家蠶的變態發育過程及其激素調控

李瓊艷

摘要 家蠶是鱗翅目昆蟲的模式生物，是一種完全變態昆蟲，一個生活世代要經歷卵、幼蟲、蛹、成蟲4個顯著不同的發育階段。在變態過程中家蠶的外部形態、內部結構、生活方式及生理機能等諸多方面都要發生改變。該文綜述了家蠶的變態發育過程及在變態發育中的激素調控，以期為闡述家蠶變態發育過程和調控方式以及對鱗翅目害蟲的防治提供參考。

關鍵詞 家蠶；變態；調控；促前胸腺激素；蛻皮激素；保幼激

中圖分類號 S882.4 文獻標識碼 A 文章編號 1007-5739（2015）18-0271-02

Metamorphosis Development Process and Hormone Regulation in the Silkworm，Bombyx mori

LI Qiong-yan

（Institute of Sericulture and Apiculture，Yunnan Academy of Agricultural Sciences，Mengzi Yunnan 661101）

Abstract Silkworm，Bombyx mori is the model organism of lepidopteran insects，which is a complete metamorphosis insect and its life has four developmental stages：egg，larva，pupa，and adult.The external morphology，internal structure，life style and physiological function of Silkworm，Bombyx mori are completely changed in the process of metamorphosis.This paper summarized the process of metamorphosis and the hormonal regulation during metamorphosis in Silkworm，Bombyx mori，in order to provide a reference for illuminating the metamorphosis process and the regulation mode of Silkworm Bombyx mori and controlling the lepidopteran pests.

Key words Silkworm，Bombyx mori；metamorphosis；regulation；prothoracotropic hormone；ecdysteroid；juvenile hormone

許多昆蟲的胚后發育過程，即從卵孵化開始到成蟲性成熟為止，其外部形態、內部器官和生活習性等方面都發生一系列的變化，從而形成幾個不同的發育階段或蟲態，這種變化稱作變態（metamorphosis）。昆蟲變態反應分為完全變態和不完全變態。不完全變態經過卵、若蟲和成蟲3個時期，完全變態經過卵、幼蟲、蛹、成蟲4個階段，各階段形態完全不同[1]。家蠶作為完全變態昆蟲的代表，全生育期要經歷4個發育階段，幼蟲期要經歷4次生長蛻皮，幼蟲化蛹及蠶蛹羽化過程中還要發生2次變態脫皮。在家蠶的發育及變態過程中受到環境和神經內分泌激素等因素的協調調控。變態發育是許多昆蟲的一個共同特征，而家蠶是一種重要的經濟昆蟲，是鱗翅目昆蟲的模式生物。該文綜述了家蠶的變態發育過程及在變態發育中的激素調控，以期能為家蠶變態發育分子調控機理的闡明以及家蠶發育的調節和害蟲的生物防治提供重要線索。

1 家蠶變態發育

家蠶生活史從生理學角度可分為營養生理時期和生殖生理時期。幼蟲期為成蟲期攝取營養物質，儲備能量，屬于營養生理時期；成蟲期則主要是為了交尾和產卵，繁衍后代，屬于生殖生理時期。家蠶從幼蟲向成蟲變態發育過程中身體結構發生了根本性的變化，幼蟲的口器、消化系統等大部分組織、器官的細胞形態發生改變或消亡，進入組織溶解過程。成蟲器官或從改造利用幼蟲器官而來，或從成蟲原基發育生成。變態期家蠶各組織器官的形態變化分為5種類型：一是無變態型。組織并不崩壞，只是細胞水平上發生改變，如馬氏管、神經系統等；二是退化消失型。組織崩壞或消失，如絲腺[2]、唾腺、小腸、結腸等；三是蛻皮型。在化蛹和化蛾蛻皮時更新，如體壁、氣管等；四是重組型。幼蟲系統細胞崩壞，由成蟲系統細胞分化而成，如中腸[3]、脂肪體、肌肉等；五是分化發育性。由成蟲原基分化發育而成，如生殖腺、翅[4]、復眼等。

