滇重樓化學成分、藥理作用和臨床應用研究進展

王宇飛，江 媛，楊成金，王 婧, ，徐志超，劉穎琳*，段寶忠*

滇重樓化學成分、藥理作用和臨床應用研究進展

王宇飛1，江 媛1，楊成金2，王 婧1, 3，徐志超3，劉穎琳1*，段寶忠1*

1. 大理大學藥學院，云南 大理 671000 2. 云南白藥集團中藥資源有限公司，云南 昆明 650500 3. 東北林業大學生命科學院，黑龍江 哈爾濱 150040

滇重樓var.是臨床常用的清熱解毒藥，具有清熱解毒、消腫止痛、涼肝定驚功效，在臨床實踐中有廣泛應用。目前從滇重樓中分離鑒定出的化學成分共125種，按照結構類型的差異可分為甾體皂苷類（72種）、C21甾體類（6種）、五環三萜類（19種）、植物甾醇類（3種）、黃酮類（7種）和其他化合物（18種），具有抗腫瘤、抑菌、抗氧化、鎮痛、止血等活性。根據國內外文獻報道，總結并綜述了滇重樓的化學成分、藥理作用和臨床應用3方面的研究進展，以期為滇重樓資源的開發及臨床合理應用提供參考。

滇重樓；黃酮；甾體皂苷；五環三萜；抗腫瘤；抑菌；抗氧化；鎮痛

滇重樓為百合科重樓屬植物云南重樓Smith var.(Fr.) Hand.-Mazz.的干燥根莖，是《中國藥典》2020年版重樓的基原植物之一，性微寒，味苦，歸肝經，具有清熱解毒、消腫止痛、涼肝定驚功效，主要用于疔瘡癰腫、咽喉腫痛、毒蛇咬傷、跌撲傷痛、驚風抽搐[1]。現代研究發現，滇重樓主要化學成分為甾體皂苷、黃酮、三萜和多糖等[2]，目前以重樓或其提取物生產的中成藥及保健品多達近百種，如宮血寧膠囊、抗病毒顆粒、季德勝蛇藥片等，臨床上廣泛用于疔瘡癰腫、蛇蟲咬傷和咽喉腫痛等疾病的治療[3]。近年來，隨著現代技術的發展，有關滇重樓的研究不斷深入，當前已有學者對滇重樓的化學成分、藥理作用、質量控制等進行了研究[4-5]，此外，何俊等[6]、鄧子超等[7]、談文狀等[8]對滇重樓相關研究進行了綜述。但是臨床應用及藥理作用總結不全面，且尚未見相關作用機制的系統報道，限制了滇重樓臨床應用和后續開發利用。鑒于此，本文對滇重樓的化學成分、藥理作用和臨床應用及機制進行系統總結，以期為滇重樓資源的開發及臨床合理應用提供參考。

1 滇重樓的化學成分

滇重樓化學成分多樣，目前已分離鑒定了100多個化合物，包括甾體皂苷（1～72）、C21甾體（73～78）、甾醇（79～81）、蛻皮激素（82～83）、五環三萜（84～102）、黃酮（103～109）和其他（110～125）成分。化學成分的名稱見表1、結構見圖1。

表1 從滇重樓中分離得到的化合物結構信息

續表1

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1.1 甾體皂苷類

甾體皂苷是滇重樓中的主要成分，目前已從滇重樓中分離得到72種甾體皂苷，主要以異螺甾烷醇型化合物為主，皂苷元為薯蕷皂苷元和偏諾皂苷元[9-27]，此類化合物中的重樓皂苷I、II、VI、VII被《中國藥典》2020年版作為質量控制指標；此外，還分離得到少數的螺甾烷醇型[11,14]、呋甾烷醇型[11,25,28]和變型螺甾烷醇型甾體皂苷[25,28-29]。

1.2 C21甾體類

C21甾體類化合物是一類含有21個碳原子的甾體衍生物，其苷元為孕甾烷或其異構體[30]。近年來，陳昌祥等[17]從滇重樓的莖葉中分離鑒定獲得6個C21甾體化合物，包括2個孕甾烷類皂苷和4個C22-甾類內酯皂苷[11,20,29,31]。

