中國內臟脂肪指數與脂肪肝發生風險的回顧性隊列研究

【摘要】 背景 肥胖是脂肪肝發生的重要危險因素，但肥胖的診斷指標不能有效反映脂肪組織分布在脂肪肝發生中的作用。目的 評估基線內臟脂肪指數（VAI）及中國內臟脂肪指數（CVAI）與脂肪肝發生風險之間的相關性。方法 本研究為回顧性隊列研究，納入2018年2月—2021年11月于南京大學醫學院附屬鼓樓醫院健康管理中心的

17 086名成年體檢人群作為研究對象。通過健康管理中心的電子信息系統查閱健康體檢檔案，收集基本信息、一般體格檢查、實驗室檢查指標及器械檢查結果。根據隨訪的腹部超聲和CT結果，判斷是否發生脂肪肝。隨訪截至2022年12月。終點事件為基線無脂肪肝至首次發生脂肪肝或末次隨訪時間。根據隨訪是否發生脂肪肝分為兩組，比較兩組基線VAI、CVAI。根據基線VAI、CVAI的四分位數水平，將人群各分為4組（Q1、Q2、Q3、Q4組），比較4組的脂肪肝發生率。采用Cox回歸分析評估VAI、CVAI與脂肪肝發生的相關性，并通過受試者工作特征（ROC）曲線評估VAI、CVAI對脂肪肝發生的預測價值，采用Delong's檢驗比較VAI、CVAI的曲線下面積（AUC）差異。結果 納入的受試者平均年齡（44.3±13.2）歲，平均BMI（23.2±2.6）kg/m2，平均隨訪時間（2.7±1.1）年。截至隨訪結束，2 523例（14.8%）受試者發生脂肪肝。其中男性［19.4%（1 837/9 461）］脂肪肝發生率高于女性［9.0%（686/

7 625）］（Plt;0.001）。脂肪肝組VAI和CVAI均高于未發生脂肪肝組（Plt;0.05）。趨勢性檢驗分析結果顯示，隨著基線VAI、CVAI水平的增加，脂肪肝發生率也增加（χ2趨勢=1 034.9、1 334.8，Plt;0.001）。多因素Cox回歸分析結果顯示，VAI-Q4組和CVAI-Q4組發生脂肪肝的風險分別是VAI-Q1組的2.579倍（95%CI=2.088～3.186）和CVAI-Q1組的3.375倍（95%CI=2.488～4.576）。ROC曲線顯示，CVAI預測脂肪肝的AUC大于VAI的AUC（0.737與0.708，Plt;0.001）。分層分析顯示，CVAI在不同性別、年齡及BMI分組中，CVAI-Q4組均與脂肪肝發生相關（Plt;0.001）。結論 基線CVAI與脂肪肝發生顯著相關，且CVAI對脂肪肝發生的預測能力優于VAI。

【關鍵詞】 脂肪肝；肥胖；中國內臟脂肪指數；內臟脂肪指數；危險因素

【中圖分類號】 R 575.5 【文獻標識碼】 A DOI：10.12114/j.issn.1007-9572.2024.0408

A Retrospective Cohort Study of the Chinese Visceral Adiposity Index and Risk of Fatty Liver

XU Hao1，FANG Da2，ZHOU Weihong3，BI Yan2，GU Tianwei1*

1.Department of Endocrinology，Nanjing Drum Tower Hospital，Nanjing Drum Tower Hospital Clinical College of Nanjing University of Chinese Medicine，Nanjing 210008，China

2.Department of Endocrinology，Nanjing Drum Tower Hospital，the Affiliated Hospital of Nanjing University Medical School，Nanjing 210008，China

3.Health Manager Center，Nanjing Drum Tower Hospital，the Affiliated Hospital of Nanjing University Medical School，Nanjing 210008，China

*Corresponding author：GU Tianwei，Associate chief physician；E-mail：gtw0235@163.com

