海洋微藻小粒級化趨勢的環境驅動機制淺析

劉 印，宋 倫，劉蘇萱

( 1.大連海洋大學，遼寧 大連 116023；2.遼寧省海洋水產科學研究院，遼寧省海洋生物資源與生態學重點實驗室，遼寧 大連 116023 )

海洋微藻作為海洋生態系統中主要的初級生產者，通過光合作用將二氧化碳轉化為有機碳，增加海洋碳匯，對維持地球生態系統具有非常重要的作用[1-3]；海洋微藻亦是浮游動物、魚類、濾食性貝類等海洋動物的主要營養來源，而微藻細胞粒徑的大小直接或間接影響這些動物的營養儲備和健康生長，尤其對餌料質量選擇型的濾食性貝類影響更大[4-5]。海洋微藻按照細胞的等效球徑大小分為小型微藻(>20 μm)、微型微藻(2～20 μm)和微微型微藻(<2 μm)。相關研究表明，環境的變化會影響海洋微藻的群落組成和粒級結構[6-8]，海洋微藻種群或群落正趨于小粒級化[9-10]。筆者統計了我國四大海區微藻優勢種的演替規律(表1)[11-18]，統計結果顯示，海洋微藻群落經過20多年的演替，優勢種的粒徑有趨向小粒級化的趨勢。

表1 中國近岸海域微藻優勢種演替規律Tab.1 Succession of dominant species of microalgae in coastal waters in China

驅動海洋微藻小粒級化的因素主要為3個方面：(1)全球氣候變暖和海洋酸化；(2)營養鹽組成及含量失衡，如氮、磷、硅含量下降；(3)其他因素誘導，如微量元素和攝食壓力等。筆者圍繞這3個方面展開分析，以期為海洋生態保護和貝類增養殖業的健康發展提供參考。

1 氣候變暖驅動海洋微藻小粒級化

溫度是影響海洋生態系統的一個重要環境因子，可以直接或間接地影響海洋中的大部分生物、物理或化學過程。溫度可以直接影響海洋微藻的新陳代謝和生長繁殖，是海洋生物時空分布的重要影響因素[19]；溫度可以影響海水的密度和鹽度等環境因子，共同控制其垂直穩定性，進而影響海洋溫躍層的形成與發展[20]；溫度可以影響海洋生態系統中的多種化學反應過程，如海洋有機物的降解、吸附等[21]，進而影響海洋系統中碳、氮、氧等多種元素的地球化學物質循環；溫度還可以通過影響其他環境因子，如海水的水體黏度、溶解氣體等環境因子影響海洋生物。

根據適宜生長的溫度閾值，將海洋微藻劃分為暖水種、冷水種、廣溫種、狹溫種[22]。當海洋微藻生長的溫度突破閾值時，不同微藻的反饋調節能力差異較大，適應新環境溫度的海洋微藻成為優勢種群得以繼續生存[23-24]。全球變暖已成為不爭的事實，1850—1950年，全球氣溫平均上升了0.74 ℃，并且正以每10 a增加0.2 ℃的速度上升，預計到2100年，地球表面平均氣溫將增加1.1～6.4 ℃[25]，隨之海水溫度升高，為微型和微微型微藻的生長提供了適宜環境，使其繁殖速度加快、生長周期變短，進而快速占領系統中的生態位，同時小型微藻的生長受到抑制，最終驅動了微藻的小粒級化趨勢。Daufresne等[9]在加利福尼亞海域調查發現，海洋微型及微微型微藻的粒徑大小與水體溫度顯著負相關。夏濱等[26]調查發現，受黃海冷水團的影響，溫躍層上層即冷水層中的大粒級海洋微藻占有優勢。Atkinson等[27]建立了海水溫度與微藻細胞體積的量化模型，發現海洋微藻的粒徑隨溫度的升高而減小，每上升1 ℃細胞體積減少約2.5%。Montagnes等[28]也發現了硅藻粒徑隨溫度升高而減小的規律，指出海水每上升1 ℃硅藻細胞體積平均減少約4%。雖然目前對具體的影響模式還存在爭論，但不可否認的是海水溫度的上升會驅動海洋微藻的小粒級化[29-31]。