組織解離分為細胞程序性死亡和細胞再構建2種形式。細胞開始解離的時間，根據細胞自身發育狀態而定，而激素尤其是蛻皮激素是組織解離的直接動因。細胞程序性死亡過程中首先細胞自溶，變小，被其他細胞吞噬、降解、消化，這一過程引起整個組織器官的解離，降解產物被釋放到血液當中[5]。細胞再構建也發生細胞自溶，但只限定在細胞內，細胞核不被分解。細胞再構建過程中哪些細胞器被降解，哪些細胞器留下的細胞器識別機制還不清楚。在蛹期脂肪體細胞中存積著大量的糖原、蛋白質和脂質，只有少量的線粒體、內質網、高爾基體和過氧化酶體。在得到成蟲分化信號時，這些細胞器重新分化成各種細胞器，但這些細胞器和幼蟲時期的細胞器在形態上有所區別。

家蠶成蟲的復眼、胸足、翅和生殖器等器官在幼蟲期無法看到，這些是從成蟲原基發育過來的。在胚胎發育初期成蟲原基的分化就已經發生，但只進行有絲分裂，不發生組織分化和機能分化，細胞數目在幼蟲期成對數增長。當受到變態發育信號刺激時，不同原基細胞采取不同方式進行組織分化。在化蛹的時候，不同的成蟲原基配置到相應的位置，隨成蟲發育過程，原基細胞不斷增殖分化，發育成不同的成蟲組織。endprint

2 家蠶變態發育的激素調控

家蠶生長蛻皮及化蛹、化蛾變態蛻皮行為是家蠶生活史當中個體生長發育到一定程度質的飛躍。家蠶中樞神經系統感受外部環境和家蠶自身信息，通過神經內分泌系統控制家蠶生長變態過程。家蠶蛻皮和變態過程是受腦、咽側體和前胸腺3個內分泌器官分泌的激素調節控制的。腦部神經分泌細胞分泌促前胸腺激素（prothoracotropic hormone，PTTH）激活前胸腺，激活前胸腺分泌蛻皮激素（ecdysteroid，Ecds），從而誘導家蠶發生蛻皮。當血液中保幼激素（juvenile hormone，JH）充足的情況下，前胸腺分泌蛻皮激素誘導家蠶生長蛻皮；當血液中保幼激素缺乏時，前胸腺分泌的蛻皮激素誘導家蠶變態蛻皮，也就是化蛹和化蛾蛻皮。需要指出的是其他器官活性會調節內分泌器官分泌活性，某些激素濃度的變化會影響其他激素濃度的變化，我們不可能用單一內分泌器官或單一激素的變化來解釋變態發育過程。

2.1 腦分泌的促前胸腺激素調控

PTTH由腦部的神經分泌細胞產生，激活前胸腺分泌蛻皮酮的神經肽類激素，首次發現時被稱為腦激素。PTTH在腦神經細胞中合成后，然后被轉移到心側體中儲存，在一定的發育階段釋放到血腔中，刺激前胸腺分泌蛻皮激素。在家蠶腦的側方神經分泌細胞群中有1個大型細胞，此細胞分泌的PTTH經過腦—心側體—咽側體神經索運輸到咽側體儲存，再由咽側體釋放到血液中[6]。PTTH基因不僅在腦部表達，咽下神經節、胸神經節及非神經組織如中腸也有表達，但表達量比腦中明顯低[7]。PTTH生理作用需經受體介導的信號轉導以完成，這個受體在果蠅當中被證明是受體酪氨酸激酶，一個7次跨膜的G蛋白偶聯受體（GCPR）[8]。PTTH能改變細胞的Ca2+和cAMP濃度，也影響了細胞內MAPK的活性。PTTH首先促進細胞內Ca2+增加，然后激活在Ca2+和GCPR參與下的腺苷酸環化酶（AC）的活性，促進前胸腺胞內cAMP合成，導致依賴cAMP的蛋白激酶活化，再磷酸化核糖體蛋白和其他相關蛋白，這些磷酸化的蛋白參與和調節蛋白質的合成。磷酸化的蛋白再促進一些調節蛻皮激素合成的蛋白質和酶的合成，最終促進蛻皮激素的合成和分泌。PTTH促進蛻皮激素的合成和釋放是在Ca2+、鈣調蛋白（CaM）、GCPR和AC等共同參與下的復雜動態過程[9]。PTTH分泌活動受環境、營養狀態和其他激素的調節。