【Abstract】 Background Obesity is an important risk factor for the development of fatty liver. The current diagnostic indexes of obesity cannot effectively reflect the role of adipose tissue distribution in the development of fatty liver. Objective To assess the correlation of the baseline visceral adiposity index（VAI）and the Chinese visceral adiposity index（CVAI）with the risk of fatty liver. Methods This was a retrospective cohort study involving 17 086 adults receiving physical examination at the Health Management Center of Nanjing Drum Tower Hospital，the Affiliated Hospital of Nanjing University Medical School，from February 2018 to November 2021. Physical examination records were reviewed by the electronic information system of the Health Management Center，and baseline characteristics，physical examination findings，laboratory testing and equipment inspection data were collected. Fatty liver was determined by follow-up abdominal ultrasound and computed tomography（CT）. Follow-up was ended in December 2022，and follow-up events were recorded as the interval from non-occurrence of fatty liver at baseline to the first onset of fatty liver or at the end of the follow-up. Subjects were divided into fatty liver group and non-fatty liver group. Baseline VAI and CVAI were compared between groups. They were further divided into four groups based on the quartiles of baseline VAI and CVAI，and the incidence of fatty liver was compared. The correlation of VAI and CVAI with fatty liver was identified by Cox regression. The potential of VAI and CVAI in predicting fatty liver was assessed by the receiver operating characteristic（ROC）curves. Differences in the area under the curve（AUC）between VAI and CVAI were compared by the Delong's test. Results The mean age，BMI and follow-up period of the subjects were（44.3±13.2）years old，（23.2±2.6）kg/m2，and（2.7±1.1）years，respectively. By the end of follow-up，fatty liver was detected in 2 523（14.8%）subjects. The incidence of fatty liver was significantly higher in men than women ［19.4%（1 837/9 461）vs. 9.0%（686/7 625），Plt;0.001］. The VAI and CVAI of the fatty liver group were significantly higher than those of the non-fatty liver group（Plt;0.05）. Trend testing showed that the incidence of fatty liver significantly increased with the increasing baseline VAI（χ2trend=1 034.9）and CVAI（χ2trend=1 334.8）（both Plt;0.001）. Multivariate Cox regression showed that the risk of fatty liver in the VAI-Q4 group and CVAI-Q4 group was 2.579 times（95%CI=2.088-3.186）and 3.375 times（95%CI=2.488-4.576）that of the VAI-Q1 group，respectively. The ROC curve showed that the AUC of CVAI in predicting fatty liver was greater than that of VAI（0.737 vs. 0.708，Plt;0.001）. Stratified analysis showed that CVAI was significantly correlated with the occurrence of fatty liver in gender，age and BMI subgroups（Plt;0.001）. Conclusion Baseline CVAI is significantly correlated with fatty liver development，and superior to VAI in predicting fatty liver.

【Key words】 Fatty liver；Obesity；Chinese visceral adiposity index；Visceral adiposity index；Risk factor

脂肪肝是一組以肝臟脂質異常沉著為特點的疾病，目前已成為全球第一大慢性肝病［1］。脂肪肝不僅會增加肝硬化、肝細胞癌的發病風險，同時還會導致糖尿病、心血管疾病及慢性腎臟病的發生，給社會帶來沉重的經濟負擔［2-3］。肥胖一直是脂肪肝發生的重要危險因素，近年來，在肥胖流行的推動下，脂肪肝的發病率在全球范圍呈上升趨勢［4-5］。我國的脂肪肝防治形勢更為嚴峻，一項基于1 580萬成年人的真實世界橫斷面研究顯示，脂肪肝已經成為我國肥胖人群最常見的并發癥，其患病率已高達81.8%［6］。

