表觀遺傳調控園藝作物開花時間的研究進展

摘"" 要：植物開花是一個關鍵的發育轉變，標志著植物生命周期的延續。開花時間早晚決定著植物生育期長短和環境適應性。只有在合適的時期完成開花才能保證植物個體的正常發育和后代繁衍。目前，對于園藝植物開花過程中的基因調控研究取得了突破性的進展，對表觀遺傳的研究也越來越深入，但是將二者聯系起來調控花期的研究仍然處于初步探索階段。綜述了常見的表觀遺傳（DNA甲基化、組蛋白修飾、非編碼RNA、染色質重塑）在不同開花誘導途徑中調控花期的研究進展，討論了表觀遺傳調控在研究園藝植物開花中的作用，并對未來的研究趨勢進行了展望，以期更好地控制園藝作物的開花過程，調節植株適時開花提高其質量和產量，增強對環境變化的適應性。

關 鍵 詞：園藝植物； 花期調控； DNA甲基化； 組蛋白修飾

中圖分類號：O343.1;O341""" 文獻標志碼：A

Advances in the epigenetic regulation of flowering time in horticultural crops

Abstract： Plant flowering is a crucial developmental transition that marks the continuation of the plant life cycle. The flowering time determines the length of plant growth and environmental adaptability. Only the completion of flowering at the appropriate time can ensure the normal development of plant individuals and the reproduction of offspring. At present，breakthroughs have been made in gene regulation during the flowering process of horticultural plants， and research on epigenetics is becoming more and more in-depth. However， research on linking the two to regulate flowering is still in the preliminary exploration stage. This paper reviewed the research progress of epigenetic regulation of flowering in different flowering induction pathways（DNA methylation， histone modification， non coding RNA， chromatin remodeling）， discussed the role of epigenetic regulation in the study of flowering in horticultural plants， and looked forward to the future research trends. In order to better control the flowering process of horticultural crops， regulate the timely flowering of plants to improve their quality and yield， and enhance the adaptability to environmental changes.

Key words： horticultural plants; regulation of flowering period; DNA methylation; histone modification

植物開花是從營養生長到生殖生長的重要轉變，這不僅是其生長周期的關鍵階段，也是一個重要的農藝性狀，影響園藝作物的質量和產量。植物的成花轉變受內源性發育信號和外源環境刺激共同調控，各調控途徑信號整合成一個復雜的基因調控網絡，從而完成對開花時間的精準調控。整個調控網絡中的關鍵基因CONSTANS（CO）［1］和FLOWERING LOCUS C（FLC），以及開花整合因子FLOWERING LOCUST（FT），SUPPRESSOR OF CO OVEREXPRESSION（SOC1）和LEAFY（LFY）通過整合不同途徑的信號，促進植物的花芽分化、花序形成及花分生組織基因表達［2］，從而實現對開花時間的調控。此外，表觀遺傳也是維持植物的生長發育過程的重要因素，能從多個水平上調控基因的表達，從而構成一個完整的表觀遺傳調控網絡。植物體中一些表觀遺傳調節基因的突變可引起不同植物表型的改變，包括調節開花時間、果實成熟、胚胎發育和非生物或生物脅迫應答等。植物開花作為生長發育過程中非常重要的一環，表觀遺傳對植物開花過程的調節貫穿于各開花通路。DNA甲基化、組蛋白修飾、非編碼RNA及染色質重塑對開花調節各個途徑的作用是相互聯系的。COLDAIR在擬南芥春化抑制FLC表達過程中還需要H3K27me3的參與；lncRNA的轉錄、剪切也受到DNA甲基化、RNA和組蛋白修飾的調節。它們共同參與植物基因的表達調控，調節著植物的生長發育。目前，表觀遺傳學研究已經成為調控植株開花的重要方向，模式生物擬南芥的深入研究成果表明，對植物開花過程調控機制的研究已經取得一定的進展，這有助于更精確地控制植物開花時間，提高園藝作物的應用價值和經濟效益。

