磁共振成像在前列腺癌中的應用進展

沈茜櫻 顧紅梅

[摘 ? 要] ? 前列腺癌是老年男性常見的惡性腫瘤之一。隨著影像技術的不斷改進與更新，多種影像學檢查技術在前列腺癌中廣泛應用，磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）因其良好的軟組織分辨率成為診斷前列腺疾病的首選影像學檢查。近年來，MRI通過提供形態學和功能學信息等在前列腺癌的診斷中得到廣泛應用，為病理分級預測和預后評估提供參考依據。

[關鍵詞] ? 前列腺癌；磁共振成像；功能成像；臨床診斷；病理分級；預后評估

[中圖分類號] ? R445.2 [文獻標志碼] ? B [DOI] ? 10.19767/j.cnki.32-1412.2023.03.008

國際癌癥研究機構2020年數據顯示，前列腺癌是全球男性發病率居第二的癌癥，僅次于肺癌[1]，我國前列腺癌發病數和死亡數分別占全球的8.2%和13.6%[2]，是威脅男性生命健康的嚴重疾病。約70%前列腺癌發生于外周帶，20%發生于尿道周圍組織，10%發生于移行帶。前列腺特異性抗原（prostate specific antigen，PSA）水平、前列腺癌家族史、前列腺炎、前列腺增生及BRCA基因突變與前列腺癌發生密切相關[3]。PSA是目前用于前列腺癌篩查的常用指標，與前列腺癌病理分級及預后密切相關[4-6]，但PSA水平受前列腺炎、尿路感染及導尿管留置等因素影響[7]，常需要結合其他輔助檢查進行更準確的診斷。MRI是臨床診斷前列腺疾病首選影像學檢查，包括形態學及功能學成像，在前列腺癌診斷、病理分級預測及預后評估等方面具有明顯優勢。近年來，隨著影像學技術的發展，一些新技術如磁共振彌散加權成像（diffusion weighted imaging，DWI）、擴散峰度成像（diffusion kurtosis imaging，DKI）、磁共振波譜成像（magnetic resonance spectroscopy，MRS）及動態增強MRI（dynamic contrast-enhanced magnetic resonance imaging，DCE-MRI）的應用，從生物學及動力學水平對腫瘤的分子運動、代謝水平進行研究。本文就近年來國內外有關MRI在前列腺癌的應用方面進行綜述。

1 ? 前列腺MRI檢查技術

MRI因其良好的軟組織分辨率成為診斷前列腺疾病的常用影像學檢查，其中多參數磁共振（multi-parameter magnetic resonance imaging，mpMRI）更是首選的技術，常用的前列腺mpMRI掃描序列有T1加權成像（T1 weighted image，T1WI）、T2加權成像（T2 weighted image，T2WI）、DWI及DCE-MRI。T1WI對前列腺活檢后出血、淋巴結轉移及骨轉移比較敏感。而T2WI對前列腺腺體各區分辨良好，對各區可疑病灶顯示較清晰，是檢出前列腺癌的主要序列。DWI是一種快速、簡單的功能成像方法，通過探測水分子熱運動反映組織的微觀結構，可很好診斷典型的細胞密度高、細胞間水分子彌散受限的前列腺癌[8]。DWI對運動符合高斯分布的水分子敏感，而前列腺癌的腫瘤微環境復雜，水分子運動不完全符合高斯分布。DKI是DWI技術延伸，納入多個b值，對偏離高斯分布的水分子擴散敏感，可以更精確地反映組織微觀結構[9]。但有一項Meta分析認為DWI和DKI對前列腺癌的診斷效能相當，需要更多前瞻性研究證明DKI的有效性[10]。MRS利用磁共振現象和化學位移作用對特定的原子核及其化合物進行分析，能顯示枸櫞酸鹽、膽堿類化合物和肌酸等代謝產物，可用于診斷前列腺癌[11]。DCE-MRI利用正常組織和腫瘤組織攝取造影劑的差異形成圖像對比，提供組織灌注、血管通透性等功能信息，對前列腺癌進行定性、半定量和定量分析[8]。2012年結合T2WI、DWI、MRS及DCE-MRI的第1版前列腺影像報告和數據系統（prostate imaging reporting and data system，Version 1，PI-RADS v 1）發表，對前列腺癌的描述進行規范，具有較好的特異度和敏感度，但由于細則較為繁瑣，未能在臨床中充分發揮作用。2014年美國放射學會、歐洲泌尿生殖放射學會及AdMeTech基金會對第1版進行了簡化和完善，聯合發布了PI-RADS v 2.0[12]，提出“主導序列”概念，即可疑病灶位于外周帶時，評分以DWI序列為主導，DCE-MRI為次要，而當病灶位于移行帶時，主導序列為T2WI，次要序列為DWI。2019年在PI-RADS v2.0的基礎上提出PI-RADS v 2.1[13]，修改重點是移行帶評分標準，并在治療史采集時增加是否使用前列腺增生一線治療藥物α受體阻滯劑。PI-RADS v 2.1受到國際放射學界和泌尿外科學界的認可，在臨床和科研實踐中獲得廣泛應用。隨著人們對mpMRI在前列腺癌中應用的日益重視，一些新的MR技術，如微管腔水成像（luminal water imaging，LWI）、限制性光譜成像（restriction spectrum imaging，RSI）、在腫瘤中基于血管、細胞外和限制性擴散的細胞計數（the vascular， extracellular， and restricted diffusion for cytometry in tumors method，VERDICT）MRI、混合多維磁共振成像（hybrid multi-dimensional MRI，HM-MRI）及指紋成像技術（MR fingerprinting，MRF）等[14-16]開始用于更微觀地觀察前列腺結構和前列腺癌診斷。

