畜禽胃腸道共生真菌研究進展

摘 要： 畜禽胃腸道共生真菌是指在胃腸道中長期定植的真菌，它們與細菌等微生物菌群共同維持胃腸道微生態系統的穩定。多個研究表明，畜禽胃腸道中存在著大量共生真菌，這些真菌不僅不會引起疾病，還會對宿主起到多種有益作用。不同物種的胃腸道真菌種類有所不同，整體來看，畜禽胃腸道中的真菌主要包括子囊菌門（Ascomycoa）、擔子菌門（Basidiomycota）和新美鞭菌門（Neocallimastigomycota）。畜禽胃腸道內的共生真菌群落組成會受到多種因素的影響，例如日糧、年齡、品種及健康狀況等。與細菌類似，目前共生真菌研究主要通過傳統培養基法、高通量測序法來進行。新興的培養組學技術能夠分離鑒定出的共生真菌種類更加多樣。研究表明，共生真菌作為畜禽胃腸道微生物的重要組成部分，它直接或間接地參與了多種機體生理過程，如促進畜禽攝入的營養物質的消化、參與宿主免疫調節、促進糖酵解等。本文主要針對畜禽胃腸道有益或者潛在有益共生真菌，從共生真菌的種類、鑒定方法、影響因素、益生作用及其作用機制等方面展開綜述，以期為調控畜禽胃腸道健康提供新的思路和參考。

關鍵詞： 共生真菌；畜禽胃腸道；真菌培養；生產性能；免疫調節

中圖分類號：S815.4"""" 文獻標志碼：A"""" 文章編號： 0366-6964（2025）01-0063-11

收稿日期：2024-03-06

基金項目：國家自然科學基金（32202686）；重慶市自然科學基金（CSTB2022NSCQ-MSX1319）；重慶市教育委員會科學技術研究項目（KJQN202200203）

作者簡介：常 萱（1999-），女，山東泗水人，碩士生，主要從事反芻動物營養研究，E-mail： cx991103823@163.com

*通信作者：陳俊材，主要從事反芻動物營養研究，E-mail：juncaichen@swu.edu.cn

Research Progress of Gastrointestinal Symbiotic Fungi in Livestock and Poultry

CHANG" Xuan， WEI" Bingni， ZHANG" Xiaoli， ZHAO" Zhongquan， CHEN" Juncai*

（College of Animal Science and Technology， Southwest University， Chongqing 400715，" China）

Abstract： "Symbiotic fungi in gastrointestinal tract of livestock and poultry refer to fungi that have been colonized in gastrointestinal tract persistently， and they maintain the stability of gastrointestinal microecosystem together with bacteria and other microbial flora. Many studies have shown that there are a large number of symbiotic fungi in the gastrointestinal tract of livestock and poultry， which not only will not cause diseases， but also have beneficial effects to the host. There are different kinds of gastrointestinal symbiotic fungi in different species. On the whole， the symbiotic fungi in the gastrointestinal tract of livestock and poultry mainly include Ascomycota， Basidiomycota and Neocallimastigomycota. The composition of symbiotic fungi community in gastrointestinal tract of livestock and poultry can be affected by many factors， such as diet， age， breed and health condition. Similar to bacteria， the research on symbiotic fungi is mainly carried out by traditional culture medium method and high-throughput sequencing method currently. The emerging cultureomics technologies can separate and identify more kinds of symbiotic fungi. Studies have shown that symbiotic fungi， as an important part of gastrointestinal microorganisms in livestock and poultry， directly or indirectly participate in various physiological processes， such as promoting the digestion of nutrients ingested by livestock and poultry， participating in host immune regulation， promoting the glycolysis， etc. In this paper， the symbiotic fungal probiotics or potential symbiotic fungal probiotics in gastrointestinal tract of livestock and poultry were reviewed on the types of symbiotic fungi， the main methods of identifying symbiotic fungi， the factors affecting the abundance of symbiotic fungi in gastrointestinal tract， the beneficial effects and mechanism of symbiotic fungi， in order to provide new ideas and references for regulating the gastrointestinal health of livestock and poultry.