1.3 黃酮類

黃酮類化合物是一類存在于多種植物中的多酚化合物[32]。目前已從滇重樓中分離得到6個黃酮類化合物，其主要類型為黃酮醇類，苷元為山柰酚和異鼠李素[25,29,33-35]。

1.4 五環三萜類

目前已從滇重樓中分離獲得13個五環三萜類化合物[36-38]，其母核為齊墩果烷型。

1.5 其他成分

除以上報道的化學成分外，滇重樓中還分離獲得多糖、氨基酸、微量元素、β-蛻皮激素和脂肪酸類等成分[18,25,33,34,39-42]。申世安[43]、吳霞等[44]從滇重樓中分離獲得2個均一多糖（PPLP、PPRP），其結構為以(1,6)-β--Galp為主鏈的阿拉伯半乳聚糖。楊芳等[45]從滇重樓中分離獲得18種氨基酸。楊敏等[42]研究發現滇重樓中含有鉀、鈉、鋅、鈣、鎂等14種微量元素。此外，Jenett-Siems等[39]從滇重樓中分離得到了β-蛻皮激素（82）；吳霞等[44]從滇重樓中分離得到2個脂肪酸類成分，分別為(8*,9*,10*,6)-trihydroxyoctadec-6-enoic acid（121）和methyl (9,10,11)-trihydroxy-12()-octadecenoate（122）。

2 滇重樓藥理作用及機制

2.1 抗腫瘤作用

抗腫瘤領域的相關研究是滇重樓藥效研究的熱點。目前主要集中在皂苷類成分的抗腫瘤及其作用機制，研究發現其對肝癌、肺癌、卵巢癌、膀胱癌、結腸癌、涎腺腺樣囊性癌、神經膠質瘤、黑色素瘤、前列腺癌、胃癌、乳腺癌、骨肉瘤、食管癌、宮頸癌、胰腺癌、舌鱗癌、喉癌、鼻咽癌、白血病等多種腫瘤細胞具有抑制作用；作用機制主要為抑制腫瘤細胞增殖、誘導腫瘤細胞凋亡或阻礙細胞生長周期等；作用通道主要有蛋白激酶B（protein kinase B，Akt）/核因子-κB（nuclear factor-κB，NF-κB）、磷脂酰肌醇-3-激酶（phosphatidylinositide 3-kinases，PI3K）/Akt/雷帕霉素靶分子（mammalian target of rapamycin，mTOR）和絲裂原活化蛋白激酶（mitogen-activated protein kinase，MAPK）/Akt等通路，相關藥理作用及機制見表2。