研究表明內臟脂肪含量與肝臟脂肪變性、炎癥反應以及纖維化程度密切相關［7-9］。盡管人們廣泛認識到肥胖與脂肪肝密切相關，但目前肥胖的診斷仍然僅基于BMI，因此不能反映脂肪組織分布在疾病嚴重程度中的作用。計算機斷層掃描（CT）和核磁共振成像（MRI）等技術的發展使研究人員可以檢測脂肪組織的分布狀況，但是由于其耗時長、費用高、輻射大等缺點，研究人員又建立了許多可以評估脂肪分布的指標，包括內臟脂肪指數（VAI）［10-12］。但是由于不同種族、不同性別、不同年齡之間可能存在明顯的脂肪分布差異，部分研究者認為VAI并不能很好反映中國人群脂肪組織分布特點［13-14］。2016年我國學者結合東方人群脂肪分布特點，建立了中國內臟脂肪指數（CVAI）［15］。CVAI目前已被證明與心血管疾病、2型糖尿病、代謝綜合征以及脂肪肝等疾病存在明顯相關性［16-21］。然而，現有研究多為橫斷面研究，關于CVAI在預測脂肪肝發生方面的縱向研究仍然較少。因此本研究基于大規模的體檢人群隊列，旨在明確基線CVAI與脂肪肝發生的關系，為早期識別脂肪肝發生的高危人群提供依據。

1 對象與方法

1.1 研究對象

本研究為回顧性隊列研究，納入2018年2月—2021年11月于南京大學醫學院附屬鼓樓醫院健康管理中心的17 086名成年體檢人群作為研究對象。納入標準：（1）年齡≥18歲；（2）接受2次或2次以上腹部超聲或腹部CT，且間隔至少360 d。排除標準：（1）基線檢查已發生脂肪肝的受試者；（2）基線合并病毒性肝炎、自身免疫性肝病、肝硬化等病史者；（3）基線檢查提示存在急慢性肝、腎功能不全、感染性疾病、惡性腫瘤的受試者；（4）缺失空腹血糖（FBG）、丙氨酸氨基轉移酶（ALT）、天冬氨酸氨基轉移酶（AST）、三酰甘油（TG）、總膽固醇（TC）、低密度脂蛋白膽固醇（LDL-C）、高密度脂蛋白膽固醇（HDL-C）等臨床數據。本研究已經過南京大學醫學院附屬鼓樓醫院倫理委員會審批（審批號：2022-444-02）。

1.2 方法

1.2.1 數據收集：通過健康管理中心的電子信息系統查閱健康體檢檔案，收集基本信息、一般體格檢查、實驗室檢查指標及器械檢查結果。一般體格檢查包括身高、體質量、腰圍、收縮壓和舒張壓；器械檢查包括超聲及CT檢查；實驗室生化檢測指標包括FBG、糖化血紅蛋白（hemoglobin A1c，HbA1c）、TG、TC、LDL-C、HDL-C。計算BMI、VAI和CVAI，計算公式如下：（1）BMI=體質量（kg）/身高2（m2）；（2）VAI（男）=腰圍（cm）/（39.68+1.88×BMI）×TG（mmol/L）/1.03×1.31/HDL-C（mmol/L），VAI（女）=腰圍/（36.58+1.89×BMI）×TG/0.81×1.52/HDL-C；（3）CVAI（男）=-267.93+0.68×年齡+0.03×BMI+4.00×腰圍+22.00×lgTG-16.32×HDL-C，CVAI（女）=

-187.32+1.71×年齡+4.23×BMI+1.12×腰圍+39.76×

lgTG-11.66×HDL-C［10，15］。

1.2.2 分組及隨訪：根據隨訪的腹部超聲和CT結果，判斷是否發生脂肪肝。本研究超聲檢查由本院經驗豐富（5年以上）的超聲科醫師檢查，且超聲報告描述符合指南推薦的特征即被判定為脂肪肝（如果超聲結果與近期3個月內影響報告不一致，即申請超聲科醫師復核）。本研究的隨訪時間截至2022年12月。終點事件為基線無脂肪肝至首次發生脂肪肝或末次隨訪時間。

