支氣管肺泡灌洗液細菌培養陽性患兒165例臨床分析

李海燕，余璐，葉樂平，楊錦紅，董琳，李昌崇

（溫州醫科大學附屬第二醫院育英兒童醫院，浙江 溫州 325027，1.兒童呼吸科；2.細菌室）

·臨 床 經 驗·

支氣管肺泡灌洗液細菌培養陽性患兒165例臨床分析

李海燕1，余璐1，葉樂平1，楊錦紅2，董琳1，李昌崇1

（溫州醫科大學附屬第二醫院育英兒童醫院，浙江 溫州 325027，1.兒童呼吸科；2.細菌室）

目的：分析支氣管肺泡灌洗液（BALF）細菌培養陽性患兒的臨床特征、病原譜及藥敏結果，為兒童下呼吸道感染臨床診治提供依據。方法：回顧性分析2013年1月-2015年12月送檢BALF培養的1 159例住院患兒的臨床資料、病原學檢查及藥敏試驗結果等。結果：檢出致病菌株165例，其中男99例（占60.0%），女66例（占40.0%）。臨床診斷肺炎最多見，為116例（占70.4%），其中支氣管肺炎91例，大葉性肺炎25例；其次是毛細支氣管炎合并細菌感染19例（占11.5%），遷延性細菌性支氣管炎（PBB）12例（占7.3%）。165株細菌革蘭染色陽性112株（占67.9%），其中肺炎鏈球菌最多見，為102株，其次為金黃色葡萄球菌8株；革蘭染色陰性53株（占32.1%），其中以流感嗜血桿菌最多見，為14株，其次為銅綠假單胞菌13株，大腸埃希菌8株。65例（占39.4%）患兒存在基礎疾病，其中呼吸道畸形最多見，共22例，主要為氣管和（或）支氣管軟化、狹窄，其次是支氣管哮喘，共14例。102株肺炎鏈球菌藥敏結果顯示對青霉素敏感25株，對青霉素中介35株，對青霉素耐藥42株，提示以青霉素不敏感菌株為主（占75.5%）。金黃色葡萄球菌中以耐甲氧西林菌株為主，但無耐萬古霉素及利奈唑胺菌株。流感嗜血桿菌對青霉素及二代頭孢菌素耐藥率高，對三代頭孢菌素仍較敏感。大腸埃希菌8株，其中產超廣譜β內酰胺酶5株。肺炎克雷伯菌5株，其中產超廣譜β內酰胺酶3株。結論：BALF細菌培養陽性患兒臨床診斷以肺炎最多見，其次是毛細支氣管炎合并細菌感染和遷延性細菌性支氣管炎；細菌病原以肺炎鏈球菌及流感嗜血桿菌為主。

支氣管肺泡灌洗液；支氣管鏡檢查；細菌培養；兒童

下呼吸道感染是兒童常見病、多發病，病原學檢查及藥敏試驗對臨床抗感染治療有重要指導意義。但臨床病原學檢查陽性率低，痰培養常存在高污染率以及口咽部定植菌影響的問題，因此，下呼吸道無污染標本對疾病的診斷和治療尤為重要。1974年Reynolds等開展支氣管肺泡灌洗術（bronchoalvcolar lavage，BAL），為研究肺部疾病開辟了新的診治方法，而支氣管肺泡灌洗液（bronchoalvcolar lavage fluid，BALF）培養及藥敏試驗為臨床合理使用抗菌藥物提供了重要依據。目前關于兒童BALF細菌病原譜的報道較少，本研究對本院165例BALF細菌培養陽性患兒的病例資料進行總結，以期提高臨床醫師對兒童下呼吸道細菌感染性疾病的診治水平。

1　對象和方法

1.1研究對象 我院2013年1月-2015年12月行支氣管鏡檢查患兒2 290例，送檢BALF細菌培養1 159例，陽性224例，其中59例患兒雖BALF細菌培養陽性，但臨床資料不支持細菌感染，予以剔除，最后確認檢出致病菌165例（不包括同一患兒同一病程檢出的重復菌株），檢出率為14.2%。行支氣管鏡檢查及BAL的指征：①慢性咳嗽（咳嗽大于4周）；②反復喘息，高度懷疑氣道畸形；③不明原因咯血。術前均獲得家屬知情同意并簽署知情同意書。

1.2方法

1.2.1資料收集：回顧性分析患兒臨床及實驗室資料，包括性別、年齡、出生史、既往疾病史、臨床表現、診斷、病原學檢查、藥敏試驗、氣管鏡檢查表現、影像學資料、治療及預后等。所有資料統一由專人收集。

