甲狀腺淋巴瘤患者的臨床病理特征研究*

朱向蘭　趙莎　劉衛平　王健超　張文燕　李甘地

(四川大學華西醫院病理科,四川 成都　610041)

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甲狀腺淋巴瘤患者的臨床病理特征研究*

朱向蘭趙莎劉衛平王健超張文燕李甘地

(四川大學華西醫院病理科,四川 成都610041)

【摘要】目的甲狀腺淋巴瘤(TL)較少見，目前國內缺少大樣本綜合報道。本研究旨在探討TL的臨床病理特征。方法對95例TL的臨床病理特征進行回顧性研究。收集95例患者臨床資料、觀察組織形態學、免疫組化及基因重排檢測結果，對該類腫瘤的臨床表現、組織形態學病理類型、免疫表型、治療以及預后生存情況進行總結及統計學分析。結果95例TL患者中，男性23例，女性72例；根據組織學及免疫組化等檢測，結果可分為8類淋巴瘤：分別為彌漫大B細胞淋巴瘤(DLBCL)53例、粘膜相關淋巴組織結外邊緣區B細胞淋巴瘤(MALT lymphoma)28例、結外邊緣區淋巴瘤伴大B細胞淋巴瘤轉化(Mixed DLBCL and MZBL)7例、濾泡淋巴瘤(FL)2例、伯基特淋巴瘤(BL)2例、套細胞淋巴瘤(MCL)1例、T淋巴母細胞淋巴瘤(T-LBL)1例、間變大細胞淋巴瘤(ALCL)1例；其中根據Hans分型將DLBCL分為生發中心型(GCB)32例，非生發中心型(Non-GCB) 21例。手術標本中55/69例存在淋巴細胞性甲狀腺炎背景。單純手術治療 24例；手術+放/化療40例；單純放/化療20例。TL中位隨訪時間36個月。總體生存時間為(38.801±1.974)。DLBCL 1、3、5年生存率為92%、85%、83%。DLBCL病人單因素預后分析示：年齡(P=0.012)、分期(P=0.014)、治療方式(P=0.025)對患者的生存時間有統計學意義，而GCB和Non-GCB分類預后無統計學差異(P>0.05)。結論盡管甲狀腺淋巴瘤發病率低，但其病理組織類型多樣，大多數為原發性淋巴瘤，總體生存時間及預后相對較好。以B細胞來源多見，主要為DLBCL、MALT。大部分淋巴瘤伴慢性淋巴細胞甲狀腺炎背景，相關機制有待進一步研究。

【關鍵詞】甲狀腺淋巴瘤；DLBCL; MALT; 臨床病理；預后

甲狀腺發生淋巴瘤較少見，占所有結外非霍奇金淋巴瘤中的比例不到3%，稱為甲狀腺淋巴瘤(thyroid lymphomas，TL)，目前對該部位淋巴瘤的認識較少，缺乏大樣本病例的臨床總結分析。本文收集了我院近6年95例經臨床病理診斷的甲狀腺淋巴瘤,結合2008 WHO分類對其類型以及臨床病理的特征及相關性進行總結分析。

1材料與方法

1.1納入病例收集四川大學華西醫院病理科2010年1月～2016年1月病理診斷的甲狀腺淋巴瘤95例。

1.2檢測方法

1.2.1回顧性分析患者的臨床資料，包括臨床癥狀、實驗室檢查、手術記錄、臨床分期以及治療預后。臨床分期采用美國國立癌癥研究所Ann Arbor淋巴瘤分期標準。總生存期(overall survival，OS) 被定義為從診斷開始至因任何原因引起死亡的時間。

1.2.2回顧統計病理資料，包括組織形態、病理分型、免疫組化。甲狀腺淋巴瘤病理組織學分型診斷根據世界衛生組織(WHO，2008)提出的造血和淋巴組織腫瘤性疾病最新分類標準。彌漫大B細胞淋巴瘤(diffuse large B-cell lymphoma,DLBCL)按照Hans分型標準，根據免疫組化CD10、Bcl-6、MUM-1表達結果分為GCB與Non-GCB。通過CD10、MUM-1、BCL-6抗體表達情況，將DLBCL 分成GCB和Non-GCB 兩類亞型，其中GCB 型以CD10和BCL-6表達陽性為特征，Non-GCB 型以MUM-1的陽性表達為特征。

1.3統計學分析數據統計采用SPSS 19 軟件。采用乘積極限法(Kaplan-Meier 法) 計算生存率及Logrank檢驗，P<0.05 為差異有統計學意義。