1.3 統計學方法

采用SPSS 26.0和R 4.2.3軟件進行統計學分析，符合正態分布的連續變量采用（x-±s）表示，兩組間比較采用成組t檢驗；不符合正態分布的連續變量采用M（P25，P75）表示，兩組間比較采用Mann-Whitney U檢驗。計數資料采用例數（%）表示，組間比較采用χ2檢驗。分組變量與脂肪肝發生是否存在線性趨勢采用Mantel-Haenszel χ2檢驗。以Cox比例風險模型評價VAI、CVAI與脂肪肝發生的關系。生存分析采用Kaplan-Meier繪制生存曲線，采用Log-rank檢驗比較差異性水平。采用受試者工作特征（ROC）曲線評估VAI、CVAI對脂肪肝發生的預測價值，采用Delong's檢驗比較VAI、CVAI的曲線下面積（AUC）差異。以Plt;0.05為差異有統計學意義。

2 結果

2.1 納入受試者的一般資料

17 086例受試者中男9 461例（55.4%）、女7 625例（44.6%），基線年齡18～75歲，平均年齡（44.3±13.2）歲；基線BMI 18.0～36.8 kg/m2，平均BMI（23.2±2.6）kg/m2；隨訪時間為1.0～4.7年，平均隨訪時間（2.7±1.1）年。截至隨訪結束，2 523例（14.8%）受試者發生脂肪肝。

2.2 臨床資料比較

與未發生脂肪肝組相比，發生脂肪肝組受試者基線年齡更大，BMI、腰圍、收縮壓、舒張壓更高，ALT、AST、FBG、HbA1c、TG、TC和LDL-C更高，HDL-C更低，差異均有統計學意義（Plt;0.001）。此外，發生脂肪肝組VAI和CVAI均高于未發生脂肪肝組，差異有統計學意義（Plt;0.001，表1）。

2.3 VAI、CVAI與脂肪肝發生之間的關系

根據VAI四分位數將人群分為4組，分別定義為Q1組（VAI≤0.64，n=4 317）、Q2組（0.64lt;VAI≤0.96，n=4 243）、Q3組（0.96lt;VAI≤1.51，n=4 258）和Q4組（VAIgt;1.51，n=4 268），脂肪肝的發生率分別為4.8%（208/4 317）、9.2%（390/4 243）、16.9%（719/

4 258）、28.3%（1 206/4 268）；并根據CVAI的四分位數將人群分為4組，分別定義為Q1組（CVAI≤30.70，n=4 271）、Q2組（30.70lt;CVAI≤63.89，n=4 270）、Q3組（63.89lt;CVAI≤92.95，n=4 274）和Q4組（CVAIgt;92.95，n=4 271），脂肪肝的發生率分別為2.6%（112/4 271）、9.3%（398/4 270）、17.7%（758/

4 274）、29.4%（1 255/4 271）。趨勢性檢驗分析結果顯示，隨著基線VAI、CVAI水平的增加，脂肪肝發生率也增加（χ2趨勢=1 034.9、1 334.8，Plt;0.001）。

以是否發生脂肪肝為因變量（賦值：是=1，否=0），單因素Cox回歸分析結果顯示，VAI-Q4組和CVAI-Q4組發生脂肪肝的風險分別是VAI-Q1組的5.734倍（95%CI=4.949～6.643）和CVAI-Q1組的11.241倍（95%CI=9.263～13.642）。多因素Cox回歸分析中進一步校正了性別、年齡、BMI、腰圍、收縮壓、ALT、AST、TG、TC、HDL-C和LDL-C后，VAI、CVAI仍與脂肪肝發生風險獨立相關，VAI-Q4組和CVAI-Q4組發生脂肪肝的風險分別是VAI-Q1組的2.579倍（95%CI=2.088～3.186）和CVAI-Q1組的3.375倍（95%CI=2.488～4.576），見表2。