Key words： symbiotic fungi; gastrointestinal tract of livestock and poultry; fungi culture; production performance; immune regulation

*Corresponding author： CHEN Juncai，E-mail：juncaichen@swu.edu.cn

隨著養殖業的迅速發展，規模化工廠化養殖成為全球的一個發展趨勢。一方面規模化養殖顯著提高了生產效率，另一方面如何保障高密度規模化養殖條件下的畜禽健康水平成為了亟待解決的問題。腸道微生物是畜禽腸道的重要組成部分，其數量龐大，種類繁多，參與畜禽的生長、發育、消化、吸收、營養、免疫等生理過程。近年來，畜禽胃腸道微生物在維持宿主健康水平中的關鍵作用已經得到充分證實，研究對象主要是腸道內所占比例較大的細菌，而真菌因占比小于1%常被忽略。目前越來越多的研究表明，畜禽腸道共生真菌也參與了營養物質的消化代謝及免疫調控，在畜禽胃腸道中同樣發揮著重要的作用。

真菌與宿主之間的關系通常包括：互利共生（mutualism）、偏利共生（commensalism）、寄生（parasitism）^［1］。互利共生是指兩種生物體生活在一起，彼此有利，兩者分開后不可獨立生存。偏利共生亦稱共棲，是指種間相互作用對一方沒有影響，而對另一方有益。寄生是指兩種生物體一起生存，一方受益，另一方受害，后者給前者提供營養物質和居住場所^［2］。真菌和宿主之間的共生關系可能會隨著定植部位、定植程度以及免疫完整性而發生改變^{［ 3］}。關于如何鑒定一種真菌是否為腸道共生真菌，Fiers等^［1］提出可將以下4點作為評判標準：1）是否可通過測序和培養組學對真菌進行檢測；2）是否能夠激活宿主免疫反應；3）是否具備在胃腸道中定植和適應不同腸道環境進化的能力；4）是否和腸道細菌有相互作用。該評判標準較為嚴格，尤其是培養組學目前在腸道真菌研究中的使用還較少。因此，本文所述共生真菌主要是指在未使用真菌活菌添加劑的情況下，通過高通量測序或者體外培養方式被發現廣泛存在于不同畜禽胃腸道中，且和宿主或胃腸道細菌有互利共生關系，不引起疾病的真菌的種類。此外，根據上述判斷標準，目前在動物生產中廣泛使用的一類飼料添加劑釀酒酵母（Saccharomyces cerevisiae）盡管有諸多有益作用，但由于不能長期穩定地在腸道中定植^［4-5］，故不在本綜述討論范圍之內。

多個研究表明，畜禽胃腸道中存在著大量共生真菌，這些真菌不僅不會引起疾病，還會對宿主起到多種有益作用^［6-10］。但是，目前關于畜禽胃腸道共生真菌在動物生產中的作用研究還較少，其作用機制尚不完全清楚。因此本文針對畜禽胃腸道有益或者潛在有益共生真菌，從動物胃腸道真菌的種類、真菌鑒定的主要方法、影響胃腸道共生真菌豐度的因素、共生真菌的益生作用及作用機制等方面展開綜述，旨在為規模化養殖生產中畜禽胃腸道健康調控提供新的思路和參考。

1 畜禽胃腸道真菌的種類

目前在畜禽胃腸道食糜及糞便中均發現有真菌存在，不同物種胃腸道真菌種類有所不同，整體來看，豬和家禽的腸道、牛和羊的瘤胃及腸道中的真菌主要包括子囊菌門（Ascomycota）、擔子菌門（Basidiomycota）和新美鞭菌門（Neocallimastigomycota）。