2 海洋酸化導致海洋微藻小粒級化

海水通常情況下為弱堿性，由于人類過度使用化石燃料、濫砍濫伐等，造成大量的二氧化碳等溫室氣體排放，二氧化碳被海水吸收后會破壞海水碳酸鹽系統的動態平衡，使海洋酸化。預計到2100年，海水表層pH將降至7.8，比1800年的酸度高150%[32-33]。海洋酸化將破壞海洋微藻細胞的滲透壓，直接影響微藻吸收各種營養鹽的能力[34-35]。

我國海域海水酸化問題比較普遍，除了某些pH異常區域，我國其他海域海水pH最低為7.8[36]，同時有學者發現，南海海域海水酸化的速度開始加快[37]。富營養化使近岸海域水體的微生物呼吸作用增強，加上海洋酸化的效應使近岸海域的酸化速度高于大洋[38]。有研究發現，在海水酸化和氣候變暖的雙重作用下，白令海中海洋微藻的群落結構組成發生了改變，海洋微藻趨向于以微型微藻為主，因此降低了以硅藻為基礎的食物鏈生產能力[39]。低pH導致微藻吸收營養鹽的能力降低，而小粒級微藻由于較快的環境反饋機制，能夠快速占領水域中的生態位，進而抑制大型微藻的生長，最終微藻小粒級化趨勢加劇。

粒徑較小的海洋微藻(如微型、微微型微藻)比粒徑較大的海洋微藻(如小型微藻)不易受到海水酸化的影響[40-41]。如增加海水中二氧化碳濃度可顯著提高微微型藻類——抑食金球藻(Aureococcusanophagefferens)生長及比生長速率，同時該藻會抑制濾食性貝類對其的攝食利用，進而提高了抑食金球藻的生態位，導致海區微藻小粒級化趨勢。同時研究發現：當氮、磷、硅營養鹽充足時，海水酸化對桑溝灣不同粒徑微藻生長的影響不顯著，但會減少硅藻的種類數，同時顯著增加微微型藻類的數量，導致微藻粒級結構發生改變；在磷限制的情況下，酸化處理組(pH 7.9、7.6)可顯著促進微型藻類的生長，在氮、磷限制的情況下，pH 7.9酸化處理組可顯著促進微微型微藻繁殖，導致微藻粒級結構趨于小粒級化[42]。

3 營養鹽組成及含量失衡致使海洋微藻小粒級化

營養鹽對海洋微藻的生長限制作用主要體現在兩個方面：一是在營養鹽濃度很低時難以維持海洋微藻的生長；二是營養鹽結構發生改變，致使某種或某幾種營養鹽限制海洋微藻的生長。海洋微藻生長需要多種營養要素共同維持，主要的營養鹽為氮、磷、硅3種[43-44]，當營養鹽濃度或結構發生改變時，將會影響微藻種群生長，導致群落結構發生改變。

3.1 營養鹽含量失衡

營養鹽濃度變化對微藻粒徑影響較大，尤其氮、磷的含量直接影響微藻的體積和數量[45]。鄧春梅等[46]研究發現，營養鹽濃度和微藻葉綠素a含量密切相關，并且這種相關性隨著微藻粒徑的變化而改變。當微藻粒徑>8 μm時，營養鹽濃度的升高會促使微藻葉綠素a含量隨之升高；當微藻粒徑<8 μm時，營養鹽濃度的升高會導致微藻葉綠素a含量下降。可以推斷，粒徑較大的微藻在富營養海域中占據優勢，而粒徑較小的微藻在貧營養海域中占有優勢。黃邦欽等[47]調查發現：2000年秋季在高營養鹽的長江口海區微型和小型微藻占據優勢(82%)，而在黃海中部等寡營養海區微微型微藻占比增大(41%)；同樣的現象也出現在2001年春季，在營養鹽豐富的長江口海域，微型和小型微藻占有絕對優勢(99%)，而微微型微藻則對黃海中部和東海陸架外緣等寡營養海區的貢獻率較高(分別為50%和62%)。

當然，受微藻粒級分析技術限制，微藻粒級分析結果可能存在差異[48-49]，但總體上反映的趨勢應是一致的。宋倫等[4]采用高通量測序—分子鑒定分級技術研究發現：2018年春季大連長海縣大長山島鄰近海域微微型微藻主要受總氮影響較大，夏季受總氮、總磷影響顯著，秋季受溶解硅影響顯著；小型微藻在夏季主要受溶解無機磷影響較大；微型微藻受上述環境因子影響不顯著。