2.2 前胸腺分泌的蛻皮激素調控

20世紀60年代，生物學重大發現之一是激素調節遺傳物質的活動，這是首先由研究昆蟲蛻皮激素而取得的突破。蛻皮激素是啟動昆蟲變態發育的起始信號，是由昆蟲前胸腺合成分泌的[10]。在家蠶胚胎期，前胸腺是由第二顎節腹側的外胚層表皮凹陷發育而成，最終定位于前胸部。在幼蟲期，前胸腺位于前胸氣門附近，前胸氣管的內側，前后端以纖維附著于附近組織上。前胸腺內幾十個細胞密集成長帶狀，下端由分支或松散的細胞組成，在蛻皮期間有周期性分泌活動。蛻皮激素是以膽固醇作為起始單元逐步合成的。但昆蟲本身并不能合成膽固醇，而是直接或間接地從植物中得到。膽固醇經一系列中間步驟在前胸腺中合成α-蛻皮激素，然后再合成β-蛻皮激素[11]。由于β-蛻皮激素的活性比α-蛻皮激素高很多，所以多數人認為β-蛻皮激素是主要調節昆蟲蛻皮的激素。在家蠶胚胎期，Ecds與胚胎的發育和滯育有一定關系[12]。在家蠶幼蟲期蛻皮期，氣門老化脫落是發生蛻皮最早可見信號，在信號剛出現到氣門完全脫落，Ecds呈現升高再降低的趨勢[13]。在家蠶化蛹變態階段，Ecds呈現逐日增高的變化，化蛹前出現一個蛻皮激素滴度高峰[14]。Ecds還可以引發家蠶上簇后絲腺細胞程序性凋亡[15]，在蛹期翅發育時促使細胞凋亡和細胞分化[16]。由此可以推測在家蠶蛻皮和化蛹或化蛾期都會出現一個蛻皮激素高峰期，Ecds是在腦分泌的促前胸腺激素剌激前胸腺而分泌的，它可以引發蛻皮，蛻皮激素的變化直接參與了調控家蠶的變態發育過程。

2.3 咽側體分泌的保幼激素調控

家蠶的JH是家由蠶咽側體所分泌的一種保持家蠶幼蟲狀態的一種激素。在幼蟲期，能抑制成蟲特征的出現，能使幼蟲蛻皮但仍維持幼蟲狀態；在成蟲期，有控制性的發育、產生性引誘、促進卵子和精子成熟等作用。家蠶幼蟲期是家蠶各個發育階段最長的一個時期，幼蟲期主要是攝取營養物質，儲存能量的階段。保幼激素對維持家蠶幼蟲形態起著重要作用，摘去家蠶幼蟲咽側體后會減少幾個齡期，3齡或4齡家蠶幼蟲摘去咽側體后，可以發育成小型的蛹，并羽化為蠶蛾，說明當幼蟲體內不存在咽側體（即沒有保幼激素起作用）時，就不能保持幼蟲狀態而呈現出成蟲的性狀。咽側體分泌的JH的活動受腦發出的神經信號調節，同時咽側體也受JH正負反饋作用調節。在家蠶幼蟲期，蛻皮前JH降到最低，蛻皮后JH會出現一個峰值[17]。家蠶幼蟲分5個齡期，有4個眠期，生長和休眠是由JH和Ecds共同調節的，生長期JH保持較高量，Ecds保持較低量，促進幼蟲生長；休眠期JH保持較低量，Ecds保持較高量，促進幼蟲蛻皮。在鱗翅目煙草天蛾幼蟲最后齡期，JH能夠抑制腦分泌PTTH，也起調控幼蟲向蛹的轉化過程[18]。