在豬上，常見的優勢腸道真菌主要是子囊菌門（Ascomycota）和擔子菌門（Basidiomycota），但不同品種或者生產性狀的動物胃腸道優勢真菌組成略有不同。有研究發現，成華豬、約克夏豬和藏豬三個豬種糞便中的優勢真菌門均為子囊菌門（Ascomycota）和擔子菌門（Basidiomycota），二者在成華豬糞便中的占比分別為73.94%和24.33%，在約克夏豬糞便中的占比分別為67.77%和25.56%，在藏豬糞便中的占比分別為44.86%和38.13%^［6］。李景上等^［7］發現，高瘦肉率金華豬回腸及結腸內容物優勢真菌門為擔子菌門（Basidiomycota），而低瘦肉率金華豬回腸及結腸內容物優勢真菌門為子囊菌門（Ascomycota）。在屬水平上，高瘦肉率金華豬回腸和結腸優勢真菌屬分別為Naganishia（75.62%）和金孢菌屬（Xerochrysium）（68.53%），而低瘦肉率金華豬回腸和結腸優勢真菌屬分別為卡扎斯坦酵母屬（Kazachstania）（85.74%）和珊瑚菌屬（Clavaria）（32.87%）（表1），該結果說明動物腸道中的真菌可能通過調控宿主代謝，從而影響其生產性能。

反芻動物需要利用瘤胃微生物來消化日糧粗纖維，因此瘤胃中的真菌群落與單胃動物腸道存在較大差異。除上述豬腸道內常見優勢真菌——子囊菌門（Ascomycota）、擔子菌門（Basidiomycota）外，牛羊常見胃腸道優勢真菌還包括新美鞭菌門（Neocallimastigomycota）等。研究發現，羔羊胃腸道中子囊菌門（Ascomycota）（瘤胃：74.94%、直腸：76.84%）占主導地位，擔子菌門（Basidiomycota）（瘤胃：6.90%、直腸：3.01%）和新美鞭菌門（Neocallimastigomycota）（瘤胃：3.35%）含量次之。初生羔羊瘤胃和直腸真菌群落多樣性存在差異，但隨著羔羊日齡的增加，胃腸道真菌群落變得更加均一，瘤胃和直腸均出現了Acremonium、微囊菌屬（Microascus）、Valsonectria、Myrmecridium、Scopulariopsis、Myrothecium、酵母菌屬（Saccharomyces）和Stephanonectria，表明這些屬可能在真菌群落的成熟過程中起重要作用^［11］。與羔羊不同，高通量測序分析發現，不同日齡（7、28、49和63 d）犢牛瘤胃優勢真菌門均為新美鞭菌門（Neocallimastigomycota）（99.98%±0.02%），而優勢真菌屬均為SK3（38.9%±4.9%）和Caecomyces（14.1%±3.6%）（表1）^［13］，這可能是由于不同物種或飼喂不同種類日糧造成的胃腸道真菌群落結構差異。

目前針對家禽消化道真菌的研究較少。肉雞胃腸道真菌總數量為1.0×104～1.1×10⁶ ·g^- 僅占細菌總數的0.06%左右，有研究報道科寶肉雞嗉囊、十二指腸至結腸內容物真菌菌群在門水平上均以子囊菌門（Ascomycota）和擔子菌門（Basidiomycota）為主；在屬水平上，赤霉菌屬（Gibberella）相對豐度最高（gt;50%），其次是曲霉菌屬（Aspergillus）和念珠菌屬（Candida）（表1）^［15］。此外，利用常規培養法結合測序分析羅斯肉雞盲腸真菌樣本得出，其優勢真菌屬為曲霉菌屬（Aspergillus）（22.54%）和青霉菌屬（Penicillium）（19.08%）（表1），并且從盲腸中發現的大部分真菌為非致病性真菌^［16］。

綜上，畜禽胃腸道中存在著大量真菌，如Kazachstania、Candida、Aspergillus和Saccharomyces等，這些真菌在各類動物胃腸道中廣泛定植，且未引起動物健康問題，因此可認為這些真菌為畜禽胃腸道共生真菌。

