熱帶喀斯特森林多花白頭樹木質部年內生長動態及其對環境因子的響應

劉亞男,韋小練,范澤鑫,陳禮敏,林友興,付培立

1 中國科學院西雙版納熱帶植物園,熱帶森林生態學重點實驗室,勐臘 666303 2 中國科學院大學,北京 100049 3 云南哀牢山森林生態系統國家野外科學觀測研究站,景東 676209 4 中國科學院核心植物園,勐臘 666303 5 三峽大學生物與制藥學院,宜昌 443002

熱帶森林保存了59%的全球森林碳庫,在增強全球陸地碳吸收和維持碳平衡方面具有重要作用[1-2]。近年來,亞馬遜森林的碳匯持續下降,隨著熱帶森林的碳匯趨向飽和,熱帶森林可能由碳匯轉變為碳源[3]。木質部生長是森林生態系統固碳的重要方式,形成層細胞通過分裂和分化產生木質部細胞并表現為樹木的徑向生長,其生長過程受諸多環境因子的影響[4]。通常認為,熱帶地區的樹木生長主要受水分狀況的影響。在泰國的研究發現,形成層活動與相對濕度呈顯著正相關[5]。在厄瓜多爾南部濕潤的山地雨林中,形成層活動也主要受水分限制[6]。在巴西東南部的半落葉林內,雨季的樹木徑向增量顯著大于旱季[7]。然而,熱帶樹木生長不僅受水分影響,還與溫度和其它環境因子有關。在巴西東南部的研究表明,熱帶雨林樹木的徑向生長和形成層活動與溫度和日長呈顯著的正相關關系[8-9]。但也有研究發現,熱帶樹木的形成層活動與溫度不相關[10]。因此,樹木生長與環境因子的關系十分復雜,熱帶地區有關木質部生長及其調控因子的研究相對較少,理解熱帶樹木年內生長動態及其對環境因子的響應尚且具有一定挑戰性[11-12]。

喀斯特是一種脆弱的生境,由于土壤淺薄、保水能力差,植物在喀斯特生境主要利用土壤水和儲存在基巖中的水,生長在喀斯特生境的植物容易受水分脅迫的影響[13-14]。在西雙版納地區,喀斯特主要分布于海拔600-1600 m的東南地區[14]。與同區域的熱帶季節雨林相比,西雙版納喀斯特森林的植物具有更強的葉片保水能力和更高的光合水分利用效率[15-16]。對熱帶喀斯特森林樹木徑向生長的研究表明,樹木的徑向生長與降水和相對濕度顯著正相關[17-19]。與熱帶季節雨林相比,喀斯特森林紅椿(Toonaciliata)的徑向生長對干旱更加敏感[17]。但是,目前對熱帶喀斯特森林樹木木質部生長的研究尚且有限,并且不同樹種對環境因子的響應不同[17,20]。監測熱帶喀斯特森林樹木木質部生長及其對環境因子的響應,不僅可以揭示樹木的年內生長動態,而且可以預測氣候變化背景下熱帶喀斯特森林的生長趨勢。多花白頭樹(Garugafloribundavar.gamblei)為橄欖科植物,分布在亞洲熱帶地區[21],是西雙版納熱帶喀斯特森林的常見落葉樹種。本研究采用生長環和微樹芯兩種方法監測了多花白頭樹在2020-2021年的樹干徑向變化和木質部生長動態,然后分別將月徑向生長量和木質部生長與環境因子進行相關分析,旨在(1)揭示熱帶喀斯特森林多花白頭樹樹干徑向變化和木質部生長的年內動態;(2)明確熱帶喀斯特森林多花白頭樹木質部生長對環境因子的響應。

1 材料與方法

1.1 研究樣地

本研究在云南省西雙版納傣族自治州勐侖鎮中國科學院西雙版納熱帶植物園綠石林景區(21°54′N, 101°16′E, 海拔680 m)中進行(圖1)。該地區位于云南南部,地處熱帶邊緣,1963-2019年的平均溫度為22.0℃,平均年降水量為1479.6 mm,受熱帶季風氣候的影響,有明顯的旱季(11月-次年4月)和雨季(5-10月)之分。綠石林景區內石灰巖叢生,呈現喀斯特地貌,其植被屬于熱帶季節性濕潤林,呈半常綠季相,具有一定比例的落葉樹種[22]。