張霞等[50]在研究中指出，珠江口海域微微型藻類的生物量與營養鹽濃度呈負相關，表明微微型微藻對寡營養海域有著良好的生理適應機理和生存策略。一般來說，由于微微型藻類細胞較小，細胞表面積與體積比較大，生理代謝較快，能量轉換的效率高，比粒徑較大的藻類具有更高的光合作用速率與攝取營養鹽的能力，因此可以迅速適應貧營養水體，并且在其中快速生長。當水體中的無機鹽被迅速消耗時，小型微藻會受到磷的限制，而微型和微微型微藻能夠迅速繁殖，搶占有利生態位，從而驅動海洋微藻群落的小粒級化。

蔡昱明等[51]對1998—1999年南極普里茲灣的微藻與葉綠素a含量的研究結果顯示：從普里茲灣到毗鄰陸架區再到大陸坡的硝酸鹽與磷酸鹽的比例依次上升；硝酸鹽的比例由普里茲灣內的(17.71±7.72)%增長到毗鄰陸架區的(28.05±3.11)%，最后增長到大陸坡的(28.54±2.46)%；磷酸鹽的比例由普里茲灣內的(1.26±0.14)%增長到毗鄰陸架區的(1.94±1.03)%，最后增長到大陸坡的(2.02±0.35)%。隨之增加的微型微藻的含量占比由25.9%增至27.5%和32.5%，而微微型微藻的含量占比上漲更加迅速，從2.8%升至23.3%和22.5%。可以看出，硝酸鹽和磷酸鹽在毗鄰陸架區和大陸坡的比例很接近，同時明顯高于普里茲灣，微型微藻含量增加幅度小，微微型微藻含量從普里茲灣到毗鄰陸架區增加幅度大，但在毗鄰陸架區和大陸坡略有下降，說明微藻粒級與營養鹽濃度呈負相關關系。

宋倫等[8]研究發現，遼東灣富營養海域微藻主要以小型為主，寡營養海域主要由微型和微微型的鏈狀或桿狀的骨條藻、帕拉藻、角毛藻、菱形藻等組成。葉綠素a分級測定表明，寡營養海域<20 μm微藻的葉綠素a含量均高于富營養海域。也有研究表明，寡營養海域微微型微藻是初級生產力的主要貢獻者[52]。

3.2 營養鹽結構失衡

近些年，為保護水域生態環境，國家采取多種措施，大力消減氮、磷入河入海總量，而入海河流截流會導致入海硅含量明顯降低，致使硅氮比、硅磷比不斷降低[53]，近岸海域營養鹽結構變化較大，進而導致海洋微藻群落和粒級結構發生演替。

研究發現，營養鹽結構的變化會直接影響海洋微藻的種群結構，甚至引發赤潮致災種演替現象[54-55]。從長期變化看，黑海西部大陸架海水中氮、磷含量的增加和硅含量的下降，會導致河口海域微微型微藻的比例由0.1%增至41.7%[56]。我國長江口海域也發生了相同的變化，近40年來，隨著陸源營養鹽輸入，長江口海域氮含量持續增加，而硅含量持續下降，導致硅氮比和硅磷比明顯下降，造成小型硅藻種類逐漸減少，而微型甲藻的種類明顯增加[57]。胡明輝等[58]研究表明，長江口外海域海洋微藻的生長繁殖也受到磷的限制；Harrison等[59]認為，該海域氮磷比過高，而離河口500 km以外的海域則受氮的限制；Jiao等[60]研究發現，20世紀80年代膠州灣的營養鹽濃度和結構就開始發生改變，氮含量呈上升趨勢，硅酸鹽含量呈下降趨勢，海洋小型微藻豐度明顯減少，微型和微微型微藻占據了小型微藻空出的生態位；孫軍[61]也證明了微型藻類米氏凱倫藻(Kareniamikimotoi)在氮磷比為80∶1的條件下生長最快。近些年，長江口海域營養鹽濃度及其結構的變化導致海洋微藻優勢種類逐步由以硅酸鹽為主要營養的硅藻類向甲藻類轉變[62]。

對比英國凱爾特海域與北美西海岸海域的研究可以發現：高營養鹽海域的微藻優勢種類與寡營養鹽海域的優勢種類有較大差異，在富營養海域，海洋微藻優勢種群是體積較大的硅藻，在寡營養海域，則是體積更小的甲藻；北美西海岸硅藻豐度較少，而微型甲藻的豐度較高，成為該海域微藻主要類群[41,63]。