2 畜禽胃腸道共生真菌的研究方法

與細菌類似，共生真菌研究也主要是通過傳統培養基法、高通量測序法等來進行。傳統培養基法能夠最直觀地觀察共生真菌的形態和菌落顏色，是分離鑒定胃腸道共生真菌最直接的手段。但是由于培養條件的限制，培養基法只能分離鑒定出動物胃腸道中的一小部分共生真菌^［17］。比如培養基法只能培養人類糞便中大約27%的共生真菌種類^［18］。而且其培養過程耗時久，且容易被環境影響導致共生真菌生長受到抑制或形態發生改變從而降低研究結果的準確性。此外，形態相似的菌種即使在顯微鏡下觀察也很難被區分開，導致分離到的菌種有限^［3］，這些因素的干擾使得畜禽胃腸道共生真菌的分離鑒定具有局限性。

與傳統的培養基培養相比，利用高通量測序技術，如18S rRNA擴增子測序和ITS擴增子測序，對畜禽胃腸道共生真菌基因進行檢測，可以快速高效地獲取腸道共生真菌的種類及數量^{［8，10-1 14-15］}。ITS序列由于比18S rRNA基因在種水平的共生真菌鑒定上有更高的分辨率，因此被廣泛用于胃腸道共生真菌研究的DNA條形碼（DNA barcode， Schoch）^［19］。高通量測序可以鑒定的共生真菌種類多、效率高，但也有其缺點，比如共生真菌間ITS區域長度變化很大，這使得共生真菌在進行PCR引物擴增及測序時存在偏差^［20］。而且，參考基因庫中許多共生真菌的ITS序列存在錯誤標注^［21］，導致取得測序結果后，不能準確識別出共生真菌種類。有學者提出，同時使用18S和ITS測序能夠更全面地反映胃腸道中共生真菌的情況^［4］，而且建議在對胃腸道共生真菌研究時，最好建立自己的校正ITS序列數據庫，從而更準確地對測序結果進行判定^［22］。因此，研究人員在使用高通量測序進行共生真菌研究時，必須針對所研究的對象，對DNA分離手段、引物使用、測序平臺和數據庫的選擇等方面進行全方位評估，以期獲得更加準確的結果。

目前，培養組學技術（Culturomic）快速興起，它利用多種培養技術（例如原位培養）來進行微生物培養，結合基質輔助激光解析電離飛行時間質譜（MALDI-TOF MS）和ITS擴增子測序等技術。與常規方法相比，該方法有助于分離培養獲得多樣性更高的微生物菌種，發現以前未培養的新菌類群^［23］。培養組學技術已經用于人類糞便^［24］、土壤^［25］、貓鼬腸道內容物^［26］的共生真菌分離培養及鑒定，極大提高了可分離培養的共生真菌種類。因此在畜禽胃腸道共生真菌未來的研究中也可以采用培養組學技術，為胃腸道共生真菌鑒定和進一步的研究提供基礎。

總之，畜禽胃腸道共生真菌的研究方法主要是培養法和測序法。在培養過程中要嚴格控制培養條件，以減少環境對共生真菌鑒定結果的干擾。測序技術還尚未完全成熟，可能會影響測序結果的準確性^［27］。因此，應針對不同的真菌研究，選擇合適的研究方法。

3 影響畜禽胃腸道共生真菌的因素

3.1 日糧

日糧是影響畜禽胃腸道共生真菌群落組成最大的因素之一。研究表明，母乳喂養的新生仔豬盲腸和結腸內共生真菌的相對豐度顯著高于代乳粉喂養，表明母乳喂養可以增加新生仔豬腸道共生真菌的定植，促進其腸道共生真菌的發育^［28］。此外，通過優化仔豬飼料中碳水化合物組成比例，能夠顯著富集仔豬結腸中的Kazachstania slooffiae，提高仔豬平均日增重，降低仔豬腹瀉率^［8］。高纖維日糧顯著降低杜洛克豬結腸致病真菌——毛霉菌屬（Mucor）的相對豐度，顯著增加纖維降解真菌——新美鞭菌屬（Neocallimastix）的相對豐度^［29］。生長豬飼喂經乳酸菌發酵處理后的麥麩會顯著降低其腸道共生真菌多樣性及腸道中Wallemia、Trichosporon、Candida、Aspergillus和unclassified_f_microascaceae的相對豐度，這些共生真菌豐度和糞便中的重金屬濃度呈正相關，因此乳酸菌發酵處理飼料可能通過調控腸道共生真菌來減少環境污染^［30］。新生雛雞胃腸道內共生真菌受養殖環境影響較大，且在隨后的生長階段逐漸被日糧中的真菌所取代，這表明日糧對肉雞胃腸道共生真菌的定植起主導作用^［15］。