圖1 研究樣地的地理位置和野外實驗照片Fig.1 Location of study site and pictures of field experiment

1.2 樹木生長動態的監測

選擇3棵樹干直立、生長狀況良好且胸徑相似的多花白頭樹(平均胸徑:(58.9±3.8)cm),在胸高處安裝生長環,標記初始刻度線(圖1)[23]。安裝生長環前,去除部分樹皮,降低樹皮含水量對樹干徑向變化的影響。在2020年2月至2021年12月用游標卡尺測量樹干胸圍變化。2020年的2、10和12月分別在月初和月末各測量一次樹干胸圍變化,其它月份則在月初測定一次。2021年的1、5和6月僅在月初測定一次,其它月份分別在月初和月末各測定一次。由于受天氣的影響,2021年 8月沒有測量。

使用微型生長錐(Trephor, 意大利)在2020年2月至2021年12月每兩周沿樹干一側在胸高處呈“Z”型螺旋上升采集微樹芯(圖1)[24],其中2021年1、5和6月僅采樣一次,2月沒有采樣。將采集的微樹芯放入50%酒精溶液中固定,經乙醇甘油溶液軟化、不同濃度梯度的酒精脫水、檸檬烯透明、浸蠟、石蠟包埋、切片,制作永久裝片,并使用帶有偏光模塊的顯微鏡(DM2500, Leica, 德國)拍照。每張照片中選擇三個位置用ImageJ(https://imagej.nih.gov/ij/)分別測量形成層區域、擴大細胞區域、細胞壁加厚區域和成熟細胞區域的寬度(圖2)。多花白頭樹的早材木質部細胞腔大、細胞壁薄,晚材木質部細胞腔小、細胞壁厚,年輪邊界處具有排列整齊的薄壁細胞(圖2)。

圖2 多花白頭樹的微樹芯解剖圖Fig.2 Microcoring anatomical pictures of Garuga floribunda var. gambleiPH:韌皮部;CZ:形成層區域;EZ:擴大細胞區域;WZ:細胞壁加厚區域;MZ:成熟細胞區域;紅色虛線表示年輪邊界;刻度尺為200 μm

1.3 氣象數據的獲取

本研究使用的氣象數據均來自中國科學院西雙版納熱帶雨林生態系統定位研究站(以下簡稱版納生態站)。光合有效輻射、降水、相對濕度、日平均氣溫、日最低氣溫和日最高氣溫數據來自版納生態站的綜合氣象觀測場,距綠石林景區約3 km。20 cm土壤含水量的數據來自版納生態站石灰山季節雨林調查點,距研究樣地較近。

1.4 數據分析

將生長環監測的樹干胸圍動態轉化為樹干半徑變化,使用McMahon和Parker提出的邏輯斯蒂模型(Logistic model)模擬樹干徑向變化,判斷生長開始和結束時間[25]。邏輯斯蒂模型假設徑向生長達到生長曲線下漸近線的2.5%時為生長開始時間,徑向生長達到生長曲線上漸近線的97.5%時為生長結束時間。

廣義可加模型(Generalized additive models, GAMs)為數據驅動模型,可以對木質部生長的動態變化進行擬合[26]。本研究使用廣義可加模型擬合木質部生長過程中各分化階段的動態過程。由于每次采樣的木質部生長速率不同,采用前一年的年輪寬度對木質部生長的各分化階段進行標準化[27]。同時,將擴大細胞的首次出現定義為木質部生長開始,細胞壁加厚的停止定義為木質部生長結束。

分別將每月和采樣前10天的光合有效輻射、降水、相對濕度、日平均氣溫、日最低氣溫、日最高氣溫、飽和水汽壓虧缺和20 cm土壤含水量的均值與月徑向生長量和擴大細胞區域寬度以及細胞壁加厚區域寬度做Spearman 相關。飽和水汽壓虧缺的計算采用“plantecophys”包中的RHtoVPD函數,根據溫度和相對濕度計算飽和水汽壓虧缺[28]。所有的數據分析和作圖均在R 4.0.5中進行[29],并用Adobe Illustrator 2020對圖進行修改。

2 結果與分析

2.1 環境因子的變化

研究區域的溫度、降水、相對濕度和20 cm土壤含水量具有明顯的季節性(圖3)。2020年的平均氣溫為23℃,2021年的平均氣溫為22.7℃;2020年的總降水量為1206 mm,2021年的總降水量為1272 mm。這兩年的年降水量均低于該地區的多年平均降水量。2020年雨季的降水為1045.2 mm,2021年雨季的降水為958.8 mm。與2021年相比,2020年的1-3月更為干旱,相對濕度在2020年3月底達到最低。20 cm土壤含水量的變化與降水變化相對一致,均呈雨季高、旱季低的趨勢。

