甘肅興隆山森林生態(tài)系統(tǒng)豹貓及其潛在獵物的日活動(dòng)模式

張紅勇 ，張德喜 ，毛銳銳，王一竹，周倩，徐濤，張立勛

（1.甘肅興隆山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)管護(hù)中心，榆中，730117；2.蘭州大學(xué)生態(tài)學(xué)院，蘭州，730000；3.蘭州大學(xué)榆中山地生態(tài)系統(tǒng)野外科學(xué)觀測(cè)研究站，蘭州，730000）

動(dòng)物的活動(dòng)節(jié)律是指24 h周期內(nèi)其在不同時(shí)間段的活動(dòng)強(qiáng)度和變化規(guī)律，主要受環(huán)境和進(jìn)化雙重因素的影響［1］。活動(dòng)時(shí)間可作為一種類似于棲息地的生態(tài)位資源［2］，動(dòng)物通常可以通過(guò)調(diào)整日活動(dòng)節(jié)律來(lái)適應(yīng)季節(jié)性的光周期變化［3］，減少種間競(jìng)爭(zhēng)［4?5］、人為干擾和被捕食風(fēng)險(xiǎn)［6］等不利因素的影響，從而形成特有的晝夜活動(dòng)模式［7］。過(guò)去由于自然地理環(huán)境的復(fù)雜性以及野生動(dòng)物本身警覺(jué)性高且活動(dòng)十分隱蔽等特點(diǎn)，傳統(tǒng)的野外調(diào)查方法很難量化其自然活動(dòng)規(guī)律［8］。近10 年，由于紅外相機(jī)具有可持續(xù)監(jiān)測(cè)和對(duì)野生動(dòng)物自然行為的非侵入性等眾多優(yōu)勢(shì)［9］，為通過(guò)其精確的照片時(shí)間戳來(lái)量化動(dòng)物行為節(jié)律提供了前所未有的機(jī)會(huì)［8，10?11］。當(dāng)前，大部分研究結(jié)果揭示了單一物種的活動(dòng)模式及其季節(jié)變化［12?13］，也有部分研究關(guān)注同域物種如何沿著時(shí)間維度劃分其生態(tài)位［5，14］，如生態(tài)位相似的中小型食肉目（Carnivora）動(dòng)物間的活動(dòng)重疊具有多樣化和季節(jié)性差異，并且在一定程度上受小型哺乳動(dòng)物豐度的正向影響［4］。然而，對(duì)于捕食者與潛在獵物間的活動(dòng)重疊模式及其季節(jié)變化的研究仍然非常有限［6，11］。

食肉目動(dòng)物位于陸地生態(tài)系統(tǒng)食物鏈的頂端，能夠自上而下地控制獵物的種群數(shù)量［15?16］，對(duì)維持生態(tài)系統(tǒng)功能平衡和食物網(wǎng)穩(wěn)定至關(guān)重要［17?18］。豹貓（Prionailurus bengalensis）是廣泛分布于我國(guó)的食肉目貓科（Felidae）豹貓屬（Prionailurus）國(guó)家二級(jí)重點(diǎn)保護(hù)野生動(dòng)物［19］，主要棲息于森林、灌叢和草地等生態(tài)系統(tǒng)［20］。興隆山作為黃土高原半干旱區(qū)的陸地島嶼森林斑塊，據(jù)本底資料記載，歷史上也曾有豹（Panthera pardus）、狼（Canis lupus）和赤狐（Vulpes vulpes）等大中型食肉目動(dòng)物的分布和棲息［21?22］，但當(dāng)前已經(jīng)從該區(qū)域消失或滅絕［23］。豹貓作為興隆山區(qū)域唯一的中體型頂級(jí)捕食者［23］，由于缺少同域的大型食肉目動(dòng)物，食物選擇可能主要為區(qū)域伴生的小型哺乳動(dòng)物和鳥類。根據(jù)糞便DNA食性檢測(cè)研究發(fā)現(xiàn)，豹貓的食物組成主要為嚙齒目（Rodentia）和兔形目（Lagomorpha）等小型哺乳動(dòng)物［18，24］，同時(shí)也取食少量雞形目（Galliformes）和雀形目（Passeriformes）鳥類［25］。食肉目動(dòng)物活動(dòng)模式的主要驅(qū)動(dòng)因素依賴于其潛在獵物的可獲得性［26?27］，捕食者傾向于根據(jù)獵物的活動(dòng)高峰來(lái)調(diào)整自身的活動(dòng)模式［4，28］，覓食選擇在季節(jié)間隨獵物的波動(dòng)具有高度的靈活性［18］。因此，開展該區(qū)域豹貓與其潛在獵物的日活動(dòng)模式及其季節(jié)變化的影響等生態(tài)學(xué)研究非常必要，為當(dāng)前僅存的食肉動(dòng)物的有效保護(hù)和管理策略提供科學(xué)依據(jù)。