2 ? 前列腺癌MRI診斷

PI-RADS v 2.1將前列腺疾病分為5類，即PI-RADS 1～5，隨著分級升高，前列腺癌的可能性增大。典型前列腺癌在T1WI上呈等信號，與正常組織分界不清，T2WI表現為正常較高信號的周圍帶內出現低信號結節影，DWI呈明顯高信號，ADC圖呈低信號，表現為彌散受限，DCE-MRI呈快進快出強化的富血供結節，MRS表現為Cit峰明顯下降，Cho峰明顯增加和（或）（Cho+Cre）/Cit值顯著增高。SHIMOFUSA等[17]研究表明，T2WI聯合DWI對前列腺癌的診斷效能較單獨T2WI成像有明顯提高，AUC從0.87升至0.93。有學者提出將DKI序列納入mpMRI常規序列[18]，WANG等[19]研究認為DKI與ADC對前列腺癌的診斷效能相當，一項meta分析也證實此觀點[10]，因此目前的證據不支持將DKI納入常規掃描序列。一項基于T2定量成像的LWI技術用于前列腺癌診斷的前瞻性研究，通過由T2分布生成7種參數（Ncomp、T2short、T2long、Gm T2、LWF、Ashort、Along），結果顯示Gm T2、Ashort、Along和LWF平均值在良惡性組織間的差異有統計學意義，ROC分析顯示這些參數對診斷前列腺癌有較高的準確性，其中LWF的ROC曲線下面積最大（外周帶為0.97，移行帶為0.98），證實微管腔水成像用于前列腺癌檢查的可行性[20]。黃貴生等[21]應用HM-MRI無創性評估前列腺組織成分，對MRI圖像進行擬合得到三區信號模型，計算各分區T2值，比較前列腺癌患者與健康人群的成像時間、強度以及峰值，結果顯示兩組成像時間和峰值、強度存在顯著差異，前列腺癌患者上皮組織的體積分數大于健康人群，而健康人群腺泡腔及基質大于前列腺癌患者，初步證實HM-MRI成像參數診斷前列腺癌的可行性。RSI是一種基于擴散加權的技術，使用多殼裂變采集，將擴散加權的MRI信號分離成限制性和阻礙性成分，分別代表細胞內和細胞外的水信號[16]。FELKER等[22]對189例男性進行活檢前mpMRI檢查和3T RSI檢查，結果表明RSI和DWI的診斷準確率分別為0.70和0.68，對病灶位于外周帶的準確率分別為0.72和0.73，而對移行區的準確率分別為0.67和0.61，盡管準確率有所提升，但仍需進行更大樣本和更多的前瞻性研究加以驗證。