圖3 西雙版納勐侖地區2020-2021年溫度、降水、相對濕度以及20 cm土壤含水量的日變化Fig.3 Variations in daily temperature, precipitation, relative humidity and soil water content at a depth of 20 cm during 2020-2021 in Menglun, Xishuangbanna

2.2 樹干徑向變化

多花白頭樹的樹干徑向變化在不同年份和不同個體的總體趨勢相對一致,但不同個體徑向增量的變異較大,同一個體在不同年份的徑向增量也存在差異(圖4)。通過比較樹干徑向變化的月動態發現(圖4),多花白頭樹在2020年和2021年的徑向增量均主要集中在6-9月,其中6月的徑向增量最大。受樹干水分虧缺的影響,樹干徑向增量在旱季會出現負值。

圖4 多花白頭樹2020-2021年的樹干徑向變化和徑向生長月動態Fig.4 Stem radius variation and monthly radial growth of Garuga floribunda var. gamblei during 2020-2021D1、D2、D3分別表示不同植株;曲線為GAMs擬合的平滑趨勢線;圖中數據為平均值±標準誤(n=3)

邏輯斯蒂模型擬合的結果表明,多花白頭樹在2020年和2021年的生長開始時間分別為4月底(DOY:114.7±26.7)和4月中旬(DOY:103.7±11),生長停止時間分別為8月初(DOY:215±51.2)和8月底(DOY:232±18.7)。2020年的生長開始時間晚于2021年,但2020年的生長結束時間早于2021年。多花白頭樹在2021年的生長持續時間更長,但2020年的徑向生長量((3.30±2.91)mm)大于2021年((2.36±0.81)mm)。

2.3 木質部生長

用GAMs分別擬合木質部生長的各分化階段(圖5)。結果表明,形成層區域寬度的變化沒有明顯趨勢,擴大細胞區域寬度和細胞壁加厚區域寬度均呈先增加后減少的“鐘形”曲線模式,成熟細胞區域寬度變化呈“S”型曲線。擴大細胞區域在2020年2月底出現,6月中下旬出現最大峰值,10月之后消失;細胞壁加厚區域在2020年4月初出現,7月中下旬出現最大峰值,9月底消失。擴大細胞區域和細胞壁加厚區域的最大峰值出現時間不同,細胞壁加厚區域的最大峰值約滯后1個月。由于2021年5-6月的采樣間隔較長,擴大細胞和細胞壁加厚細胞出現的時間間隔較大。擴大細胞在2021年4月中旬出現,細胞壁加厚細胞則在5月底出現,并且擴大細胞區域的最大峰值不明顯,細胞壁加厚區域的最大峰值出現在2021年6月中下旬,擴大細胞在9月之后消失,細胞壁加厚細胞在9月較低直至10月消失。無論是擴大細胞區域還是細胞壁加厚區域,它們在2020年的寬度均大于2021年的寬度。受采樣位置的影響,成熟細胞區域的寬度在木質部生長結束后仍然不斷波動。

圖5 多花白頭樹2020-2021年形成層區域、擴大細胞區域、細胞壁加厚區域和成熟細胞區域的寬度變化Fig.5 The variations in the thickness of cambial zone, enlarging zone, wall-thickening zone and mature zone of Garuga floribunda var. gamblei during 2020-2021圖中數據為平均值±標準誤(n=3)

通過比較多花白頭樹在2020年和2021年的木質部生長物候參數發現(圖6),多花白頭樹在2020年和2021年的木質部生長開始時間分別為3月底(DOY:87±45)和4月中旬(DOY:103.7±11.5),2020年和2021年的木質部生長結束時間分別為9月底(DOY:269.7±30)和10月中旬(DOY:288±10.4)。多花白頭樹在2020年的木質部生長開始時間和結束時間均稍早于2021年,但在統計學上均不具有顯著差異。2020年的木質部生長量為(2.87±1.46)mm,2021年的木質部生長量為(2.98±1.02)mm,二者也不存在顯著差異。

圖6 多花白頭樹2020-2021年木質部生長物候參數的箱型圖Fig.6 Boxplots of the xylem growth phenology parameters of Garuga floribunda var. gamblei during 2020-2021

2.4 木質部生長對環境因子的響應

將生長環在2020-2021年監測的月徑向生長量與環境因子做Spearman相關(圖7)。結果表明,2020年和2021年的月徑向生長量均與降水顯著正相關,2021年的月徑向生長量還與光合有效輻射、日平均氣溫以及日最低氣溫顯著正相關。