本研究基于興隆山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)2018 年9月—2020 年8 月的紅外相機(jī)監(jiān)測(cè)數(shù)據(jù)，以頂級(jí)捕食者豹貓及其潛在獵物的活動(dòng)模式為切入點(diǎn)，利用核密度曲線對(duì)目標(biāo)物種的日活動(dòng)節(jié)律建模并進(jìn)行活動(dòng)重疊度比較，擬探究豹貓及其潛在獵物的日活動(dòng)節(jié)律在不同季節(jié)是否有所調(diào)整？豹貓與其潛在獵物的日活動(dòng)重疊度是否具有季節(jié)差異？

1 研究區(qū)概況

甘肅興隆山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)（35°38′—35°58′ N，103°50′—104°10′ E）是黃土高原的一個(gè)陸地森林島嶼，位于蘭州市榆中縣境內(nèi)，地處青藏高原、黃土高原和內(nèi)蒙古高原的交匯區(qū)，屬祁連山東延余脈［29］，總面積約33 301 hm2。保護(hù)區(qū)正式成立于1988 年，是以馬麝（Moschus chrysogaster）和原始青杄（Picea wilsonii）林為主要保護(hù)對(duì)象的森林生態(tài)系統(tǒng)類型保護(hù)區(qū)，東西長(zhǎng)37 km，南北寬17 km，海拔 2 000～3 671 m。由兩組平行山系組成，主峰馬銜山是黃土高原唯一超過(guò)3 600 m的山峰（圖1）。年均氣溫7.37 ℃，年均降水量372.77 mm，7—9月降水集中，無(wú)霜期70～130 d［30］。森林覆蓋率高達(dá)49.6%，垂直分帶性明顯，海拔自上而下分布有高山草甸、高山灌叢、針葉林、針闊混交林、落葉闊葉林和荒漠草原［21］。

圖1 興隆山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)紅外相機(jī)位點(diǎn)分布Fig.1 Distribution of camera sites in the Xinglong Mountains National Nature Reserve

2 研究方法

2.1 紅外相機(jī)布設(shè)

基于ArcGIS 劃分的1 km×1 km 網(wǎng)格安裝60 臺(tái)紅外相機(jī)（型號(hào)：易安衛(wèi)士L710）（圖1），公里網(wǎng)格設(shè)置與豹貓最小家域范圍［（1.29±0.28）km2］［31］基本一致，2018 年9 月—2020 年8 月開展興隆山森林生態(tài)系統(tǒng)豹貓及其潛在獵物的持續(xù)監(jiān)測(cè)。考慮興隆山垂直地帶性特征，相機(jī)布設(shè)在海拔2 183～3 546 m，覆蓋區(qū)內(nèi)6種典型植被類型。相機(jī)位點(diǎn)采取隨機(jī)選擇原則并兼顧視野開闊的位置進(jìn)行部署，以盡可能減少偽觸發(fā)事件［32］。紅外相機(jī)架設(shè)高度距離地面 40～100 cm，多固定于樹干或自制的相機(jī)架上，相機(jī)前均不放置任何誘餌。工作模式為24 h，每次觸發(fā)拍攝3 張照片（12 M）+1 段15 s 視頻（1 080 P），觸發(fā)間隔為30 s。布設(shè)完成后，記錄紅外相機(jī)編號(hào)、安裝日期、GPS位點(diǎn)和植被類型等信息。監(jiān)測(cè)期間，每3～4個(gè)月檢查一次相機(jī)工作狀態(tài)，更換電池和回收數(shù)據(jù)。

2.2 數(shù)據(jù)處理

提取紅外相機(jī)捕獲到的豹貓及其潛在獵物的照片，使用Bio-Photo軟件獲取拍攝日期、時(shí)間和有效工作日，持續(xù)工作24 h 記為1 個(gè)有效工作日［33］。確定目標(biāo)物種的獨(dú)立有效事件（independent effective events），判定標(biāo)準(zhǔn)遵循當(dāng)同一相機(jī)位點(diǎn)30 min 內(nèi)拍攝到相同物種的多組照片或視頻時(shí)，記為1 次獨(dú)立有效事件［32，34］。本研究捕獲到豹貓潛在獵物為灰尾兔（Lepus oiostolus）、環(huán)頸雉（Phasianus colchicus）、花鼠（Tamias sibiricus）和其他無(wú)法識(shí)別的夜行性鼠類。由于花鼠樣本量較小，與夜行性鼠類統(tǒng)稱為鼠類進(jìn)行后續(xù)分析。根據(jù)興隆山植物物候［30］并結(jié)合保護(hù)區(qū)氣候特征和野外實(shí)地調(diào)查，將全年劃分為青草期（5—10 月）和枯草期（11 月—翌年4 月）以探究豹貓及其潛在獵物活動(dòng)節(jié)律的季節(jié)性變化。