1 表觀遺傳的類型

表觀遺傳調控參與調節植物的生長發育［3］，主要包括組蛋白修飾、DNA甲基化、非編碼RNA和染色質重塑（圖1）。DNA甲基化能夠調控開花相關基因的表達，孫凱榮［4］用DNA甲基化抑制劑5-azaC和赤霉素分別處理洛陽紅牡丹后，發現二者甲基化水平均降低促進植株提前開花；黃貝等［5］對經歷過冬季低溫誘導花芽分化的‘雞尾’葡萄柚噴施不同濃度的5-azaC，發現DNA甲基化水平降低能夠影響成花相關基因的轉錄，從而抑制植株開花。影響開花的因素除了DNA甲基化，還有組蛋白修飾、非編碼RNA、染色質重塑等。在擬南芥BR突變體中，BR信號可募集組蛋白3賴氨酸27（H3K27）去甲基化酶，抑制H3K27me3水平，促進開花抑制因子FLC表達，從而抑制開花［6］；水稻SDG724功能缺失突變體lvp1通過影響H3K36me2/3修飾，表現出開花延遲［7］。以上研究表明，表觀遺傳可以影響園藝植物的開花過程，并對不同的環境因素做出反應，為深入了解表觀遺傳調控園藝植物花期提供了依據。

1.1 DNA甲基化

DNA甲基化（DNA Methylation）作為一種可逆、高效的表觀遺傳修飾，除了可遺傳調控外，還可調控植物的各種生物過程及環境適應性，在花期調控、植物細胞分化及應對環境脅迫中起著非常重要的作用。通常，甲基化發生在基因的啟動子區域，通過降低轉錄活性來抑制其表達［8］。在植物中，DNA甲基化主要發生在對稱序列CG，CHG和非對稱序列CHH（H為A，T，C），能夠傳遞表觀遺傳信息，調控基因表達［9］，促進植物提前開花，延長觀賞期。Zou等［10］在桂花花蕾期噴施DNA甲基化抑制劑5-azaC，發現開花過程加快，花朵顏色明顯由黃色變為橙色，表明DNA甲基化抑制劑引發了早熟和衰老表型。Sun等［11］用5-azaC處理牡丹，降低了牡丹啟動子區域的PsFT甲基化水平，快速誘導了PsFT表達，從而調節了牡丹開花。以上研究表明，DNA甲基化在開花誘導通路中對調控開花基因的表達發揮著重要作用。

1.2 組蛋白甲基化與乙酰化

組蛋白修飾（histone modification）是指組蛋白氨基酸的末端有不同類型的共價修飾，常見的有甲基化、乙酰化、磷酸化和泛素化［12］，這些修飾可以改變組蛋白尾部的電子電荷和結構，從而改變染色質狀態和基因的表達調控。在組蛋白甲基化參與介導調節擬南芥開花中，開花抑制因子FLC的表達會受到各種組蛋白甲基化修飾的影響。研究表明，組蛋白H3在特定賴氨酸殘基（如K36，K4和K27）上的甲基化與FLC表達的激活或抑制有關［1314］。編碼組蛋白甲基轉移酶SET DOMAIN GROUP 8（SDG8）和ARABIDOPSIS TRITHORAX-RELATED7（ATXR7）的基因發生功能缺失突變，會導致FLC基因座的組蛋白甲基化模式發生改變，從而導致基因表達和開花時間發生變化［14］。組蛋白甲基轉移酶SDG724通過介導參與花期調控的特定位點的H3K36me2/3沉積，也可以促進水稻開花抽穗［15］。此外，組蛋白修飾和DNA甲基化在調控FLC表達中相互作用，擬南芥MBD9基因可通過DNA甲基化和組蛋白乙酰化的雙重表觀遺傳途徑調節植株發育，使開花特異性轉錄因子和調控基因的表達發生變化［16］。