反芻動物日糧主要由粗料和精料兩部分組成，高纖維日糧可以優化瘤胃真菌菌群結構。有研究發現，飼喂高纖維日糧奶牛瘤胃內共生真菌多樣性顯著高于飼胃高精料日糧奶牛。此外，瘤胃共生真菌——盲腸鞭菌屬（Caecomyces）的相對豐度顯著增加，它能夠促進日糧中纖維的降解^［31-32］。與高谷物日糧相比，飼喂苜蓿干草可提高克里奧爾山羊瘤胃共生真菌多樣性，顯著增加瘤胃中子囊菌門（Ascomycota）和擔子菌門（Basidiomycota）的相對豐度，這表明苜蓿干草可使子囊菌門（Ascomycota）和擔子菌門（Basidiomycota）中部分共生真菌（如：Joblinomyces apicalis、Tahromyces munnarensis等）發揮其降解纖維的作用^［33］。因此，飼喂高纖維日糧可以豐富瘤胃共生真菌多樣性，增加纖維降解菌的數量，提高瘤胃對不溶性碳水化合物的消化率。

總之，日糧組成成分的變化是影響畜禽瘤胃共生真菌群落多樣性的主要因素之一。因此，通過調控日糧組成來提高畜禽胃腸道中有益共生真菌的種類和數量，對維持畜禽胃腸道健康，促進營養物質的消化和代謝，提高畜禽生產性能具有重要意義。

3.2 日齡

日齡也是影響畜禽胃腸道菌群的主要因素之一。在生命早期畜禽胃腸道共生真菌處于定植階段，因此共生真菌多樣性較高；隨著日齡的增長，菌落不斷發生調整改變，后期逐步穩定。肉雞出生后前3 d，腸道共生真菌多樣性逐漸下降，隨后上升直至14 d達到峰值；在快速生長階段（14～21 d），腸道菌群結構較為穩定，Lodderomyces和Mucor等共生真菌消失，大部分為念珠菌屬（Candida）；而在快速增重階段（35～42 d），腸道共生真菌多樣性再次升高，說明肉雞腸道共生真菌菌群結構在出生時和換料后均不穩定，但總體來看，隨著日齡的增長，菌群結構逐漸穩定^［34］。綿羊在出生后0～10日齡內瘤胃共生真菌群落顯著增多，以子囊菌門（Ascomycota）為主，10～45日齡群落結構不斷發生改變，新美鞭菌門（Neocallimastigomycota）相對豐度的增加最為顯著，被孢霉門（Mortierellomycota）相對豐度下降，但瘤胃共生真菌多樣性總體增加，45日齡后趨于穩定^［11］。此外，一些瘤胃共生真菌只出現在反芻動物特定的日齡階段。如在牦牛5日齡時瘤胃內檢測出接合菌門（Zygomycota），而在45、90和180日齡時瘤胃內均未出現該真菌，直至2歲時再次檢測到^［35］。娜梅拉等^［12］認為，隨著幼齡反芻動物的發育，瘤胃中的共生真菌群落主要是向著有利于飼料中的纖維降解的方向演變。整體來看，畜禽胃腸道共生真菌群落可依據日齡劃分為早期共生真菌定植階段、中期共生真菌群落調整階段和后期共生真菌群落逐步穩定階段。