1.2.2BAL方法：根據歐洲呼吸學會關兒童肺泡灌洗術的操作指南[1]進行。所有患兒BAL在鎮靜加局部麻醉下完成，部位多選擇病變肺段，若為較彌漫的感染，一般選擇中葉或舌葉，首選右肺中葉，對于嬰兒則選擇比較容易灌洗的右肺下葉。支氣管鏡嵌于目的片段后用37 ℃無菌0.9%氯化鈉溶液灌洗，總量（1～3）mL/kg，分3次灌洗，年長兒體質量大于20 kg者可每次20 mL，并用吸引器以25～100 mmHg的負壓將液體回收至無菌塑料收集器，立即送檢。

1.2.3細菌培養、鑒定及藥敏試驗：取BALF分別接種于血瓊脂、巧克力和麥康凱平板，置35 ℃孵育箱中培養18～24 h。挑選血平板上的可疑菌落分離純化，再用WALKAWAY-96SI全自動分析儀NUC33卡鑒定菌落。考慮有肺炎鏈球菌生長則挑選血平板上的可疑菌落進一步分析純化，同時做奧普托欣（Optochin）試驗，然后再用VITEK32全自動微生物分析儀GPI卡鑒定到種。藥敏結果參照臨床實驗室標準化協會（Clinical and Laboratory Standards Institute，CLSI）2010年判斷標準。各質控菌株購自衛生部臨檢中心。

1.3統計學處理方法 應用SPSS19．0統計軟件對數據進行統計分析，計數資料以例（構成比）表示。

2　結果

2.1一般資料 165例患兒中男99例（占60.0%），女66例（占40.0%），男女比1.5:1；年齡1個月～14歲，中位年齡2歲，其中1歲以內61例（占36.9%），～3歲44例（占26.7%），～6歲35例（占21.2%），～14歲25例（占15.2%）。由表1可見，臨床診斷支氣管肺炎最多見，為91例（占55.2%），其次是大葉性肺炎25例，毛細支氣管炎合并細菌感染19例，遷延性細菌性支氣管炎（protract bacterial bronchitis，PBB）12例。

65例（占39.4%）患兒存在基礎疾病，其中呼吸道畸形最多見，包括氣管和（或）支氣管軟化17例，氣管和（或）支氣管狹窄5例，其次是支氣管哮喘14例。另外，先天性心臟病6例（動脈導管未閉3例，房間隔缺損2例，房缺伴室缺1例），支氣管擴張6例（其中不明原因3例，囊性纖維化2例，Kartagener綜合征1例），貧血及營養不良3例，腦發育不良3例，原發性免疫缺陷病2例（選擇性IgA缺乏癥1例，高IgM綜合征1例），同時存在早產、低出生體質量及支氣管肺發育不良2例，癲癇2例，支氣管異物2例，吸入性肺炎2例（溺水及機油吸入各1例）。此外胃食管反流病、13-三體綜合征、幼年特發性關節炎、神經母細胞瘤、肺動脈吊帶術后、原發性腎病綜合征、閉塞性細支氣管炎（腺病毒感染后）、彌漫性泛細支氣管炎各1例。染色陽性菌112株（占67.9%），其中肺炎鏈球菌最多見，為102株，其次為金黃色葡萄球菌；革蘭陰性菌53株（占32.1%），其中流感嗜血桿菌最多見，其次為銅綠假單胞菌，大腸埃希菌。

表1　165例患兒臨床疾病譜

165例患兒中，單一細菌感染108例，細菌合并肺炎支原體感染27例，細菌合并病毒感染28例（其中合并呼吸道合胞病毒15例，副流感病毒 III型8例，腺病毒4例，流感病毒B型1例），細菌合并肺炎衣原體1例，細菌合并沙眼衣原體1例。165例BALF陽性患兒160例同時送檢痰培養，檢出病原菌65例，其中54例病原與BALF一致，主要為肺炎鏈球菌。存在基礎疾病患兒65例中分離出革蘭染色陽性菌38株（占58.4%），其中肺炎鏈球菌最多見，為36株，革蘭陰性菌27株（占41.6%），其中銅綠假單胞菌8株，流感嗜血桿菌及大腸埃希菌各5株，另外，亦檢出肺炎克雷伯菌、鮑曼不動桿菌、產氣腸桿菌、熒光假單胞菌及陰溝腸桿菌。