3 家蠶變態發育研究存在的問題及研究意義

家蠶變態發育是在長期進化過程中適應自然環境的結果，正是由于這種變態發育的機制才使家蠶得以生存和發展。家蠶變態發育過程是一個自我更新的過程，包括舊組織消亡，新組織產生，隨之發生的包括細胞增殖、凋亡、分化、遷移及組織重塑等活動。家蠶變態發育是研究鱗翅目昆蟲生物進化和自然演變的一個重要材料，同時也是研究細胞、組織、個體產生和消亡分子機制的絕佳材料。雖然經過多年科學研究和生產實踐對家蠶變態發育過程有所了解并積累了豐富知識，但由于家蠶變態發育是一個快速的動態過程，對其過程還知之甚少。想闡明家蠶變態發育過程還有一個很長的路要走，需要科學研究者不斷去探索。隨著科學的進步和技術的發展，對家蠶變態發育研究涉及的領域更廣、更寬，研究會越來越深入，隨之也會出現越來越多的新問題，但相信經過一代或幾代人的努力，研究者們會逐步闡明家蠶的變態發育過程。endprint

家蠶變態發育主要是由激素調控的。在家蠶體內，腦分泌促前胸腺激素、前胸腺分泌蛻皮激素、咽側體分泌保幼激素組成一個激素調節系統，其中促前胸腺激素起主導作用。腦在接到內外環境中的刺激信號后分泌適量的促前胸腺激素，促進前胸腺活動分泌蛻皮激素，促前胸腺激素又促進咽側體活動分泌保幼激素，在蛻皮激素和保幼激素的共同作用下，家蠶得以正常的蛻皮，蛻皮后仍保持幼蟲性狀。因此，家蠶各齡期的蛻皮過程都是由保幼激素和蛻皮激素共同調節的。到了家蠶末齡，由于某些原因，保幼激素量相對減少，蛻皮激素量相對增多，家蠶蛻皮后就化蛹，這就是家蠶變態過程中激素調節的主要過程。在家蠶體內并不只前胸腺合成（下轉第280頁）

（上接第272頁）

蛻皮激素，卵巢也可以合成蛻皮激素并轉移到卵中，雖然卵巢蛻皮激素機能還不明確，但這一結論否定了激素和分泌器官具有嚴格的一一對應關系，激素并非由特定的單一組織分泌。雖然已經基本了解各種激素在家蠶變態發育中的作用及變化規律，但是各種激素何時分泌和消失以及產生量的內外因又是什么以及各種激素是如何調控的，這些還了解很少，這些可能比家蠶變態過程本身更復雜，需要付出更多努力去探索。家蠶變態發育主要受激素調控[19]，但還受基因[20]、microRNA[21]、營養等因素調控，這些調控影響因素更多，研究更復雜。

家蠶是農業生產當中一種重要的經濟昆蟲，其主要的經濟性狀是結繭吐絲，蠶絲量的多少直接影響經濟收入。通過人為調控保幼激素和蛻皮激素的量，可以改變家蠶的發育周期，延長幼蟲生長期和絲腺發育，增加絲蛋白合成量，相應就會增加絲產量。在農業生產中，農藥的實施不但污染環境，破壞生態系統，而且農藥殘留也危害人類健康。大部分農業害蟲為鱗翅目昆蟲，家蠶是鱗翅目昆蟲的模式昆蟲，對其變態發育的研究積累了相關的基礎理論，因此研究家蠶變態發育及其調控規律對研究鱗翅目害蟲及其生物防治也具有重要參考價值。激素是調控生長和變態的主要因素，據此可用激素以及可用作基因靶標的調節昆蟲生長發育的基因開發生物農藥，來擾亂有害昆蟲的生長和變態，或是通過轉基因技術來控制害蟲的發育。避免害蟲過多地侵食植物，減少害蟲后代的產生。另外，激素類生物防治也有其弊端，生物激素不具有專一性，減少有害昆蟲的同時一些有益昆蟲發育周期也被改變，因此生物農藥的開發和應用還需要更多科學研究改進和優化。

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