3.3 品種

不同品種豬之間的腸道共生真菌多樣性也存在較大差異。研究發現，藏豬糞便中的共生真菌多樣性顯著高于成華豬和約克夏豬，其中，藏豬糞便中的Nephroma相對豐度顯著高于約克夏豬，而Loreleia相對豐度顯著低于約克夏和成華豬^［6］。不過該研究中不同品種豬飼養條件不同，腸道共生真菌組成差異，可能既與宿主基因型相關，也與不同的飼養環境和采食習慣相關。Wang等^［29］在相同飼養條件下發現，與杜洛克豬相比，桃園黑豬和湘村黑豬的小腸共生真菌豐富度更高，并且Ascomycota相對豐度也更高。Ascomycota是一種重要的纖維素和木質素降解真菌，更高的Ascomycota相對豐度可能和地方豬種更耐粗飼有關。我國擁有豐富的地方畜禽品種資源，這些畜禽品種具有一些優良的特性，比如繁殖性能優異、耐粗飼、抗病性好等，在未來的研究中可進一步挖掘地方畜禽品種的優良特性和胃腸道共生真菌之間的關系，為畜禽健康高效養殖提供新的方向。

3.4 健康狀況

不同健康狀態下畜禽胃腸道共生真菌組成同樣存在差異。通過對健康、腹瀉和抗生素治療的早期斷奶藏仔豬糞便進行高通量測序發現，與健康仔豬相比，腹瀉仔豬和抗生素治療的早期斷奶仔豬腸道中的有益真菌（如Lecanicillium和Aspergillus）的相對豐度更低，因此推測這些有益的腸道共生真菌豐度降低可能是早期斷奶仔豬發生腹瀉的原因^［9］。和單胃動物類似，牛在不同健康狀態下胃腸道共生真菌多樣性也有所區別。腹瀉牦牛真菌多樣性要高于健康牦牛。與健康牦牛相比，腹瀉牦牛胃腸道中Panaeolus、Cystobasidium、Pyrenochaetopsis等多個共生真菌屬相對豐度顯著降低，而Simplicillium、Thermomyces、Thermoascus、Humicola、Auricularia等共生真菌相對豐度顯著升高^［14］，所以動物腹瀉的發生可能和胃腸道中真菌紊亂相關。由于使用抗生素治療后，腸道共生真菌組成難以恢復到健康動物狀態，因此使用益生菌或者益生元來調控胃腸道共生真菌菌群來作為動物腸道健康調控手段可能更有優勢。

4 畜禽胃腸道共生真菌的作用及機制

研究表明，胃腸道共生真菌群落參與畜禽多種生理和代謝過程，穩定的胃腸道共生真菌群落有助于促進畜禽營養物質的消化^［36-37］、增強其免疫系統中免疫細胞的發育^［37-40］、提高畜禽機體免疫力、防止病原體入侵^{［27，38-39］}。

4.1 胃腸道共生真菌促進營養物質消化代謝

豬腸道共生真菌及其代謝產物可協助宿主消化飼料中的營養物質，為宿主提供所需能量，提高其生產性能。研究發現，低瘦肉率金華豬回腸優勢真菌屬Kazachstania的相對豐度與金華豬背膘厚存在正相關關系（r=0.69～0.70）^［7］。Kazachstania能夠發酵己糖而后將其轉化為乙酸和乙醇^［41-42］。因此，Kazachstania可能通過分解腸道碳水化合物，提高有機物利用率，促進脂肪沉積，增加金華豬背膘厚度。此外，研究還發現仔豬結腸低豐度真菌屬，如Saccharomycopsis、Mrakia、Wallemia、Cantharellus、Eurotium、Solicoccozyma和Penicillium與結腸食糜中葡萄糖和果糖的濃度以及β-D-葡萄糖苷酶活性相關^［8］，這些真菌屬可能通過促進結腸中復雜碳水化合物的消化和利用，從而間接提高仔豬的日增重，降低仔豬腹瀉發生率。共生真菌除了直接降解營養物質，還可促進有益細菌的富集，從而提高營養物質消化率。Pichia kudriavzevii FZ12中的活性蛋白因子——細胞色素c可顯著促進仔豬腸道中乳酸桿菌（Lactobacillus spp.）的富集，特別是羅伊氏乳桿菌FP13 （Limosilactobacillus reuteri FP13），從而降低仔豬腹瀉發生率和腹瀉指數，促進仔豬對營養物質的消化和吸收，從而改善腸道健康，提高其平均日增重和飼料轉化率^［43］。另外，豬腸道真菌屬Metschnikowia和Tomentella可能通過作用于腸道細菌間接參與日糧碳水化合物的代謝，從而提高腸道中的乙酸和丁酸濃度，維持腸道健康^［6］。Kazachstania slooffiae在斷奶仔豬腸道中通過與有益細菌乳酸桿菌（Lactobacillus）互作，為仔豬生長提供氨基酸作為碳源和能量來源，從而積極改善仔豬腸道健康^［44］。