2.2臨床表現 165例患兒均存在咳嗽表現，其中41例患兒咳嗽持續時間大于4周，主要為PBB、支氣管哮喘（咳嗽變異性哮喘）、毛細支氣管炎合并細菌感染以及支氣管擴張伴感染患兒。92例（占55.8%）患兒存在發熱，其中37.3～38.0 ℃ 6例，38.1～39.0 ℃ 48例，39.1～41.0 ℃ 38例，主要為肺炎支原體合并細菌感染患兒。喘息患兒40例，主要為毛細支氣管炎及支氣管哮喘患兒?？┭?例，2例為支氣管擴張伴感染，2例為肺炎鏈球菌感染。支氣管鏡檢查主要表現為支氣管黏膜充血水腫，可見黏稠分泌物；部分患兒病程長，存在支氣管黏膜蒼白改變；同時發現氣管和（或）支氣管炎軟化17例，氣管和（或）支氣管狹窄5例。BAL檢查過程中2例患兒（先天性心臟病1例，溺水后1例）發生一過性發紺、血氧飽和度降低，停止檢查后恢復正常。

2.3病原學檢查 由表2可見，165株細菌中革蘭

表2　165株病原菌分布與構成

2.4病原與疾病 支氣管肺炎、支氣管哮喘及毛細支氣管炎患兒檢出肺炎鏈球菌為主；6例支氣管擴張患兒中4例檢出銅綠假單胞菌；4例PBB患兒中3例檢出肺炎鏈球菌，1例為流感嗜血桿菌；2例支氣管異物伴感染患兒檢出肺炎鏈球菌及流感嗜血桿菌各1株；溺水后肺炎患兒檢出鮑曼不動桿菌，機油誤吸后肺炎患兒檢出銅綠假單胞菌，考慮為住院期間氣管插管后呼吸機相關肺炎；2例先天性免疫缺陷病患兒選擇性IgA缺乏癥檢出肺炎鏈球菌；高IgM綜合征患兒檢出肺炎克雷伯菌。

2.5藥敏試驗 肺炎鏈球菌對紅霉素和氯林可霉素均高度耐藥，根據2010年臨床實驗室標準化協會肺炎鏈球菌對青霉素敏感性判定標準，對非腦脊液標本分離株口服青霉素的最小抑菌濃度（MIC）≤0.06 mg/L為敏感，0.12～l mg/L為中介，≥2 mg/L為耐藥。本組青霉素敏感菌25株，青霉素中介菌35株，青霉素耐藥菌42株，提示青霉素不敏感菌株為主，占75.5%。無對萬古霉素及利奈唑胺耐藥的肺炎鏈球菌。8株金黃色葡萄球菌中，耐甲氧西林金黃色葡萄球菌6株，甲氧西林敏感金黃色葡萄球菌2株，無耐萬古霉素及利奈唑胺菌株。流感嗜血桿菌14株對青霉素均耐藥，12株耐二代頭孢菌素，3株耐三代頭孢菌素。13株銅綠假單胞菌中，2株耐頭孢曲松，但對頭孢他啶、碳青酶烯類、β內酰胺酶類+酶抑制劑均敏感。8株大腸埃希菌，其中產超廣譜β內酰胺酶（extended spectrum beta lactamase，ESBL）5株。肺炎克雷伯菌5株，其中ESBL陽性3株。4株鮑曼不動桿菌，1株耐亞胺培南，其余3株敏感，對β內酰胺酶類+酶抑制劑均敏感。4株產氣腸桿菌，1株對三代頭孢菌素耐藥，余3株敏感，對四代頭孢菌素、亞胺培南、β內酰胺酶類+酶抑制劑均敏感。3株熒光假單胞菌均對頭孢曲松耐藥，2株對亞胺培南耐藥，但對頭孢他啶、頭孢吡肟、β內酰胺酶類+酶抑制劑均敏感。2株陰溝腸桿菌對三代、四代頭孢菌素、亞胺培南、β內酰胺酶類+酶抑制劑均敏感。

2.6治療與轉歸 入院后考慮細菌感染予經驗性治療，確診細菌病原及藥敏結果后，參照藥敏試驗結果適當調整敏感抗菌藥物，同時給予相應對癥支持治療。165例患兒治愈98例，好轉61例，自動出院或轉外院治療6例。

3　討論

支氣管鏡檢查及BAL在兒童下呼吸道疾病診治中具有重要價值，而對BALF進行細胞學成分分析和培養，有助于病因分析及病原判斷，指導治療。本組160例患兒同時送檢痰培養，僅54例病原與BALF培養結果一致，因此，臨床上僅靠痰培養容易漏診，不能及時指導臨床診治。本組資料顯示，BALF培養陽性率為14.2%，比徐濤等[2]報道的陽性率（為36%）低，考慮原因為本資料對反復喘息者亦進行常規送檢培養，而徐濤等送檢的標本來源為成人，且高度懷疑肺部感染才予送檢。任立歆等[3]報道的BALF細菌培養陽性率為49.2%，是因為其送檢的標本來自于臨床上難治性肺炎患兒。