2.3 數(shù)據(jù)分析

物種的相對(duì)種群數(shù)量評(píng)估使用相對(duì)多度指數(shù)（relative abundance index，RAI，量符號(hào)為IRA）［9］：

式中：Ai為紅外相機(jī)拍攝到的第i個(gè)物種的獨(dú)立有效照片數(shù)；N為所有相機(jī)位點(diǎn)的有效工作日。

總體分布評(píng)估使用網(wǎng)格占有率（grid occupancy，GO，量符號(hào)為OG），即物種被捕獲的網(wǎng)格數(shù)占所有網(wǎng)格單元的比例，計(jì)算公式：

式中：Gi為第i個(gè)物種被捕獲的網(wǎng)格數(shù)；AG表示所有網(wǎng)格單元數(shù)［35］。

采用非參數(shù)核密度估計(jì)（kernel density estima?tion）方法對(duì)目標(biāo)物種在全年和不同季節(jié)的日活動(dòng)節(jié)律建模，能夠最大化反映動(dòng)物的真實(shí)活動(dòng)，每次獨(dú)立有效事件的照片時(shí)間反映了24 h活動(dòng)的隨機(jī)抽樣結(jié)果［36?37］。采用重疊系數(shù)（coefficient of overlapping，“Δ”）估計(jì)單物種季節(jié)間的活動(dòng)差異和豹貓與其潛在獵物間的活動(dòng)重疊，Δ 的取值范圍為0（無(wú)重疊）到1（完全重疊）［36，38］。Δ 的參數(shù)選擇是由兩配對(duì)物種中的較小樣本量決定，當(dāng)較小樣本量小于50 時(shí)使用Δ1，而當(dāng)大于75 時(shí)則使用Δ4［39］。同時(shí)，通過(guò)1 000 次重復(fù)計(jì)算重疊預(yù)測(cè)值的95%置信區(qū)間（confidence intervals，以下簡(jiǎn)稱為95%CIs）。最后，使用Wald test檢驗(yàn)兩兩配對(duì)的核密度曲線是否存在顯著差異，設(shè)置1 000次重復(fù)采樣，顯著性水平為α=0.01。

基于上述方法，首先對(duì)4類目標(biāo)動(dòng)物2年間的日活動(dòng)節(jié)律分別建模，然后分析在青草期和枯草期的季節(jié)性差異，最后探究豹貓作為頂級(jí)捕食者與其潛在獵物日活動(dòng)重疊模式的季節(jié)性變化。相關(guān)數(shù)據(jù)分析和 可視化均通過(guò)R 4.0.5 軟件［40］的overlap［39］和activity［10］統(tǒng)計(jì)包完成。

3 結(jié)果

紅外相機(jī)累計(jì)有效工作日33 521 d，其中青草期18 602 d，枯草期14 919 d，捕獲豹貓及其潛在獵物獨(dú)立有效事件共計(jì)2 354次，其中豹貓、灰尾兔、鼠類和環(huán)頸雉的獨(dú)立有效事件（拍攝位點(diǎn)數(shù)）分別為370 次（48）、390次（28）、760次（34）和834次（57）。在青草期，鼠類相對(duì)多度最高（34.24），其次為環(huán)頸雉（33.92），豹貓和灰尾兔較低；網(wǎng)格占有率環(huán)頸雉最高（95.00%），其次為豹貓（73.33%）。在枯草期，環(huán)頸雉相對(duì)多度（13.61）和網(wǎng)格占有率（51.67%）均最高，而鼠類網(wǎng)格占有率（18.33）最低（表1）。

表1 豹貓及其潛在獵物的紅外相機(jī)監(jiān)測(cè)結(jié)果Tab.1 Summary of the camera trapping survey of leopard cat and its potential prey