2結果

2.1病理學檢查

2.1.1巨檢獲取患者結節/包塊大小從0.5～20.0cm不等。以彌漫融合性包塊為主，大部分腫瘤包塊界限清楚，表面光滑或隆起。其中包塊>5cm的淋巴瘤占57%。所有組織學類型中，腫瘤大小無顯著的統計學差異。腫瘤切面呈“魚肉樣”、灰白實性均質，部分可見出血、壞死。

2.1.2組織形態95例患者，102份樣本，其中33份為穿刺標本，69份為手術標本，其中7例患者穿刺后行手術切除。根據WHO(2008)分類標準，本組甲狀腺淋巴瘤共有8個組織類型：包括彌漫大B細胞淋巴瘤(diffuse large B-cell lymphoma,DLBCL)53例(見圖1A，B)、粘膜相關淋巴組織結外邊緣區B細胞淋巴瘤(marginal zone B-cell lymphoma of mucosa-associated lymphoma tissue，MALT lymphoma)28例(見圖1C，D)、結外邊緣區淋巴瘤伴大B細胞淋巴瘤轉化(Marginal Zone B-Cell Lymphoma of MALT-Type With Large Cell Transformation,Mixed DLBCL and MZBL)7例、濾泡淋巴瘤(follicular lymphoma,FL)2例、伯基特淋巴瘤(Burkitt lymphoma,BL)2例、套細胞淋巴瘤(Mantle cell lymphoma,MCL)1例、T淋巴母細胞淋巴瘤(T-lymphoblastic lymphoma,T-LBL)1例、間變大細胞淋巴瘤(anaplastic large cell lymphoma，ALCL)1例，其中，根據淋巴細胞體積的增大及Ki-67的指數增高診斷MALT向大B細胞淋巴瘤轉化(見圖1E，F)。本組93/95例淋巴瘤來源B淋巴細胞。所有的病例均表現為浸潤性生長模式，其中42/69(61%)觀察到腫瘤侵及甲狀腺被膜及周圍脂肪或肌肉組織。所有組織學類型中，有無被膜及周圍組織浸潤無顯著的統計學差異。手術標本中55/69(80%)存在淋巴細胞性甲狀腺炎背景，淋巴細胞性甲狀腺炎背景不僅可以在DLBLC和MALT中觀察到，同時在濾泡性淋巴瘤及間變大細胞淋巴瘤也存在。本組伴有淋巴細胞性甲狀腺炎背景的病例中，MALT淋巴瘤(60%～68%)比DLBCL組中(45%～58%)明顯較高，但無明顯統計學差異。DLBCL及MALT淋巴瘤均伴淋巴上皮性病變分別為15例和18例。背景中觀察到反應性的淋巴濾泡45/69例、纖維分隔58/69例。本組病例中無血管神經侵犯現象，也無合并乳頭狀癌的病例。

2.1.3免疫組化(見圖2，3)所有DLBCL病例CD20陽性，Hans分型GCB共32/53例(見圖2 A-C)，Non-GCB共21/53例(見圖2D-F)。所有MALT淋巴瘤病例均CD20(+)，其中有7/8例CD79a(+)，不表達CD5、CD10及Cyclin D1(見圖3)。CD20及廣譜上皮標記PCK清楚顯示淋巴上皮性病變。MCL中腫瘤細胞均表達及CD20及Cyclin D1，不表達CD10。FL中腫瘤性濾泡的免疫表型為CD20(+)、CD3ε(-)、CD10(-)、bcl6(+)、bcl2(+)、CD21染色示部分濾泡內濾泡樹突細胞網殘缺或消失，Ki-67染色示部分腫瘤性濾泡內陽性細胞減少。BL中2/2例均表達CD20、CD10、bcl6、Ki-67指數90%以上。T-LBL腫瘤細胞免疫表型為CD3ε(+)、TdT(+)。ALCL免疫表型為CD30(+)、 EMA(+)、 TIA-1(+)、 PCK(-)、 粒酶B(-)、 CD3(-)、ALK(-)。

圖1按WHO(2008)甲狀腺淋巴瘤分類標準的組織分型

Figure 1DLBCL(A and B),MALT(C and D),Mixed DLBCL and MZBL(E and F)

注：DLBCL(A、B)、MALT(C、D)、結外邊緣區淋巴瘤伴大B細胞淋巴瘤轉化(E、F)

圖2DLBCL的免疫組化特征

Figure 2Immunohistochemistry features of DLBCL

注：A-C示 GCB亞型：CD10(+)、BCL-6(+)，MUM-1(-)；D-F示Non-GCB亞型：CD10(-)、BCL-6(-)，MUM-1(+) ；G-I示：CD20(+)、CD3ε(-)、Ki-67指數高。

圖3MALT淋巴瘤的免疫組化特征

Figure 3Immunohistochemistry features of MALT lymphoma.