2.4 VAI和CVAI對脂肪肝發生的預測價值比較

通過ROC曲線評估VAI、CVAI對脂肪肝發生的預測價值，結果顯示，VAI和CVAI的AUC分別為0.708（95%CI=0.697～0.718）和0.737（95%CI=0.728～0.747），Delong's檢驗結果顯示，VAI和CVAI的AUC比較，差異有統計學意義（Z=5.51，Plt;0.001）；VAI預測脂肪肝發生的切點為1.103，靈敏度和特異度分別為69.4%和63.1%，約登指數為0.325；CVAI預測脂肪肝發生的切點為66.71，靈敏度和特異度分別為78.1%和57.9%，約登指數為0.360，見圖1。

Kaplan-Meier生存曲線分析顯示，CVAI等級越高，脂肪肝發生風險越大（χ2=1 153.06，Plt;0.001），見圖2。

2.5 其他協變量的分層分析

進一步根據性別、年齡、BMI進行亞組分析，在校正了性別（除性別分層外）、年齡、BMI、收縮壓、ALT、AST、TG、TC、HDL-C和LDL-C后，CVAI在不同性別、年齡及BMI分組中CVAI-Q4組均與脂肪肝相關（Plt;0.05，表3）。

3 討論

本研究通過單中心回顧性體檢人群隊列，分析了基線人群VAI、CVAI指標與脂肪肝發生之間的相關性，并通過ROC曲線評估其對脂肪肝發生的預測價值。結果顯示基線人群的VAI及CVAI均與脂肪肝發生呈顯著相關，且CVAI對脂肪肝發生的預測能力優于VAI，提示CVAI對中國人群脂肪肝的發生具有較好的預測價值。

目前脂肪肝患病率在全球范圍內持續上升，最新的流行病學數據顯示全球脂肪肝患病率約為30%［1］。脂肪肝早期通常無明顯癥狀，許多患者在體檢中被偶然發現。近期一項回顧性研究分析了2017—2022年全國30個省份的健康檢查數據，結果顯示在5 757 335名接受肝臟瞬時彈性成像檢查的成年人中，脂肪肝的患病率為44.39%，其中男性、肥胖者、糖尿病患者、高血壓患者、血脂異常者、代謝綜合征患者及血清ALT或AST升高者均是脂肪肝發生的高危人群［22］。本研究通過對體檢人群的回顧性隊列分析發現，經過平均2.7年隨訪，近15%的非脂肪肝人群進展為脂肪肝，而與未發生脂肪肝組的受試者相比，發生脂肪肝組的受試者基線年齡更大，BMI、收縮壓、ALT、AST、TG、TC和LDL-C更高，HDL-C更低。此外，隨著人們生活方式的改變，如過量攝入糖分和脂肪的飲食習慣以及久坐不動的工作模式均能顯著提高脂肪肝的發生風險［5］。因此，提高對脂肪肝早期篩查以及提早干預顯得尤為重要，以減輕其對個體和社會的負擔。

肥胖是脂肪肝發生的獨立危險因素，肥胖人群中脂肪肝患病率要高于普通人群［23-24］。近日，歐洲肥胖研究協會（EASO）提出了新的成人肥胖診斷、分期與管理框架，該框架指出，腹部脂肪過多堆積是多種肥胖相關并發癥的重要危險因素，為更有效地管理肥胖相關并發癥，EASO建議引入更多能夠反映內臟脂肪分布的參數［25］。傳統常用于評估肥胖的指標有腰圍和BMI，但均無法準確反映體脂含量和分布狀況［26-27］。CT和MRI是內臟脂肪檢測的金標準，但由于其價格高、耗時久并且輻射，無法在臨床常規開展［28］。為尋找能更簡便評估內臟脂肪分布的方法，2010年研究者基于腰圍、BMI、TG和HDL-C等臨床常規檢測指標建立VAI指數以評估內臟脂肪分布，并通過影像學金標準驗證其準確性［10］。考慮到人種、年齡、性別等因素均可能會影響內臟脂肪的分布，中國研究人員于2016年提出基于中國人群的VAI校正指數——CVAI，并證實CVAI對中國人群內臟脂肪分布要優于腰圍、BMI和VAI［15］。既往研究表明CVAI與多種代謝性疾病相關，包括肥胖、2型糖尿病及脂肪肝等［16-21］。其中與脂肪肝的相關性研究目前多限于橫斷面分析，縱向隊列的觀察性研究仍較少。因此，本研究在體檢人群隊列中分別評估VAI及CVAI與脂肪肝發生的關系。結果提示兩個指數均可有效預測脂肪肝的發生，且ROC曲線結果提示CVAI相比于VAI預測能力更優。多因素Cox回歸分析結果顯示CVAI-Q4、Q3、Q2組發生脂肪肝的風險分別是CVAI-Q1組的3.375倍（95%CI=2.488～4.576）、3.335倍（95%CI=2.599～4.278）和2.431倍（95%CI=1.939～3.048），生存分析顯示隨著隨訪時間延長，CVAI-Q4組脂肪肝發生率比CVAI-Q1組高8～10倍，結果提示在中國人群中內臟脂肪的異常堆積即反映為CVAI的升高與脂肪肝的發生風險密切相關。并且CVAI對脂肪肝預測能力的AUC高于VAI，因此，CVAI在中國人群的脂肪肝早期篩查中具有重要的應用潛力，適合用于大規模人群或體檢人群的脂肪肝發生風險評估。