Gayoso[64]對Bahía Blanca河口海域進行了長達幾十年的研究，發現在1978—1993年間，河口海域的海洋微藻優勢種為硅藻門的小型微藻海鏈藻，而2006年之后，由于入海營養鹽結構變化，該河口海域的優勢種由海鏈藻逐步向微型微藻小環藻(Cyclotella)演替；Guinder等[65]也發現，相對大粒級的海鏈藻已經被小粒級的角毛藻和小環藻取代；辛明[66]對長江口海域的研究結果顯示，自2003年開始，小粒級(微型)的海洋微藻(主要為甲藻)生物量顯著增加，而以硅酸鹽為主要營養的硅藻(小型)生物量逐漸下降，主要由入海營養鹽濃度下降和結構失衡所致。

董婧等[67]對黃海北部近岸海域微藻群落組成的研究結果顯示，1998年6月黃海北部近岸甲藻生物量占比為50.45%，取代了硅藻，成為優勢種，在營養鹽相對貧乏(尤其是磷缺乏)的黃海北部水域，甲藻的生長、繁殖比硅藻更迅速。

4 其他因素促使海洋微藻小粒級化

4.1 其他環境因子

除以上幾種因素外，海洋微藻粒級結構還受其他環境因子的影響。Hare[68]研究表明，在秘魯海域連續增加的三價鐵離子濃度會加快海洋微藻群落從粒級較大的硅藻向粒級較小的藍藻和微微藻演替；Shi等[69]發現，在海水酸化條件下，水中游離的三價鐵離子濃度會升高，促使海洋微藻粒級結構發生改變。

宋倫等[70]研究發現：黃海北部春季，刺激小粒級微藻生物量顯著增加的環境因素除活性硅酸鹽外，還有懸浮物，而水深、重金屬汞、鹽度、砷會抑制其生長；夏季與小粒級微藻生物量顯著正相關的環境因素除氮、磷、硅營養鹽外，還有石油烴、重金屬銅，顯著負相關的環境因素有水深、pH、鹽度、重金屬鉛；秋季與小粒級微藻生物量顯著正相關的環境因素有重金屬汞、砷，顯著負相關的環境因素有水深、pH、鹽度。總體來看，黃海北部營養鹽、懸浮物、石油烴及部分重金屬可促進小粒級微藻的生長，直接影響小粒級微藻的時空變化。

宋倫等[71]在研究遼東灣潛在褐潮生物時空分布與環境關聯時發現，遼東灣各站位不同季節潛在褐潮生物(微微型藻類)豐度除與無機氮、氮/磷比、水溫顯著相關外，還與水深顯著相關，秋季小粒級微微型藻類主要分布在較深水域。

宋倫等[72]還發現：在遼寧河口及港口無機氮含量高的渾濁帶海域，微藻生物量主要集中在微型和微微型微藻區域；而在低營養鹽的清澈海域，微藻生物量主要集中在小型微藻區域。這表明微藻群落對高濃度懸浮物的響應可能通過微型和微微型微藻進行反饋調節，致使圓篩藻等小型微藻生物量組成降低。

4.2 攝食壓力

海洋微藻是海洋生態系統的重要生產者，可作為濾食性貝類和浮游動物等的重要食物來源，由于兩者的攝食策略不同，導致海洋微藻粒級結構發生改變。濾食性貝類攝食主要靠鰓絲和其上著生的纖毛一起組合運動來攝取餌料[73]，而海洋微藻的粒徑大小直接影響著貝類的攝食。規格較小的貝類由于濾食器官尚未完全發育，攝食率隨貝類規格的增加而增大，大規格貝類對微藻的攝食具有選擇性，不同規格貝類最適宜的餌料粒徑范圍有所不同[74-75]。浮游動物也是海洋微藻的重要攝食者，海洋中浮游動物的攝食會消耗10%～75%的微藻[76]。研究表明，中型浮游動物主要攝食小型微藻，微型浮游動物更偏好攝食微型微藻[77]；馬莎[42]研究發現，中規格海灣扇貝(Argopectenirradians)對褐潮藻(微微型微藻)的攝食率隨藻細胞密度的增大先升后降，蝦夷扇貝(Patinopectenyessoensis)對微型微藻的攝食量顯著高于微微型微藻，長牡蠣(Crassostreagigas)對小型和微型微藻的攝食量高于微微型微藻；Chen等[78]研究發現，海洋微藻的粒徑越大，其被捕食的概率就越高，二者呈現出顯著的正相關關系。