反芻動物瘤胃共生真菌通過降解不溶性碳水化合物合成動物機體所需的營養物質^［45-50］，為反芻動物活動及生產提供能量。隨著粗飼料水平升高，奶牛瘤胃中的Caecomyces相對豐度升高，Caecomyces真菌屬能夠穿透復雜的纖維基質來降解食入飼料中的粗纖維，從而提高粗纖維消化率^［51］。因此，多個研究嘗試從反芻動物瘤胃中分離纖維降解真菌，開發新型飼料添加劑從而提高其營養物質消化率。Dey等^［52］在日糧中添加從瘤胃分離出的Orpinomyces spp.真菌培養物可提高犢牛對粗纖維、中性洗滌纖維和酸性洗滌纖維等營養物質的消化率，顯著增加犢牛平均日增重。從野生公水牛糞便中分離出共生真菌Piromyces，將其培養物飼喂給水牛可提高羧甲基纖維素酶、木聚糖酶、微晶纖維素酶、乙酰酯酶、阿魏酸酯酶和蛋白酶活性，增加瘤胃內降解纖維菌數量，從而促進瘤胃中纖維素和木質素的分解，增加瘤胃內總揮發性脂肪酸濃度^［53］，以此提高水牛瘤胃對碳水化合物的利用率。此外，體外研究也表明，牛瘤胃中分離出的共生真菌培養物Orpinomyces spp.和Anaeromyces spp.通過分泌木聚糖酶、羧甲基纖維素酶能夠顯著提高纖維降解率，增加瘤胃內乙酸濃度^［54］。從奶牛和羚羊瘤胃液中分離出的真菌Neocallimastix frontalis可提高木質素和纖維素的降解率，提高揮發性脂肪酸產量^［55］。因此，未來可繼續深入挖掘瘤胃中的纖維降解真菌，通過分離培養后作為飼料添加劑，以此來提高其瘤胃對營養物質的消化率。

綜上，畜禽胃腸道中的共生真菌可通過直接或間接方式提高營養物質消化率，改善其生產性能。在反芻動物中的研究表明，分離培養的共生真菌作為飼料添加劑來提高飼料消化率和養分利用率是可行的，未來可在單胃動物中嘗試進行共生真菌的分離培養，開發新型益生菌添加劑，來調控動物腸道健康和生產性能。

4.2 胃腸道共生真菌提高動物免疫力

正常情況下，白色念珠菌（Candida albicans）是一種無害的動物腸道共生真菌，在宿主腸道環境或者免疫系統發生改變的時候才會引起感染^［56］。研究也證實白色念珠菌（Candida albicans）可穩定地定植于健康仔豬腸道中，而不影響仔豬生長^［57］。近年來在嚙齒類動物中的研究表明，白色念珠菌（Candida albicans）還在提高動物免疫力，抵抗細菌感染中發揮著作用。它可通過刺激Th17細胞的擴增和激活中性粒細胞來增強宿主對病原體的防御能力，保護機體免受致病性真菌和細菌（如：煙曲霉菌（A.fumigatus）、銅綠假單胞菌（P. aeruginosa）等）的感染^{［39，58］}。相似地，有研究表明菌絲型白色念珠菌（Candida albicans）與細菌可通過促進粒細胞的生成來調控先天性免疫系統，從而降低細菌（如：肺炎鏈球菌（S.pneumoniae）和金黃色葡萄球菌（S.aureus））引起的疾病感染^［59］。