植物的開花時間也受組蛋白乙酰化的調節，組蛋白乙酰化是由乙酰轉移酶HATs介導的轉錄激活機制，去乙酰化酶HDACs則通過逆轉HATs介導的反應發揮轉錄抑制作用。擬南芥組蛋白乙酰轉移酶AtHAC1可抑制FLC的表達，從而影響植株開花時間［17］；同樣，組蛋白乙酰轉移酶HAM1和HAM2對FLC進行表觀遺傳修飾，也會調控擬南芥開花。Zhou等［18］發現了一種含HDA6和Harbinger 轉座子衍生蛋白的蛋白復合物，可促進基因中組蛋白H3的去乙酰化，從而導致晚花表型。擬南芥SUMO E3連接酶SIZ1與HDA6相互作用，并在開花期間負向調控HDA6的功能［19］。組蛋白乙酰化與其他表觀遺傳修飾一起，通過調節關鍵花期基因的表達，在植物花期調控中發揮著關鍵作用。

1.3 非編碼RNA

隨著非編碼RNA在植物中的深入研究，在開花的關鍵調控因子中，非編碼RNA已成為各種開花途徑的參與者。非編碼RNA根據其長度主要分為3類：小RNA（miRNA，lt;50nt）、中等大小的非編碼RNA（50～200nt）和長非編碼RNA（lncRNA，gt;200nt）［20］。其中，miRNA和lncRNA可參與調節植株開花轉變的靶基因活性，進而控制植株的開花時間［21］。miRNA是一類長為20～24nt且高度保守的短鏈非編碼RNA，也是轉錄后水平基因表達的主要調節劑，許多不同的miRNA基因參與開花相關的過程。例如，擬南芥mir394a和mir394b雙突變體呈現早花、蓮座葉減少及種子減產等表型，且植物開花整合子FT和SOC1的表達水平顯著升高。此外，2個關鍵的miRNA（miR156和miR172）主要調控植物開花的年齡途徑［22］。在許多植物中，這2種miRNA會下調各自的靶基因，并對開花時間的控制產生相反但相關的影響。在植物進入開花轉變之前，miR156的表達量會下降，而miR172的表達量會同時增加［2223］。在玉米、煙草和擬南芥中，過量表達miR156會延遲開花并延長幼苗期，而在擬南芥中，過量表達miR172會加速開花［2426］。

然而，lncRNA是一類序列長度超過200nt的長鏈非編碼RNA，主要與大分子DNA，RNA和蛋白質等組合互作，在轉錄、轉錄后和表觀遺傳水平調控RNA代謝、蛋白質修飾、染色質重塑等。同時，lncRNA 的轉錄、剪切也受到DNA甲基化、RNA和組蛋白修飾的調節［27］。通過篩選擬南芥lncRNA，發現調控晝夜節律的CDF5 LONG NONCODING RNA（FLORE）和CYCLING DOF FACTOR 5（CDF5）具有相互抑制作用。此外，CDF5蛋白通過直接抑制FT轉錄來延遲開花，而FLORE則通過抑制多個CDF（CDF1，CDF3，CDF5）和提高FT轉錄水平來促進開花［28］。Jin等［29］發現，flowering-associated intergenic lncRNA（FLAIL）是一種反式作用的lncRNA，通過轉錄調控和替代剪接抑制擬南芥開花。在甘藍型油菜中，作為miR156前體的lncRNA（Bra-miR156HG）能夠調節植株的開花時間和葉片形態［30］。

1.4 染色質重塑

染色質重塑因子是調節染色質狀態的重要因子，通過水解ATP產生的能量調節核小體的組裝、移動、替換和剔除，從而影響DNA的復制、修復及基因表達等。因此，染色質重塑因子在調節植物開花時間中也起到關鍵作用。在擬南芥中，染色質重塑因子AT-hook motif nuclear localized 22（AHL22）和PICKLE（PKL）通過修飾擬南芥FT染色質來調節花期［3132］。擬南芥在低溫脅迫下，染色質重塑因子HOS1和SWI/SNF亞基BAF60可調控FLC的表達［3334］。此外，在水稻中，發現染色質重塑因子OsVIL2 通過與組蛋白H3結合促進開花［35］，獨立于光周期的RFS也可以啟動植株開花［36］。