隨著人工智能的發展和精準醫療的提出，MRI影像組學也受到廣泛關注。通過勾畫感興趣區、高通量提取影像學特征來反映前列腺癌的生物學行為，為疾病診斷提供客觀證據[23]。MIN等[24]基于mpMRI提取的放射組學特征，對前列腺癌的診斷敏感性達到88.3%，但影像組學存在不穩定、可重復差等問題，因此廣泛應用于臨床還需要通過更多的實踐。

影像技術與材料學跨學科合作，使得分子影像成為研究熱點。MRI成像是前列腺癌分子影像研究常用的成像技術，SALARIAN等[25]合成一種新型蛋白質造影劑ProCA32，是在鈣結合蛋白中設計Gd3+結合部位開發的Gd3+磁共振造影劑，其顯示縱向和橫向松弛速率值較Gd-DTPA提高20倍，并具有更強的對比增強作用和更長的血液滯留時間。裸鼠實驗證明ProCA32對早期前列腺癌敏感，為前列腺癌研究提供一種新思路。前列腺干細胞抗原（prostate stem call antigen，PSCA）在前列腺癌細胞中過度表達，REN等[26]將抗人PSCA單抗（MAb7F5）偶聯到Fe3O4/Au（GoldMag）納米粒子上，合成PSCA特異性分子磁共振探針（mAb7F5@GoldMag），mAb7F5@GoldMag探針與腫瘤靶向結合，這種新型探針在前列腺癌靶向分子成像方面有很好效果。

3 ? MRI在前列腺癌病理分級中的應用

目前臨床上前列腺癌應用最廣泛的組織學分級方法是2014年國際泌尿外科病理學會共識會議根據格里森評分（Gleason score，GS）進行分級，分為GG1（GS≤6分）、GG2（GS 3+4=7分）、GG3（GS 4+3=7分）、GG4（GS=8分）、GG5（GS=9分或10分），評分越高提示預后越差[27]。2017年美國泌尿外科協會、美國放射治療及腫瘤學會等共同發表的指南提出，GG1或GG2患者采取主動監測治療，即PSA檢測1次/6個月、直腸指檢、前列腺穿刺及mpMRI 1次/年，當PSA>100 ng/mL或其他檢查有變化時，給予姑息性雄激素剝奪治療；GG≥3患者應接受積極治療，如手術根治治療、藥物治療和放射治療[28-29]。術前對前列腺癌進行分級預測尤為重要，既能避免過度治療又不延誤治療。WOO等[30]研究認為MRI前列腺周脂肪厚度與前列腺癌Gleason評分正相關，是高級別前列腺癌的獨立預測因素。另外，WOO等[31]另一項研究顯示，可疑病灶的表觀擴散系數（ADC）值及其與膀胱ADC值的比率與Gleason評分顯著相關，一項meta分析也證實此觀點[32]。高杰等[33]研究表明，前列腺癌患者術前PI-RADS評分與Gleason評分正相關，可用于前列腺癌的病理分級。在功能成像方面，有研究認為DKI與DWI聯合可將預測前列腺癌病理分級的特異性提升至83.8%[19]。MR波譜成像檢查可反映代謝水平，與病理改變有一定相關性[9，34]。研究表明，高級別前列腺癌組（Cho+Cre）/Cit值顯著高于低級別組[35]。一項回顧性研究對123例患者活檢前進行mpMRI和RSI檢查預測Gleason分級，結果表明RSI將AUC值從0.7提高到0.9[36]。此外，有學者研究VERDICT MRI預測Gleason分級，通過建立不同彌散時間和加權的FTS模型，并將DWI信號分配給細胞內水、細胞外空間水及毛細血管網中的水三個主要分量，使用3-Compatment組織，提供關于細胞密度、細胞大小、細胞內和細胞外體積分數的定量細節[16]。JOHNSTON等[37]使用細胞內體積分數（FIC）研究VERDICT MRI的可重復性及診斷效能，通過ICC指數評價兩次FIC的可重復性，ICC為0.87～0.95。且GG 3+4級前列腺癌的FIC值顯著高于良性或GG 3+3級病變，而ADC值在兩次間無明顯差異。一項前瞻性RSI檢查顯示，由T2分布生成的6種參數（Ncomp、T2short、Gm T2、LWF、Ashort、Along）均與外周帶Gleason評分顯著相關（P<0.05），其中LWF相關性最高[20]。GNEP等[38]在影像組學方面進行研究，提取到的三個T2WI和一個ADC的紋理特征與Gleason評分顯著相關。趙士玉等[27]基于ADC序列構建10種機器學習模型，其中自編碼器模型鑒別GG≤2與GG≥2組的效能最佳，特異度達到82.9%。