續表2

2.2 抗炎作用

炎癥和許多疾病如癌癥、糖尿病等的發生密切相關[104]。研究表明，滇重樓中的甾體皂苷、蛻皮甾酮及提取物均具有抗炎作用。如張媛等[105]、肖楊等[106]發現重樓皂苷I、VI、VII、H和總皂苷具有較好的抗炎作用。研究發現滇重樓所含的蛻皮甾酮具有抗炎作用，其機制為抑制NF-κB和MAPK通路活化，改善HaCaT中因腫瘤壞死因子-α（tumour necrosis factor-α，TNF-α）刺激后產生的炎癥[107]。通過進一步的研究，Huang等[108]發現重樓皂苷I通過改變凋亡標志物半胱氨酸天冬氨酸蛋白酶-3（cystein-asparate protease-3，Caspase-3）、B淋巴細胞瘤2（B-cell lymphoma 2，Bcl-2）、Bcl-2相關X蛋白（Bcl-2 associated X protein，Bax）；炎性細胞因子TNF-α、白細胞介素-6（interleukin-6，IL-6）、誘導型一氧化氮合酶（inducible nitric oxide synthase，iNOS）、IL-10；氧化應激標記物的表達，抑制核蛋白NF-κB p65的磷酸化活性，從而減輕心肌缺血和再灌注損傷形成的炎癥；Zhang等[109]采用酶聯免疫吸附劑測定法，研究重樓皂苷VII對脂多糖誘導RAW264.7細胞釋放炎癥因子的影響，揭示了重樓皂苷VII通過NF-κB和MAPKs途徑，降低一氧化氮和前列腺素E2（prostaglandin E2，PGE2）的產生，抑制炎性細胞因子（TNF-α、IL-1β和IL-6）和酶（iNOS、環氧合酶-2、MMP-9）蛋白及mRNA表達；且研究發現重樓皂苷VII具有抑制二甲苯誘導的小鼠耳水腫和棉球誘導的肉芽腫形成作用，并可抑制脂多糖和CuSO4誘導的斑馬魚胚胎腫脹。陸俊錕[110]、董瑋等[111]研究表明滇重樓巴布劑下調炎癥因子IL-1β與Toll樣受體4的表達，從而減輕大鼠急性痛風性關節炎癥反應；此外，熊偉等[112-113]利用大鼠腸黏膜功能障礙模型，探討滇重樓與全身炎癥反應的相關性，發現模型組大鼠與對照組比較，其全血中肌酸激酶、凝血酶和血尿素氮含量升高，動脈血二氧化碳含量下降，大鼠存活率及小腸推進率顯著下降，其機制為通過下調晚期炎癥因子HMGB1表達，抑制全身炎癥反應，從而改善腸黏膜屏障通透性，發揮抗炎保護作用。

2.3 鎮痛、鎮靜作用

疼痛是臨床上許多疾病較常見的癥狀[114]。劉江等[114]、王強等[115]分別對多種重樓提取物的鎮痛效果進行了研究，發現滇重樓的鎮痛效果最好。多位學者研究發現重樓皂苷I、VI和醇提物可抑制醋酸所致小鼠扭體反應，其機制為延長痛閾潛伏期、提高痛閾值[105-116]，且鎮痛效果比總皂苷強；亦有研究表明，滇重樓的地上部分、果實和根莖中的總皂苷，對醋酸所致小鼠扭體反應的鎮痛效果無明顯差異[117]。此外，徐海偉等[118-119]研究發現重樓皂苷在嗎啡急性耐受形成后，可能有增強嗎啡鎮痛的作用，其機制可能為通過影響腦內促腎上腺皮質激素和β-內啡呔等因素影響耐受形成。在鎮靜作用方面，研究發現滇重樓皂苷可抑制下丘腦內促腎上腺皮質激素水平，具有鎮靜鎮痛作用，且作用強度不低于安定[118]；滇重樓還可與巴比妥鈉發揮鎮痛協同作用，縮短小鼠入睡時間，延長睡眠時間[120]。

2.4 抑菌、抗病毒作用

滇重樓抗菌作用已有大量報道，研究顯示滇重樓甲醇提取物可抑制宋內氏痢疾桿菌、粘質沙雷氏菌、大腸桿菌、金黃色葡萄球菌[121]；乙醇提取物對痤瘡丙酸桿菌、表皮葡萄球菌、金黃色葡萄球菌、部分革蘭陽性球菌、陰性桿菌和柑桔鏈格孢菌、褐腐疫霉菌、炭疽菌等均具有良好的抑制作用[122-125]；正丁醇提取物可抑制白色念珠菌[126]，并可抑制白色念珠菌生物膜形成，降低生物膜厚度，下調、、基因表達量；醋酸乙酯提取物對肺炎克雷伯氏菌，枯草芽孢桿菌，大腸桿菌等菌種也具有一定的抑菌活性[72]。亦有研究發現，滇重樓水提液對口腔中常見病原菌的生長具有抑制作用[127]，且對牙菌斑生物膜中的變異鏈球菌、血鏈球菌、嗜酸乳桿菌具有抑制作用[128]。有關滇重樓的抗病毒作用，目前已報道的主要為其皂苷和多糖類成分等。蒲秀瑛等研究發現重樓皂苷II、VI和VII在體外具有較好的抗A型流感病毒（Influenza A Virus，IAV）活性，重樓皂苷I在體內外均具有較好的抗IAV活性，可明顯降低IAV感染小鼠的死亡率[129]。石小楓等發現，滇重樓醇提物對多種病毒有效在試管內有殺滅鉤端螺旋體病毒作用；雞胚接種法表明滇重樓水或醇提取物對甲型及亞洲甲型流感病毒均有抑制作用[130]；此外，用重樓提取液滴鼻小鼠，5 h后接種病毒，小鼠死亡率降低；滇重樓水煎劑治療乙肝病毒可降低谷丙轉氨酶、總膽紅素等指標[131]。