圖7 多花白頭樹2020-2021年月徑向生長量與環境因子的相關系數Fig.7 Correlation coefficients between monthly radial growth of Garuga floribunda var. gamblei and environmental variables during 2020-2021PAR:光合有效輻射;PRE:降水;RH:相對濕度;Ta_max:日最高氣溫;Ta_mean:日平均氣溫;Ta_min:日最低氣溫;VPD:飽和水汽壓虧缺;SWC20:20 cm土壤含水量;圖中虛線為相關系數的臨界值(P<0.05)

分別將2020-2021年擴大細胞區域寬度和細胞壁加厚區域寬度與采樣前10天的環境因子做Spearman相關(圖8)。結果表明,2020年和2021年的擴大細胞區域寬度與降水、日平均氣溫和日最低氣溫顯著正相關,2020年的擴大細胞區域寬度還與日最高氣溫顯著正相關。2020年和2021年的細胞壁加厚區域寬度與降水、相對濕度、日平均氣溫、日最低氣溫和20 cm土壤含水量顯著正相關,并且2021年的相關系數更高。

圖8 多花白頭樹2020-2021年擴大細胞區域寬度和細胞壁加厚區域寬度與環境因子的相關系數Fig.8 Correlation coefficients between the thickness of enlarging zone and wall thickening zone of Garuga floribunda var. gamblei and environmental variables during 2020-2021

3 討論

結果表明,熱帶喀斯特森林多花白頭樹木質部開始生長時間為3月底至4月初,結束生長時間為9月底至10月中旬。韋小練等發現,該區域熱帶季節雨林多花白頭樹形成層活動的開始時間為3月初,結束時間為9月中下旬,與本研究結果相對一致[30]。對該區域紅椿的研究表明,樹木的徑向生長主要發生在3-10月,受水分虧缺的影響,熱帶喀斯特森林的生長持續時間小于熱帶季節雨林[17]。此外,多花白頭樹在2020年和2021年的最大徑向生長速率均發生在6月,擴大細胞區域也在6月出現峰值。對該區域熱帶季節雨林多花白頭樹徑向生長和形成層活動的研究表明,其最大徑向生長速率也出現在6月[30]。西雙版納地區的旱季(11月-次年4月)降水僅為全年15%左右,該地區樹木的徑向生長主要集中在雨季,徑向生長速率在雨季初期(5-6月)達到最高。另一方面,最大生長速率也可能受日照長度的影響,瑞士溫帶森林樹木徑向生長的最大速率主要出現在日照最長的夏至日前后[31]。與2021年相比,多花白頭樹不同個體在2020年的生長變異較大,2020年的徑向生長量略高于2021年。但是2020年和2021年的木質部生長量較為接近,這可能是因為生長環測定的徑向生長還包含了樹皮以及水分收縮膨脹的影響,并且樹干徑向變化不能直接反映細胞壁加厚階段的信息[32]。

擴大細胞區域和細胞壁加厚區域在2020年的最大峰值出現時間不同,細胞壁加厚區域最大峰值的出現時間約滯后1個月。Cuny等人通過比較針葉樹擴大細胞和細胞壁加厚細胞的年內動態發現,擴大細胞區域的峰值出現時間早于細胞壁加厚區域,即樹干木質部生物量的積累滯后于樹干胸圍增加,這種滯后現象普遍存在于寒溫帶、亞高山和地中海森林[33]。然而,對西雙版納熱帶季節雨林多花白頭樹[30]和紅椿[17]的研究發現,擴大細胞區域和細胞壁加厚區域的最大峰值不存在時滯。在熱帶喀斯特森林中,紅椿的這種滯后現象也并不明顯[17]。在本研究中,多花白頭樹擴大細胞區域和細胞壁加厚區域在2021年的峰值也未出現明顯時滯,因此熱帶地區樹木徑向生長和生物量積累是否存在時滯仍需進一步探究。