5 結 論

氣候變暖驅動海洋微藻小粒級化。目前許多研究證實了全球變暖和生物的小粒級化趨勢顯著相關，認為生物小粒級化是生物對氣候變暖生態響應的第3個普適性定律。許多研究也表明，隨著海水溫度的升高，海洋小粒級微藻的豐度與優勢度不斷增加，海洋微藻粒級逐漸向小粒級化演進。

海洋酸化導致海洋微藻小粒級化。海洋酸化可抑制大粒級微藻生長，導致硅藻的種類下降，同時會促進微微型微藻的生長，增加其數量，導致微藻粒級結構趨向小粒級化。研究也發現，在海水酸化和氣候變暖的雙重作用下，海洋微藻群落趨向小粒級化。

營養鹽下降及結構失衡致使海洋微藻小粒級化。許多研究表明，寡營養海域小粒級微微型微藻是初級生產力的主要貢獻者，而粒徑較大的微藻在富營養海域中占據優勢。近些年，陸源輸入營養鹽減少較多，尤其河口海域硅、磷限制嚴重，致使硅氮比、硅磷比結構失衡，不斷下降，近岸海域營養鹽結構變化較大，進而導致海洋微藻粒級結構趨向小粒級化。

其他環境因子和攝食壓力促使海洋微藻小粒級化。研究發現，三價鐵離子會促使海洋微藻群落從粒級較大的硅藻向粒級較小的藍藻等微型微藻演替。除營養鹽外，黃海北部懸浮物、石油烴及部分重金屬可促進小粒級微藻的生長，直接影響小粒級微藻的時空變化。海水酸化和貝類攝食雙重作用顯著促進了微微型微藻的生長，導致微藻粒徑結構發生改變。海洋微藻的小粒級化趨勢是種群自我保護的一種策略，也是適應進化的一種方式。

6 展 望

個體大小是生物的基本特征，它反映了生命有機體生理生態和進化的歷史。目前大量研究結果證實了海洋微藻小粒級化是普遍存在的，科學家們試圖尋找普適性的規律來解答這一現象。從進化適應的角度考慮，小粒級微藻因其具有較高的表面積/體積，在能量和物質的獲取利用方面常占優勢。因此，在貧營養環境下，微微型微藻(藍藻、甲藻)比個體較大的微藻(硅藻)更易獲得營養資源并形成競爭優勢。一般來說，由于微型和微微型微藻細胞較小，細胞表面積/體積較大，有著比小型微藻更薄的邊界層，其熱量更易耗散，因此在溫度較高的環境下往往更易于生長和繁殖，另外相對于小型微藻，微型和微微型微藻因數量多、生長周期短、繁殖速度快等特點，在寡營養環境中或攝食壓力大的生境中更易占據優勢。

微藻種群正趨于小粒級化，這一現象不僅在近岸海域存在，也在遠海被發現，并且該現象可能會由食物鏈的低營養級向著高營養級傳遞，最終影響人類食物安全。然而水域中的微藻為什么會發生小粒級化？其中哪些因素是導致微藻趨于小粒級化的原因？筆者通過分析相關文獻，確定驅動海洋微藻小粒級化的主要環境因素為：全球氣候變暖、海洋酸化、營養鹽含量下降結構失衡、其他環境因子協同作用和攝食壓力。

人類活動與全球氣候變化的綜合影響破壞了海洋生態系統內部的個體之間、群落之間、不同營養級之間的平衡關系。如低營養級微藻粒級結構的改變，使海洋微藻類群乃至整個生態系統演變的環境響應機制變得更加復雜，單個環境因子無法解釋整個海洋中微藻粒級結構的變化，筆者所得結論還需進一步驗證和完善。今后研究應關注以下幾個問題：微藻小粒級化到底發生在種群水平中還是群落水平中？對環境變化的響應體現在表型適應中還是基因水平中？微藻小粒級化現象是否會傳遞給高營養級生物及如何影響？這些科學問題有待科學家們共同思考與研究。