2.5 止血作用

血液凝固是多種凝血因子參與酶促反應作用的結果[132]。王強等[121]、羅剛等[133]研究發現，滇重樓所含的重樓皂苷C具有顯著的止血作用，其機制可能為誘導血管收縮，降低毛細血管通透性，縮短血漿凝血和復鈣時間。卜偉等[117]發現滇重樓不同部位的總皂苷提取物，能明顯縮短小鼠尾尖的出血時間，且根莖止血效果強于莖葉和果實。劉江[114]、張海珠等[134]比較了7種重樓藥材提取物的止血藥效果，發現滇重樓組小鼠出血時間和凝血時間均最短；此外，叢悅等[135]、付亞莉等[136]研究表明重樓皂苷H和甾體總皂苷可誘導血小板聚集，其聚集過程中依賴于血小板激活后ADP的釋放和TXA2的生成[135]。

2.6 免疫調節

滇重樓的免疫調節主要表現為免疫增強[6,137]。李春江等[138]研究發現，重樓皂苷可提高荷瘤裸鼠的胸腺指數，其機制為偏移T細胞平衡，降低血清TNF-α表達水平。研究發現重樓皂苷II可抑制狼瘡性腎炎局部免疫反應，調節T細胞TGF-β、IL-10蛋白的表達量，誘導調節細胞自噬、凋亡[139]；亦可上調Bax/Bcl-2水平，減少細胞外基質堆積，從而誘導腎小球系膜細胞凋亡或抑制其異常增殖[140]。此外，劉功成[141]研究表明，重樓多糖可調節小鼠脾臟指數，增強脾臟免疫功能，其機制為提高、、、等免疫相關基因mRNA表達水平；研究表明滇重樓所含C21甾體苷也有調節免疫等作用[142]，能夠阻止T、B淋巴細胞以及脾細胞的增殖，誘導已活化的淋巴細胞凋亡[143-145]；重樓復方制劑可調節機體免疫功能，提高小鼠體內細胞毒性T淋巴細胞的活性[146]。

2.7 抗氧化

滇重樓中的皂苷、多糖和黃酮等具有豐富酚羥基，是極具潛力的天然抗氧化劑。眾多研究發現滇重樓所含的總皂苷和多糖，對超氧陰離子、羥基、DPPH等自由基具有較強的清除能力[147-150]。申世安[43]研究發現重樓多糖（PPLP、PPRP）具有較強的抗氧化活性，其機制為調控抗氧化酶相關基因的表達，降低血清、心臟和肝臟等組織丙二醛的含量，增強總超氧化物歧化酶、過氧化氫酶和GSHPx等的活力；重樓多糖亦可提高衰老模型小鼠的CuZn-SOD、T-SOD、GSH-Px和過氧化氫酶活性，降低丙二醛、羥基自由基、超氧陰離子含量，對超氧根陰離子及羥基自由基的清除能力與維生素C處理無顯著差異[141]。此外，研究表明滇重樓總黃酮亦對DPPH、羥基自由基和超氧陰離子具有較好的清除能力，活性與維生素C相當[151]。