支氣管鏡檢查是一種安全的診療技術[4-5]。De Blic等[6]對1 153例兒童進行1 328次支氣管鏡檢查，其中578例進行了BAL，并發癥發生率為6.9%，包括低氧血癥、發熱、鼻黏膜出血、一過性喉痙攣等。在BAL操作過程中，一過性低氧血癥最常見，BAL術后則以發熱最多見。在進行支氣管鏡檢查及灌洗時，臨床醫師應該對患兒耐受性進行全面評估，對年齡小、存在心臟基礎疾病等的患兒進行操作時更要謹慎。本組2例患兒（1例存在先天性心臟病，1例為溺水后）在肺泡灌洗操作時發生一過性發紺表現，停止操作后較快緩解。

本組多達65例（占39.4%）患兒存在基礎疾病，其中呼吸道畸形最多見，主要為氣管和（或）支氣管軟化及狹窄，其次是支氣管哮喘。因此，對于反復咳嗽、喘息的患兒，除了通過BALF培養檢查了解病原學外，還需了解其潛在的導致反復呼吸道感染或感染遷延不愈的因素[7-8]。支氣管鏡對呼吸道畸形、軟化、狹窄等的判斷有其優勢，是氣管、支氣管軟化診斷的金標準[9]。呼吸道病毒感染是兒童支氣管哮喘急性加重的主要原因之一，但臨床上也需要注意細菌感染作為哮喘急性發作的誘因以及難以控制的潛在因素。有研究[10]認為，存在支氣管哮喘等疾病的患者容易并發細菌感染，尤其是并發侵襲性肺炎鏈球菌病。本組資料中14例患兒存在支氣管哮喘，病原學檢測以肺炎鏈球菌為主。韓國一項全國性病例隊列研究發現，存在支氣管哮喘的患者發生侵襲性肺炎鏈球菌病的概率比無支氣管哮喘患者高3倍[11]。對于難治性支氣管哮喘患兒，尤其是對吸入糖皮質激素反應欠佳的患兒需要考慮存在細菌感染的可能[12]。

本組165例患兒中3歲以內105例，占63.6%，考慮和患兒年齡小，機體免疫力差，呼吸道黏膜柔嫩，血管豐富，纖毛運動功能較差而對病原體的清除能力差，容易細菌感染以及病毒-細菌、病毒-病毒混合感染有關。而年長兒多以非典型肺炎病原合并細菌感染多見，主要為肺炎支原體肺炎合并肺炎鏈球菌。患兒BALF病原菌以陽性菌（肺炎鏈球菌）為主，而陰性菌以流感嗜血桿菌為主，和黃寶興等[13]報道的1 693例難治性肺炎患兒BALF病原體病原類似，和肖永紅等[14]Mohnarin 2008年度報告肺組織與肺泡灌洗液分離菌陰性菌以銅綠假單胞菌為主，陽性菌以金黃色葡萄球菌多見不同，考慮與其病原菌來自于成人為主有關。

社區獲得性肺炎（community-acquired pneumonia，CAP）是兒科常見疾病，病原學診斷陽性率、病原譜在不同年齡組、不同地區和季節均不同[15-16]。肺炎鏈球菌廣泛分布于自然界，可定植于正常人的鼻咽部，亦可引起下呼吸道感染，是兒童CAP的首位病原，也是PBB的主要病原[17-18]。本組資料臨床診斷以支氣管肺炎最多見，其次是大葉性肺炎；病原菌革蘭染色陽性菌為主，肺炎鏈球菌最多見，革蘭陰性菌則以流感嗜血桿菌最多見，合并的病毒感染中，呼吸道合胞病毒常見，符合兒童CAP常見病原分布，與王應建等[19]報道的1 167例CAP和劉翔騰等[20]總結的1 560例CAP病原類似。PBB是兒童慢性咳嗽的病因之一，以遷延性濕性咳嗽、BALF細菌培養陽性、抗菌藥物治療有效為特征[21]。本資料12例PBB患兒病原學檢出7株肺炎鏈球菌。因此對于慢性咳嗽懷疑PBB的患兒建議行支氣管鏡檢查以及BALF培養，根據病原學以及藥敏試驗進行抗菌藥物的規范治療。