4 ? MRI在前列腺癌預后評估中的應用

前列腺癌常由前列腺增生發展而來，早期無特征癥狀，多數患者確診時已處于疾病晚期[39]。最常見的轉移部位是骨轉移和淋巴結轉移，嚴重影響患者預后和生活質量。骨轉移部位以骨盆和脊柱最常見，發生率為65%～90%[40]，骨顯像是診斷骨轉移的常用檢查技術。一項meta分析表明，全身磁共振成像（whole-body magnetic resonance imaging，WB-MRI）對前列腺癌小骨轉移（轉移灶<10 mm）的診斷優于骨顯像，骨掃描證實的骨轉移96.4%能在WB-MRI中發現，而WB-MRI發現的轉移灶僅有58.6%能在骨掃描中定位[41]。WB-MRI還能檢測淋巴結、肺、肝、腦等處病灶。CHEN等[42]一項前瞻性研究表明WB-MRI結合臨床參數能提高骨轉移的診斷效能，且高于SPECT/CT。影像組學方面，宋澤[43]回顧性研究表明，T2WI聯合ADC圖的機器學習模型能預測前列腺癌骨轉移，AUC達0.82，優于T2WI模型的0.78及ADC模型的0.75，通過聯合PSA水平、Gleason評分及ALP等臨床危險因素后綜合模型的AUC提升到0.88。武永峰等[44]、張文杰等[45]研究也證明了聯合模型的優勢。淋巴結轉移是前列腺癌除骨轉移外最常見的轉移，多見于盆腔。美國國立綜合癌癥網絡指南建議，對歸類為淋巴結轉移高危或可能性大于10%的患者，建議采用CT或MRI檢查[46]。盆腔CT通過測量淋巴結大小來診斷淋巴結轉移，診斷效能低下，易遺漏小的淋巴結轉移。ABOU HEIDAR等[47]回顧143例前列腺癌患者的資料，mpMRI診斷盆腔淋巴結轉移的敏感性（73.7%）高于CT（68.4%）。一項回顧性研究的單因素分析表明臨床因素（如PSA、活檢GS評分）和術前MRI參數（可疑病灶的ADC值、術前MRI分期）都與前列腺癌盆腔淋巴結微轉移（＜10 mm）相關，但多因素分析顯示僅術前MRI參數與淋巴結微轉移相關[48]。一項meta分析比較PSMA PET/CT與MRI在評估淋巴結轉移方面的診斷效能，發現兩者效能相當，但MRI診斷包膜外侵犯的特異性更高[49]。賴樹盛等[50]基于T2WI-FS建立的影像組學模型對前列腺癌淋巴結轉移有較高的診斷效能，AUC達到0.922，靈敏度和特異度分別為86.9%、84.3%。

5 ? 小 ? ? ?結

MpMRI是前列腺癌的首選影像學檢查方法，在臨床診斷、預測病理分級及預后評估等方面發揮重要作用，為臨床的治療提供指導性意見。一些新技術如分子影像、影像組學等需要通過更多前瞻性研究證明其在前列腺癌中的應用價值。各項影像技術的聯合應用、影像學檢查和臨床參數結合，能彌補單項檢查的不足，為前列腺癌的診斷提供更多信息。

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[收稿日期] 2022-12-02

（本文編輯 ? 王曉蘊）