注：A～F依此為CD20(+)、CD3ε(-)、CD5(-)、CD10(-)、Cyclin D1(-)、Ki-67指數低

2.2臨床特征95例甲狀腺淋巴瘤，男性23例，女性72例，男女比例1∶3。年齡范圍20～89歲，平均年齡為52.7歲。本組女性(60.9歲)與男性(64.1歲)平均年齡差異無顯著統計學意義。其中MCL及ALCL為繼發性甲狀腺淋巴瘤，余病例均為原發性甲狀腺淋巴瘤。所有病人表現甲狀腺結節，其中18例伴隨吞咽困難，8例聲音嘶啞，4例伴隨呼吸困難。63例表現甲狀腺一側腫大結節，余32例為甲狀腺雙側結節均腫大。DLBCL中12例表現腫塊迅速增大。本組45例臨床診斷伴橋本氏甲狀腺炎。臨床分期為：51/95例ⅠE期、19/95例ⅡE期、18/95例ⅢE期、7/95例ⅣE期。

2.3本文95例除11例病人未進行任何干預治療外，余84例均行單純手術、手術+放/化療、單純放/化療治療。①單純手術治療：24/95例進行單純次/全手術切除術。②手術+放/化療:40/95例手術聯合放療或者化療。其中12/95例手術聯合放療，21/95例手術聯合化療，7/95例同時手術聯合放療和化療 ，并且這7例病人病情均好轉。③單純放/化療：20/96例患者只單純放/化療,未行手術治療。其中單獨化療中2/3例病人接受干細胞移植手術。

2.4隨訪及預后截止2016年1月25日，隨訪期間10例病人死亡，其中9例為DLBCL、1例為ALCL。所有死亡病例均為臨床分期IIE 以上。從被診斷到隨訪日期時間范圍(0～72個月)，中位隨訪時間36個月。平均隨訪時間：29.3個月。MALT淋巴瘤及FL、BL、FL、T-IBL的所有病例隨訪期間均未死亡；ALCL患者確診1月后死亡。本組病例總體生存時間為(38.801±1.974)。DLBCL病人的生存情況：DLBCL淋巴瘤1年、3年、5年生存率為92%、85%、83%。DLBCL病人單因素預后分析示年齡(P=0.012)、分期(P=0.014)、治療方式(P=0.025)對患者的生存時間有統計學意義(見表1)。單純手術治療、手術結合放/化療、單純放/化療患者的平均生存時間分別(22.869±3.417)、(67.569±2.940)、(38.247±4.469)個月。分析得出DLBCL病人60歲以下的患者生存時間較60歲以上長，年齡越大預后越差(P<0.05)。臨床分期ⅢE、ⅣE期比ⅠE、ⅡE期預后較差(P<0.05)。而手術聯合放/化療方案優于其它兩種單純治療方式，可以顯著提高患者的生存時間。Hans分型中生發中心型(GCB)和非生發中心型(Non-GCB)的病例預后無統計學差異(P>0.05)。

3討論

甲狀腺淋巴瘤(TL)是一種少見的疾病,約占甲狀腺惡性腫瘤的2%～8%,占所有淋巴結外非霍奇金淋巴瘤中的比例不到3%[1]。國內外少數文獻中有對該病的報道[2-3，5]，但至今未見大宗病例報道。本病多好發于中老年女性，男女比例為1∶3～4，多見于50 歲以上的婦女，部分患者年齡可達90歲[3-4，9 ]。本組病例男女年齡分布與文獻報告基本相似。由于TL發病率低及對其認識不足，缺乏典型的臨床癥狀， TL常被誤診為橋本甲狀腺炎(Hashimoto’s thyroiditis，HT)或甲狀腺乳頭狀癌。本研究提示甲狀腺淋巴瘤多為原發，也可少數病例為繼發。臨床表現常常為進行性生長無痛性的頸部包塊，部分呈結節狀。可伴隨其他的臨床癥狀，比如吞咽吞難、聲嘶、呼吸困難、咳嗽咯血等[14，21,22]。有時臨床上也可表現為迅速增大的包塊。本研究中12例DLBCL表現迅速增大的腫大結節，與文獻報道88%的TL患者具有頸部腫物快速增大的病史[10]相對較少。可能與近年來隨著影像(尤其超聲)技術突飛猛進的發展，人們對甲狀腺結節重視程度的提高，甲狀腺淋巴瘤的早期診斷有關。