另外，腸道共生真菌能夠間接促進免疫系統的發育。熱帶假絲酵母菌（Candida tropicalis）植入新生無特定病原體小鼠腸道時，細菌代謝物能夠刺激CD11b+、CD11c+、CD10³⁺、RALDH+DCs樹突狀細胞向新生小鼠外周淋巴結移動。這些樹突狀細胞攜帶視黃酸，能夠刺激外周淋巴結的發育和大量淋巴結回流，維持外周淋巴結的穩態，促進小鼠免疫系統的發育^［60］。以上研究表明，胃腸道共生真菌具有促進宿主免疫系統發育和提高免疫力的潛力。因此，推測在畜禽健康狀態下，白色念珠菌（Candida albicans）具有刺激免疫系統的發育的潛力，可用于預防致病性真菌或細菌引起的疾病感染。

4.3 胃腸道共生真菌的其他作用

胃腸道共生真菌可促進仔豬腸道上皮糖酵解。卡扎斯坦酵母屬（Kazachstania）是豬腸道中相對豐度最高的共生真菌，且與仔豬的體重呈正相關關系^［61］。進一步研究表明，Kazachstania slooffiae代謝產生5’-甲基硫代腺苷通過激活去琥珀酰化修飾酶sirtuin5（SIRT5）來阻斷琥珀酸鈉（賴氨酸琥珀酰化激活劑）引起的賴氨酸琥珀酰化，降低腸道上皮賴氨酸琥珀酰化水平，保證賴氨酸在糖酵解過程中的富集，促進腸道上皮糖酵解，增加ATP的產生，及時為斷奶仔豬供給能量，調節腸道蠕動，促進腸道消化和吸收，預防胃腸道疾病引起的能量供應不足，為生產中斷奶仔豬的飼養提供了一種潛在的保護策略^［10］。

其次，腸道共生真菌種群多樣性還與脂肪沉積相關。研究發現，Saccharomyces boulardii不僅顯著改變腸道微生物群落組成，還可降低肥胖小鼠的體重和脂肪含量^［62］。此外，肥胖患者腸道真菌總狀毛菌（Mucor racemosus）數量較少，而當其體重減輕時，總狀毛菌（Mucor racemosus）的相對豐度又會可逆性增多，所以腸道內總狀毛菌（Mucor racemosus）的相對豐度可能和機體脂肪沉積相關^［63］。因此，在畜禽生產過程，能否通過調控胃腸道共生真菌來影響畜禽脂肪沉積，值得進一步研究。

此外，反芻動物產生的甲烷是全球溫室氣體排放的一大來源。通過調控瘤胃共生真菌來減少反芻動物甲烷排放對“低碳減排”具有重要意義。有研究表明，奶牛瘤胃中產甲烷菌能夠利用新美鞭菌門（Neocallimastigales）分解纖維素產生的乙酸、丙酸和丁酸等揮發性脂肪酸來合成甲烷。飼喂添加含6%大豆油日糧可顯著降低瘤胃內新美鞭菌門（Neocallimastigales）數量，降低產甲烷菌對新美鞭菌門（Neocallimastigales）分解纖維素產生的揮發性脂肪酸的利用率，從而減少奶牛甲烷的排放^［64］。

5 總結與展望

胃腸道共生真菌是長期定植于生物體胃腸道內的真菌，這些真菌與胃腸道內其它微生物菌群一起協同維持胃腸道微生態系統的穩定。此外，共生真菌廣泛分布在各種動物的胃腸道中，可以通過高通量測序技術、培養組學技術等方法來對胃腸道共生真菌的定植情況展開研究。目前的研究表明，這些共生真菌可發揮促進營養物質消化、協同細菌調控畜禽腸道健康、提高動物免疫力等益生作用，而且在嚙齒類和人類上的研究表明，腸道共生真菌還和機體免疫調控和脂肪沉積相關（圖1）。但總體來說，人們對胃腸道共生真菌的研究還十分有限，對大部分胃腸道共生真菌的功能還不清楚。在未來的研究中，應該結合先進的技術手段深入探究腸道中共生真菌的生理功能，并以此為基礎，開發出新型的微生態制劑用于畜禽生產養殖中，以此提高動物健康水平，減少疾病發生，促進生產效率，降低生產成本。

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