分層分析顯示，在不同年齡及BMI分組中CVAI高分位組均與脂肪肝相關。然而，性別分層分析顯示，在女性中，僅CVAI-Q4組與脂肪肝的相關性顯著，而CVAI-Q2組和CVAI-Q3組與脂肪肝的關系并不顯著。提示男性對CVAI水平的變化可能更為敏感，而女性可能需要更高的CVAI水平才能顯著增加脂肪肝發生風險。研究表明，男性脂肪肝的發生率顯著高于女性，本研究結果與其一致［29］。這種性別差異可能與脂肪分布的性別特異性有關：男性更傾向于積累內臟脂肪組織，而女性在絕經前主要積累皮下脂肪，絕經后，女性的脂肪分布會發生變化，轉向內臟脂肪，這一轉變可能增加了絕經后女性的代謝性疾病風險［30］。因此，針對男性群體，實施內臟脂肪控制的干預措施顯得尤為重要，以降低脂肪肝及相關代謝性疾病的風險。與此同時，對于女性，尤其是絕經后的女性群體，可能需要更高的CVAI閾值來有效識別脂肪肝風險。然而，本研究的絕經后女性樣本量不足，可能限制了對這一群體的深入分析。未來研究應增加絕經后女性的樣本量，以全面評估CVAI在這一群體中的預測效能。此外，應進一步探討性別差異對CVAI預測能力的影響，并評估針對不同性別群體的脂肪肝風險管理策略。

本研究也存在一定的局限性。首先，本研究的研究人群多為健康體質量人群，納入肥胖人群的比例較少；其次，本研究考慮了一些常見的混雜因素例如年齡、血壓、BMI等，但是一些其他類型的混雜因素例如飲食習慣、運動、心理因素、環境因素等未被納入分析；最后，研究中使用的CVAI只在基線時計算，在隨訪期間可能會發生變化，仍然需要對CVAI的動態變化與脂肪肝發生風險的關系進行研究。

綜上所述，基線CVAI與脂肪肝發生顯著相關，且CVAI對脂肪肝發生的預測能力優于VAI。表明CVAI對中國人群脂肪肝的發生具有較好的預測價值，可適用于大規模中國人群的脂肪肝風險評估。

作者貢獻：徐浩負責臨床數據收集、整理、分析，并撰寫論文初稿；方達負責繪制圖表并協助統計分析；周衛紅負責體檢人群的檢測；畢艷完善論文的審校；顧天偉提出研究思路，設計研究方案，完善論文最終內容及審校，并對論文負責。

本文無利益沖突。

徐浩https：//orcid.org/0009-0004-0023-2386

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（收稿日期：2024-08-03；修回日期：2024-11-10）

（本文編輯：賈萌萌）