表1　53例DLBCL 患者的單因素預后分析

近來，TL的發病機制也越來越受到關注研究。有學者表明TL常見于中等婦女,在自身免疫性淋巴細胞性甲狀腺(橋本氏病)的患者比一般人群發展成淋巴瘤的風險估計高40～80倍[6]，通常被初診為橋本甲狀腺炎20～30年后發展為原發性甲狀腺淋巴瘤[17-19]。隨后日本和瑞典研究表明自身免疫性的慢性淋巴細胞甲狀腺炎可能為甲狀腺淋巴瘤的重要原因。Vega等研究顯示原發性甲狀腺惡性淋巴瘤在橋本氏甲狀腺炎基礎上發生惡變可達67%～80%，且多數甲狀腺惡性淋巴瘤患者在組織學上可見橋本氏甲狀腺炎的改變[7]。也越來越多的專家認為兩者之間有著密切的關系。而Moshynska OV 和 Saxena A在2008年運用PCR基因重排檢測出淋巴瘤患者腫瘤組織及HT組織有相似的同源性克隆序列，間接推測甲狀腺淋巴瘤可能由HT發展而來[8]。本研究中形態學以及臨床均發現多數病例伴有淋巴細胞性甲狀腺炎的特征，與文獻報告基本相符合。因此二者之間一定存在某種關系，需要更多的研究進一步證實其發展機制。但是本研究中也有20%的病例未觀察到該病變，可能為腫瘤細胞完全浸潤整個組織，無殘留甲狀腺存在；也可能甲狀腺淋巴瘤存在其他的發生機制，需要有待進一步的研究。

甲狀腺淋巴瘤主要為B細胞來源的非霍奇金淋巴瘤。本組病例共有八種組織類型，是目前國內外報道中發生于甲狀腺淋巴瘤組織類型最多的報道。其中DLBCL最常見(占本組病例55%)，與文獻報道的50%～70% DLBCL比例基本相似[11],其次是MALT淋巴瘤(29%)。其他類型淋巴瘤,如間變性大細胞淋巴瘤、Burkitt 淋巴瘤、T細胞性淋巴瘤、套細胞淋巴瘤也有文獻報道等均可發生在甲狀腺，但是非常罕見，本組也有少數病例診斷。本組病例有7例為結外邊緣區淋巴瘤伴大B細胞淋巴瘤轉化，相對MALT淋巴瘤預后較差，與DLBCL有相同的生物學行為[13]。我們將繼續長時間隨訪這組病例的治療效果、總生存期，從而更準確地評估預后。DLBCL是一種異質性淋巴瘤，其在臨床表現、形態學特點、免疫表型和遺傳學特征等方面都存在明顯差異，這些差異使得DLBCL有明顯不同的治療效果和[12]。甲狀腺DLBCL部分為MALT淋巴瘤演變而來，也可能直接發生，具體機制及差異目前還不太清楚。DLBCL可分為生發中心型(GCB)和非生發中心型(Non-GCB)兩類，國內外均有研究報道GCB型預后相對較好[15-16]，因此推廣應用此分型非常有必要性。但本組研究未發現統計學差異，可能與本研究隨訪時間較短有關。

淋巴上皮瘤樣病變和濾泡植入現象為MALT特征性的病理現象。腫瘤早期常圍繞淋巴濾泡，浸潤邊緣區，然后逐漸擴大，彌漫融合，并取代部分或全部濾泡(濾泡植入)。有時與濾泡性淋巴瘤非常相似，可通過免疫組化進行鑒別，濾泡性淋巴瘤CD10、BCL-6陽性，BCL-2常常表達。腺上皮被腫瘤細胞灶入侵或破壞為淋巴上皮病變。診斷標準為瘤細胞灶含3個以上浸潤瘤細胞、受累上皮破壞或變形，免疫組化CD20和CK可清楚的標記。但是在良性淋巴細胞甲狀腺炎中也可表現淋巴上皮病變，因此二者有時難于鑒別。后者濾泡生發中心完整、常有套區，免疫組化示：生發中心CD10陽性，BCL-2陰性，Ki-67指數高，CD21或CD23顯示完整的濾泡樹突細胞網。也可借助基因重排檢測輔助鑒別診斷。MALT和DLBCL淋巴瘤均可見淋巴上皮病變。有學者認為淋巴上皮病變數量以及破壞程度可區分甲狀腺淋巴瘤惡性程度分級[3]。本組MALT隨訪時間較短，需要進一步隨訪觀察。