2 不同開花調控途徑與表觀遺傳

開花轉變是植物從營養生長期過渡到生殖生長的一個生長標志，引發開花的生理過程需要環境和內源信號。表觀遺傳途徑結合環境信號（光周期途徑和春化途徑）和內源發育信號（赤霉素途徑）形成了一個復雜的調控網絡，共同調節植物的開花過程，從而使植物能夠在最佳條件下開花。

2.1 基于光周期的表觀遺傳調控

DNA甲基化是植物生物鐘周期精準維持的重要表觀調控因子，可識別甲基化DNA的蛋白質Methyl-CpG-Binding Domain（MBD），可以通過DNA甲基化參與光周期誘導的開花過程。擬南芥AtMBD8 突變使得FT和SOC1下調表達，從而延遲光周期誘導的擬南芥開花［37］。在擬南芥中，DECREASED IN DNA METHYLATION ｌ（DDM1）突變導致DNA去甲基化，通過比較ddm1突變體的開花時間，發現ddm1突變體在長日照條件下開花時間較晚［38］。在非誘導光周期下，5-azaC處理長日照植物紫蘇和短日照植物高雪輪開花，表明開花基因表達受DNA甲基化調控。然而，由5-azaC誘導開花植物的后代在非誘導光周期下不能開花，因為在其后代中發生了從頭甲基化［39］。CO是響應植物光周期脅迫的關鍵開花調節因子，其蛋白的積累可以受到植物體內的光受體和生物節律鐘等調節。在擬南芥中，含有Jumonji結構域的蛋白質JUMONJI27（JMJ27），JMJ28和JMJ29是H3K9me1/2去甲基化酶，以去除抑制性標記并調節基因表達［4041］；JMJ28可以占據并去除CO啟動子的抑制性標記H3K9me2，導致CO水平急劇升高和提早開花［42］。此外，非編碼RNA也可通過影響CO的晝夜節律或上游因子從而發揮重要的調控作用。miR397b以CKB3為靶標，影響晝夜節律鐘的核心成分CIRCADIAN CLOCK ASSOCIATED1（CCA1）的活性。miR397b的過量表達會延長晝夜節律周期，從而推遲開花［43］。Li等［44］鑒定了大豆中對不同日照長度反應的miRNA，也為通過光周期途徑調控開花時間提供了見解。

2.2 春化反應中的表觀遺傳調控

春化作用是植物必須經歷一段時間的持續低溫才能由營養生長階段轉入生殖生長階段的一種遺傳現象，是植物適應溫度的季節性波動進化出來的一種機制，以確保在適當的時期開花。DNA甲基化在響應環境脅迫、調控生長發育和維持基因組穩定等方面都起著非常重要的作用。在擬南芥中，DNA甲基化下降與春化誘導的開花有關。Guo等［45］通過對比轉錄組分析不同薔薇品種花轉化階段，發現一些與DNA甲基化相關的差異表達基因（DEGs）主要參與春化。在禾本科牧草鴨茅（Dactylis glomerata）的春化過程中，通過噴灑DNA甲基化促進劑MTFMS和抑制劑Zebularine，分別觀察到植株表現出提前和延遲開花，并且MTFMS也促進了春化途徑基因VERNALIZATION INSENSITIVE 3（VIN3），VERNALIZATION 1（VRN1），AGAMOUS-LIKE 20（AGL20）和VEGETATIVE TO REPRODUCTIVE TRANSITION 2（VRT2）等的表達［46］。此外，甲基轉移酶也可以改變DNA甲基化水平，進而影響植株開花。因此，一些具有催化活性的基因和蛋白質也可能在春化過程中影響植物開花，如DDM1［47］。在春化過程中FLC的表達受到抑制，并且在DNA低甲基化的植物也受到抑制。因此，FLC與DNA甲基化和春化誘導開花過程中許多與開花相關的信號有關。有研究表明，含有jumonji結構域的蛋白ELF6的突變，導致具有春化記憶的甲基化沒有被有效地消除，部分FLC表達被保留，并將甲基化記憶統一給下一代遺傳，從而表現出早花表型［48］。DNA甲基化水平降低會抑制FLC表達，從而促進紫蘇和高雪輪開花［39］，這表明在春化過程中，DNA甲基化會減少對FLC抑制的有效影響。此外，研究發現，參與調控成花的lncRNA有COOLAIR和COLDAIR，二者參與調控春化途徑，通過調控FLC的表達來調控開花。COLDAIR與PRC2關聯的突變會導致春化作用降低，FLC會恢復正常表達，植物將不能正常開花［49］。而基因FCA，FPA和FY通過調節COOLAIR選擇性剪接，使FLD在FLC上進行H3K4me2去甲基化，使FLC的表達恢復正常，從而抑制開花［50］。