3.1 全年日活動(dòng)節(jié)律

研究結(jié)果表明，豹貓為典型的雙峰型、夜行性活動(dòng)模式，活動(dòng)高峰時(shí)間為04：00—06：00 和21：00—23：00（圖2A）。灰尾兔為黎明（06：00—08：00）低且夜間（20：00—22：00）高的巒峰型泛夜行性活動(dòng)模式（圖2B）。鼠類則呈現(xiàn)典型夜行性雙峰型，高峰時(shí) 間為01：00—05：00 和23：00—24：00，前者時(shí)間段 活動(dòng)頻繁，同時(shí)白天也有少量活動(dòng)（圖2C）。環(huán)頸雉為典型的晝行性持續(xù)峰型活動(dòng)模式，最高峰分別為07：30—09：30 和17：00—19：00，且晚高峰活動(dòng)強(qiáng)度更高（圖2D）。

圖2 興隆山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)頂級(jí)捕食者（A）及其潛在獵物（B～D）的日活動(dòng)節(jié)律Fig.2 The daily activity rhythm of top predator（A）and its potential prey（B-D）in the Xinglong Mountains National Nature Reserve

3.2 日活動(dòng)節(jié)律的季節(jié)變化

非參數(shù)Wald test 檢驗(yàn)結(jié)果表明，豹貓?jiān)谇嗖萜诤涂莶萜诘幕顒?dòng)重疊度差異不顯著（?1=0.772，95%CIs 為0.637～0.875，p=0.516），但枯草期午后活動(dòng)時(shí)間明顯增加（圖3A）。灰尾兔在枯草期和青草期的活動(dòng)高峰表現(xiàn)為晨昏顛倒，季節(jié)間差異顯著（?4=0.549，95%CIs 為0.460～0.640，p<0.001），枯草期主要集中在05：00—07：00（圖3B）。鼠類在枯草期和青草期的活動(dòng)差異顯著（?4=0.662，95%CIs 為0.588～0.729，p<0.001），高峰期均為 黎明且枯草期更強(qiáng)（圖3C）。環(huán)頸雉在青草期和 枯草期的活動(dòng)節(jié)律高度重疊（?4=0.864，95%CIs 為0.811～0.915，p=0.004），全年的日活動(dòng)節(jié)律相似（圖3D）。

圖3 興隆山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)頂級(jí)捕食者（A）及其潛在獵物（B～D）日活動(dòng)節(jié)律的季節(jié)性變化Fig.3 Seasonal variation of the daily activity rhythm of top predator（A）and its potential prey（B-D）in the Xinglong Mountains National Nature Reserve

3.3 日活動(dòng)重疊模式和季節(jié)變化

通過(guò)對(duì)豹貓與灰尾兔、鼠類和環(huán)頸雉的日活動(dòng)節(jié)律重疊度分析發(fā)現(xiàn)（圖4），豹貓與灰尾兔、鼠類的重疊度較高，但在季節(jié)間具有不一致性。在枯草期，豹貓與灰尾兔重疊度最高（?1=0.720，95%CIs 為0.583～0.847，p=0.006）（圖4B1），而與鼠類相對(duì)較低（?1=0.638，95%CIs 為0.494～0.773，p<0.001）（圖4B2）。相反，在青草期，豹貓與鼠類重疊度最高（?4=0.779，95%CIs為0.727～0.832，p<0.001）（圖4A2），其次為灰尾兔（?4=0.576，95%CIs 為0.519～0.637，p<0.001）（圖4A1）。然而，豹貓與環(huán)頸雉在2個(gè)不同季節(jié)的活動(dòng)重疊度均最低（青草期：?4=0.356，95%CIs 為0.310～0.401，p<0.001；枯草期：?1=0.453，95%CIs為0.307～0.601，p<0.001）（圖4A3、B3）。

圖4 興隆山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)豹貓與其潛在獵物在不同季節(jié)的日活動(dòng)重疊模式Fig.4 Comparisons of daily overlapping pattern between leopard cat and its potential prey in different seasons in the Xinglong Mountains National Nature Reserve

4 討論

活動(dòng)節(jié)律是動(dòng)物應(yīng)對(duì)食物可利用性、天敵捕食風(fēng)險(xiǎn)和環(huán)境變化等的適應(yīng)性行為表現(xiàn)［3，6，26］。本研究發(fā)現(xiàn)豹貓和鼠類日活動(dòng)節(jié)律最為相似，均呈雙峰型夜行性。灰尾兔主要以夜間活動(dòng)為主，而環(huán)頸雉為典型的雙峰型晝行性，與大部分雞形目物種的活動(dòng)節(jié)律［14，37］一致。除環(huán)頸雉外，豹貓主要獵物灰尾兔和鼠類的活動(dòng)模式均呈現(xiàn)明顯的季節(jié)可塑性，如灰尾兔和鼠類在枯草期均表現(xiàn)為凌晨或黎明時(shí)段（00：00—07：00）活動(dòng)較為活躍。