形成層細胞分裂后的細胞擴大需要膨壓驅動并依靠游離的糖和氨基酸維持膨壓,因此產生擴大細胞需要良好的水熱條件[34]。Huang等發現,光周期與溫度在調控北半球針葉樹的木質部生長開始時間方面發揮了主要作用[35]。在我國祁連山中部的研究表明,祁連圓柏(Sabinaprzewalskii)木質部分化的開始時間主要受溫度影響[36]。對中國亞熱帶地區杉木(Cunninghamialanceolata)和臺灣松(Pinustaiwanensis)的研究發現,生長季初期的樹干徑向生長量與溫度呈正相關[37-38]。在中國亞熱帶濕潤季風氣候區,春季溫度的升高有助于提前打破樟樹(Cinnamomumcamphora)形成層細胞的休眠[39]。這些結果與本研究中擴大細胞區域寬度以及細胞壁加厚區域寬度均和溫度呈顯著正相關的研究結果一致。落葉樹種春季物候的啟動與溫度介導的植物體內淀粉和可溶性糖轉換有關[40]。本研究發現2020年擴大細胞區域寬度與日平均氣溫和日最高氣溫的相關系數高于2021年,但與日最低氣溫的相關系數卻低于2021年,這可能與2021年的平均溫度(22.7℃)低于2020年(23.0℃)有關。多花白頭樹在2020年的木質部生長開始時間早于2021年,2020年1-3月的平均氣溫(20.1℃)大于2021年(18.9℃),2020年1-3月的降水量(22.6 mm)遠低于2021年(138 mm),同時2020年1-3月的平均相對濕度(70%)低于2021年(78%)。因此,2021年1-3月較好的水分條件并沒有使形成層活動提前,多花白頭樹在生長季早期的木質部生長啟動可能還受溫度或其它環境因子的影響。

熱帶喀斯特森林多花白頭樹的木質部生長主要受水分限制,多花白頭樹在2020年和2021年的月徑向生長量、擴大細胞區域寬度和細胞壁加厚區域寬度均與降水呈顯著正相關。在西雙版納的研究表明,熱帶喀斯特森林苦楝和紅椿的徑向生長也主要受水分限制[17,19]。Kaewmano等人對熱帶喀斯特森林紅椿的研究還發現,擴大細胞區域寬度和細胞壁加厚區域寬度均與降水顯著正相關,這與本研究結果一致[17]。細胞壁加厚區域的寬度除了與降水呈正相關,還與相對濕度和20 cm土壤含水量呈顯著正相關。與擴大細胞區域相比,細胞壁加厚區域可能主要取決于碳水化合物的可利用性,而較好的水分條件有利于植物光合作用進行[33-34]。Wang 等人對我國西北地區三種針葉樹的研究發現,水分狀況較好時,植物在夏秋季積累的碳同化產物除了影響當年的樹木生長,還可能影響次年樹木生長[41]。對印度尼西亞四種闊葉樹的研究表明,形成層活動主要受降水影響,旱季頻繁的降水使樹木形成層一直處于活躍狀態[42]。然而,在降水充足、溫度和光周期季節性明顯的法國東北部,擴大細胞的產生與日長正相關,細胞壁加厚區域與溫度耦合[33]。Zweifel等人認為,樹木生長主要取決于水分條件,其次是碳同化過程[43]。本研究發現2021年的細胞壁加厚區域寬度與環境因子(尤其是20 cm土壤含水量)的相關系數比2020年高,這主要是受雨季降水狀況的影響,2020年雨季的降水較多,多花白頭樹的木質部生長主要集中在雨季。2020年5-9月的總降水量為965 mm,有降水天數為103天,而2021年5-9月的總降水量為884mm,有降水天數為93天。雖然這兩年生長季的降水均較多,由于喀斯特森林的保水能力較差,從而可能使2021年的細胞壁加厚區域寬度更容易受水分限制。

4 結論

本研究利用生長環和微樹芯兩種方法對熱帶喀斯特森林多花白頭樹的徑向生長和木質部生長進行了連續兩年的監測。熱帶喀斯特森林多花白頭樹木質部生長的開始時間為3月底至4月初,結束時間為9月底到10月中旬。多花白頭樹的年生長量為3 mm左右,徑向生長速率在6月最高,擴大細胞區域也在6月出現峰值。多花白頭樹的木質部生長主要受水分影響,月徑向生長量、擴大細胞區域寬度和細胞壁加厚區域寬度均與降水顯著正相關,細胞壁加厚區域還與相對濕度和20 cm土壤含水量正相關。本研究有助于理解熱帶喀斯特森林樹木生長對環境因子的響應,同時為熱帶樹木年輪氣候學提供參考。

致謝：感謝Shankar Panthi和楊繞瓊師姐在地圖繪制中給予的幫助,感謝馬宏在野外實驗中提供的幫助,感謝中國科學院西雙版納熱帶雨林生態系統定位研究站提供的氣象數據。