2.3 赤霉素途徑與表觀遺傳調控

赤霉素能調控植物生長發育的許多過程，例如細胞分裂分化，種子萌發和莖稈伸長等，并且在促進開花方面有顯著作用。Laura等［51］發現在甘藍型油菜中BraA.REF6可調控一些GA生物合成基因，并且外源GA處理會延遲植株開花。Guo等［52］在研究中發現了許多已知的miRNA在蘋果樹的花誘導過程中表現出不同的花過渡表達模式，miR159在花發育過程中受到GA通路的調控，其高表達會降低LFY活性，導致開花延遲。BRAHMA（BRM）是SWI/SNF型染色質重塑復合物的核心催化亞基，它通過形成擬南芥中的DELLA-BRM-NF-YC模塊參與GA信號介導的開花。DELLA蛋白促進BRM與轉錄因子核因子NF-YC相互作用，削弱NF-YC與花整合基因SOC1的結合，導致植株晚花；在GA存在下，GA使得DELLA降解從而干擾DELLA-BRM-NF-YC模塊，SOC1染色質上的H3K4me3水平升高，導致基因表達增加和提早花［53］。

開花是一個關鍵的發育過渡時期，標志著植物生命周期的延續。春化、光周期和赤霉素是調控大量開花信號的主要開花途徑。研究表明，表觀遺傳途徑通過改變相關基因的表達，在調控植物春化相關基因、光周期開花誘導通路和赤霉素途徑的表達中顯示出越來越大的潛在調節作用。

3 應用與展望

表觀遺傳學研究已經成為生命科學研究的重要方向，模式生物擬南芥的深入研究成果表明對植物開花過程調控機制已經取得一定的研究進展，這有助于更精確地控制植物開花時間，提高園藝作物的應用價值和經濟效益。此外，環境變化對園藝作物的開花過程有很大影響，基于表觀遺傳研究與環境因素的相互作用，有希望提高園藝作物的抗逆性和適應性。由于調節途徑具有復雜性和多樣性，使得表觀遺傳和植物開花誘導通路動態關系的研究還處于初級階段，例如，由于不同處理或發育階段的表觀遺傳特征不穩定，光周期途徑中表觀遺傳學的動態變化不足，需要進一步表征以幫助在整個基因組水平上理解光周期開花。含有Jumonji結構域的蛋白質JMJ28可以導致提早開花，而JMJ27通過抑制CO轉錄抑制開花的潛在機制仍未知。對與非編碼RNA相關的下游因子和調控途徑的全面了解仍然不完整；組蛋白乙酰化的調控網絡和與其他組蛋白修飾的串擾對不同的植物過程至關重要，但尚未得到很好的探索。總之，關于調控植物花期過程中的表觀遺傳密碼仍需要更深入的研究。因此，在植物表觀遺傳的高通量測序和染色質分析技術快速發展的背景下，越來越多的植物表觀基因組將會被破譯，通過深入研究表觀遺傳機制，可以更好地控制園藝作物的開花過程，調節植株適時開花提高其質量和產量，以增強對環境變化的適應性。

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