盡管豹貓?jiān)? 個(gè)季節(jié)間的活動(dòng)無(wú)顯著差異（p=0.516），但日活動(dòng)曲線在不同季節(jié)的趨勢(shì)有所不同，枯草期更傾向于凌晨活動(dòng)，同時(shí)也增加了白天午后的活動(dòng)時(shí)間。這與通常認(rèn)為豹貓具有嚴(yán)格的夜行性活動(dòng)相左［12，31］，但與近期研究結(jié)果一致，即豹貓具有明顯的晨昏性和部分白天活動(dòng)的習(xí)性［11，41］。一方面，興隆山保護(hù)區(qū)枯草期晝短夜長(zhǎng)且溫度較低［21，42］，動(dòng)物活動(dòng)節(jié)律變化可能是物種對(duì)當(dāng)?shù)匚锖虻倪m應(yīng)性表現(xiàn)［37］；另一方面，枯草期地表灌木和草本植物凋落，導(dǎo)致隱蔽性較差［42］，可能增加了豹貓的捕食難度。同時(shí)，豹貓也面臨主要獵物在枯草期相對(duì)多度的下降（灰尾兔：15.43 vs 6.90；鼠類：34.24 vs 8.24；環(huán)頸雉：33.92 vs 13.61），因此可能需要更多的活動(dòng)時(shí)長(zhǎng)來(lái)滿足自身食物的需求［12］。總之，豹貓的季節(jié)性活動(dòng)節(jié)律在不同研究中呈多樣化［11?12］，說(shuō)明其具有較強(qiáng)的適應(yīng)性。

豹貓與其潛在獵物之間的活動(dòng)模式符合捕食者適應(yīng)獵物活動(dòng)假設(shè)［28］，中小型食肉目動(dòng)物在取食過(guò)程中通常扮演機(jī)會(huì)主義者采取靈活取食策略，可通過(guò)大型食肉目動(dòng)物捕獲的剩余殘骸作為食物來(lái)源的一部分［24］，如在有大型食肉目動(dòng)物（如狼和豹等）同域共存的棲息地中，豹貓對(duì)偶蹄目（Artiodactyla）野生動(dòng)物或家畜的取食會(huì)占據(jù)一定比例［25］。然而，興隆山當(dāng)前沒(méi)有大型食肉目野生動(dòng)物的分布［23］，該區(qū)域豹貓可能主要以鼠類（青草期活動(dòng)重疊度最高）和灰尾兔（枯草期活動(dòng)重疊度最高）作為食物來(lái)源，這與糞便檢測(cè)揭示的豹貓主要食物為嚙齒目和兔形目動(dòng)物相吻合［18，24］。盡管本研究沒(méi)有直接檢測(cè)豹貓的食物組成，但從活動(dòng)行為節(jié)律的視角揭示了與主要獵物活動(dòng)重疊度高并表現(xiàn)出季節(jié)偏好性。而與環(huán)頸雉在2 個(gè)季節(jié)的活動(dòng)重疊度均最低，這與河南內(nèi)鄉(xiāng)寶天曼保護(hù)區(qū)豹貓與紅腹錦雞（Chrysolophus pictus）和勺雞（Pucrasia macrolo?pha）的活動(dòng)重疊度均較低［11］相一致。

本研究利用紅外相機(jī)數(shù)據(jù)對(duì)興隆山豹貓及其潛在獵物的日活動(dòng)節(jié)律、重疊模式和季節(jié)性變化有了初步了解。由于豹貓以夜行性鼠類和灰尾兔為主要獵物，因此整體上與這2 個(gè)物種具有較高的活動(dòng)重疊度。在自然生態(tài)系統(tǒng)中，豹貓作為多面手捕食者與其潛在獵物的相互作用產(chǎn)生了復(fù)雜的食物網(wǎng)［24?25］，但食物網(wǎng)理論研究表明捕食者通常會(huì)對(duì)比自身體型小1～2 個(gè)數(shù)量級(jí)的獵物施加最強(qiáng)的捕食壓力［43］。然而，據(jù)早期的研究報(bào)道，興隆山豹貓?jiān)隈R麝產(chǎn)仔期（5—7 月底）也會(huì)對(duì)幼麝造成潛在捕食壓力［22］。興隆山保護(hù)區(qū)以保護(hù)馬麝斑塊種群為核心［42］，因此今后研究中也應(yīng)考慮豹貓對(duì)瀕危珍稀偶蹄目物種的潛在捕食與物種共存。本研究有助于進(jìn)一步探究陸地森林生態(tài)系統(tǒng)中捕食者與獵物在時(shí)間維度的共存機(jī)制。