近年來，兒童CAP細菌耐藥現象嚴重。本研究培養的肺炎鏈球菌菌株，對青霉素不敏感率較高，達75.5%，和國內外報道[22-23]類似，提示青霉素已經不是治療肺炎鏈球菌感染的首選藥物。目前認為，大量使用頭孢菌素容易誘導腸桿菌科細菌產生ESBL。本資料發現腸桿菌屬常見細菌大腸埃希菌、肺炎克雷伯菌50%以上產ESBL，因此，臨床醫生應該合理應用抗菌藥物，減少耐藥菌的產生。另外，本資料還檢出耐碳青酶烯類抗菌藥物的鮑曼不動桿菌及熒光假單胞菌，因此，在臨床上碳青酶烯類藥物控制不理想時，要考慮非發酵菌多重耐藥的可能。

綜上所述，支氣管鏡檢查在兒童下呼吸道感染的診斷和治療上有重要作用，而BALF細菌培養陽性患兒臨床診斷以肺炎最多見，其次是毛細支氣管炎合并細菌感染和PBB，病原譜顯示陽性菌以肺炎鏈球菌為主，陰性菌以流感嗜血桿菌為主，檢出的細菌多重耐藥菌株較多見。

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（本文編輯：丁敏嬌）

Clinical analysis of 165 cases whose bronchoalveolar lavage f uid bacterial culture were positive

LI Haiyan1, YU Lu1, YE Leping1, YANG Jinhong2, DONG Lin1, LI Changchong1. 1.Department of Respiratory, the Second Aff liated Hospital & Yuying Children’s Hospital of Wenzhou Medical University, Wenzhou, 325027; 2.Clinical Bacteriology Laboratory, the Second Affiliated Hospital & Yuying Children’s Hospital of Wenzhou Medical University, Wenzhou, 325027

Objective: To investigate the clinical characteristics, pathogen spectrum and antibiotic drug sensitive test of patients whose bronchoalveolar lavage fl uid culture were positive. To provide the theory basis for clinical diagnosis and treatment for lower respiratory infection in children. Methods: A retrospective review was performed on 1 159 hospitalized cases from January 1, 2013 to December 31, 2015. The information of the patients whose BLAF were sent to lab including clinical data, bacterial culture and drug sensitivity was analyzed. Results: The bacterial culture of BALF in 165 cases were positive, among whom 99(60.0%) were male and 66(40.0%) female. Overall, 70.4% cases were suffered from pneumonia, especially bronchopneumonia. 19 cases (11.5%) were diagnosed as bronchiolitis and combined with bacterial infection. And 12 cases (7.3%) had protracted bacterial bronchitis. One hundred and sixty fi ve organisms from BALF were collected in the survey period, including 112(67.9%) gram-positive bacteria and 53(32.1%) gram-negative bacteria. The fi ve most frequently isolated pathogens were Streptococcus pneumoniae (102 strains), Haemophilus inf uenza (14 strains), Pseudomonas aeruginosa (13 strains), Escherichia coli (8 strains) and Straphylococcus aureus (8 strains). Sixty fi ve cases (39.4%) had underlying disease and the most common one was deformity of respiratory tract (22 cases) such as malacia, stenosis of trachea or bronchus. There were 14 cases suffered from bronchial asthma. Among 102 Streptococcus pneumoniae strains, there were 25 strains penicillin-sensitive S. pneumoniae, 35 strains pen-icillin-intermediate S. pneumonia and 42 penicillin-resistant S. pneumonia. Most Staphylococcus aureus strains were methicillin-resistant and there was no vancomycin and linezolid-resistant strain. The drug resistant rates of Haemophilus inf uenzae to penicillin and the second generation of cephalosporin were high. However, it was sensitive to the third generation of cephalosporin. There were 8 strains of Escherichia coli and fi ve strains produced extended spectrum β-lactamase (ESBL). And 3 of 5 strains of Klebsiella pneumonia were ESBL positive. Conclusion: The most common diagnosis of patients whose bronchoalveolar lavage fl uid culture were positive was pneumonia, followed with bronchiolitis which combined with bacterial infection and protracted bacterial bronchitis. The predominant bacteria were Streptococcus pneumonia and Haemophilus infl uenza.

bronchoalveolar lavage fl uid; bronchoscope; bacterial culture; child

R725.6

B

10.3969/j.issn.2095-9400.2016.11.010

2016-06-22

浙江省自然科學基金重點項目(LZ13H010001)。

李海燕（1986-），女，浙江麗水人，住院醫師，碩士。

李昌崇，主任醫師，教授，博士生導師，Email：wzlichch@21cn.com。