TL患者總體的生存期較長，文獻報道患者5 年生存率為79%[3]。本研究5年無復發生存率為89%，與文獻報道相對較高。國外文獻提示患者預后重要因素年齡、分期、病理類型及治療相關[3,5]。由于TL 發病率較低，治療方法上仍缺乏統一標準。對于局限(ⅠE)于腺葉內的MALT 單純手術治療仍是推薦的治療方法。本組研究顯示MALT淋巴瘤中只有18/28(64%)進行治療，但5年生存率為100%。相對MALT淋巴瘤，DLBCL預后比較差。而本研究提示DLBCL預后與年齡、分期及治療相關。單因素分析結果還提示綜合治療方法(手術的基礎上聯合化療或放療)顯然優于單純手術及單純放療/化療，我們建議手術聯合放/化療為甲狀腺DLBCL患者首選方案。

4結論

甲狀腺淋巴瘤臨床發病率較低，但其病理組織類型多樣，大多數為原發性淋巴瘤，總體生存時間及預后相對較好。以B細胞來源多見，主要為DLBCL、MALT。大部分淋巴瘤伴有慢性淋巴細胞甲狀腺炎背景，但相關機制有待進一步研究。

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基金項目：國家自然科學基金(81272626；30900534)

通訊作者:劉衛平,教授,本刊常務編委,E-mail：liuweipin2001@sina.com;趙莎,副教授,本刊審稿專家，E-mail：HXBLZHAOSHA@126.com

【中圖分類號】R 736.1

【文獻標志碼】A

doi：10.3969/j.issn.1672-3511.2016.07.028

(收稿日期：2016-03-11；編輯：陳舟貴)

Clinical and pathological characteristics of 95 thyroid lymphoma

ZHU Xianglan,ZHAO Sha,LIU Weiping,et al

(Department of Pathology,West China Hospital， Sichuan University,Chengdu 610041,China)

【Abstract】ObjectiveThyroid lymphoma (thyroid grand lymphomas,TL) is a rare lymphoma,and lack of domestic large sample research at present.The aim of our retrospective study was to summary the clinical and pathological characteristics of TL and statistical analyze the significance of prognosis.MethodsThe clinical data,morphology and immunohistochemical and gene rearrangement results were observed.The features of TL and the significant factors related to prognosis were analyzed.Results96 patients with TL were involved in our study including 24 males and 72 females.there were 8 types lymphomas including diffuse large B-cell lymphoma (DLBCL,53 cases),marginal zone B-cell lymphoma of mucosa-associated lymphoma tissue(MALT lymphoma,28 cases),Marginal Zone B-Cell Lymphoma of MALT-Type With Large Cell Transformation (Mixed DLBCL and MZBL,7 cases),follicular lymphoma (FL,2 cases),Burkitt lymphoma (BL,2 cases),Mantle cell lymphoma (MCL,1 case),T-lymphoblastic lymphoma (T-LBL,1 case) and anaplastic large cell lymphoma (ALCL,1case).Of the 53 DLBCL,32 were germinal center type (GCB) and 21 were non-germinal center type (non-GCB),according to Hans cretiria.55 cases showed lymphocytic thyroiditis background.24 cases were treated with surgery alone.Surgery with radiotherapy / chemotherapy were 40 cases.Simply radiotherapy/chemotherapy were 20 cases.The median follow-up time was 36 months.Overall survival was 3.8801.869±1.974.1 year.The 3-year and 5-year survival rate of DLBCL were 92% and 85%,83%.Univariate analysis showed that the age(P=0.012),stage (P=0.014) and treatment (P=0.025) was statistically significant in survival time of DLBCL patients,but no significant difference in GCB and Non-GCBtype(P>0.05).ConclusionDespite thyroid lymphoma is rare,the pathological type of TL are diverse.Most of them are primary and the prognosis is relatively good.The common cell origin of TL is B lymphocyte,and DLBCL and MALT are the most common types.Chronic lymphocytic thyroiditis background could be observed in most cases,and the related mechanism needs to be further studied.

【Key words】Thyroid Lymphoma; DLBCL; MALT; Clinicopathology; Prognosis