2.8 器官保護作用

Man等[152-153]研究發現滇重樓總皂苷可抑制肝臟纖維化；申世安[43]研究表明滇重樓中的多糖可降低小鼠肝臟丙二醛含量，提高T-SOD和GSH-Px活力，減小肝臟指數，抑制肝臟內脂質過氧化，具有肝臟保護作用。亦有研究表明，滇重樓中的薯蕷皂苷和偏諾皂苷，可調節應激狀態下神經內分泌系統釋放GC和兒茶酚胺，對微囊藻毒素致腎單位結構異常的小鼠腎臟具有保護作用[154]。周滿紅等[155]研究發現滇重樓總皂苷可減輕多發性創傷模型大鼠急性肺損傷，具有保護大鼠肺的作用，其機制為下調血清中的TNF-α/IL-1β/IL-6水平；同時，滇重樓總皂苷還可改善骨質疏松大鼠股骨干骺端骨小梁的微結構特性，促進大鼠原代成骨細胞的增殖與分化，其機制為調節骨保護素/細胞核因子κB受體活化因子配基（OPG/RANKL）信號通路，增加OPG表達，降低RANKL的表達[156]。此外，研究發現滇重樓提取物對消化器官也有較好的保護作用，如其水提液可抑制大鼠離體胃平滑肌收縮、興奮大鼠離體小腸平滑肌收縮，對阿托品、乙酰膽堿誘導的離體胃腸運動具有雙向調節作用；還具有調節胃痙攣和腸道功能紊亂、改善小腸黏膜屏障通透性，減輕腸黏膜功能障礙患者腹脹、腹瀉、腹痛等癥狀[112,157-159]。

2.9 其他

除上述藥理作用外，滇重樓化學成分還具有其他藥效。如影響血管生成方面，畢葳等[160]研究發現，重樓皂苷I、II的乙醇提取物可降低雞胚絨毛尿囊膜的小血管數目，具有抑制血管生成的活性；胡靜等[161]研究表明，重樓醇提物可抑制人臍靜脈血管生成，其機制為抑制內皮細胞增生、遷移和管腔形成，誘導內皮細胞凋亡。此外，重樓皂苷可以作為癌蛋白的抑制劑，減弱其對蛋白磷酸酶的抑制作用，有助于緩解阿爾茨海默病的癥狀[162]；還可抗肺動脈高壓，機制為抑制內皮素誘導的細胞G0/G1期向S期、S期向G2/M期的轉化，致使大鼠肺動脈平滑肌細胞增殖和遷移[163]。

3 臨床應用

滇重樓在臨床上廣泛應用。滇重樓復方用于治療惡性腫瘤的實證和熱證，如張文靖等[164]發現重樓配蜂房可明顯改善胃癌術后復發不良反應癥狀，用于淋巴結核治療效果明顯；朱江春等[165]采用滇重樓散外敷聯合抗結核藥，用于淺表淋巴結結核治療，發現可顯著提高近期療效，尤其是膿腫型、浸潤型淋巴結結核療效更顯著。采用重樓軟堅湯輔助放化治療肺癌，可顯著改善患者臨床癥狀，消化道和腎功能損害不良反應發生率顯著降低[166]。在抗病毒方面，臨床研究發現采用重樓解毒酊外涂治療新生兒毒性紅斑[167]以及腸道病毒引起的小兒手足口病皮疹[167]，或與火針聯合治療多發性跖疣[168]，療效顯著；62例臨床觀察發現，季德勝蛇藥片能抗單純皰疹病毒和水痘帶狀皰疹病毒效果良好；重樓膏外敷聯合電針治療帶狀皰疹疼痛，其止痛效果與安全性良好，其機制可能與提高T淋巴細胞表達相關[169]。在鎮痛方面，采用重樓解毒湯加味，口服及保留灌腸同時治療早期肛周膿腫，發現可顯著改善患者肛門疼痛，并改善C-反應蛋白（C-reactive protein，CRP）、PGE2、血漿纖維蛋白原調節水平，安全性良好[170]；重樓浸液可改善化療滲漏的疼痛和膿腫[171]；外敷滇重樓巴布劑聯合常規口服雙氯芬酸鈉緩釋膠囊，在減輕關節疼痛、紅腫方面，較單純口服雙氯芬酸鈉緩釋膠囊療效明顯，且未發現外敷可能產生的局部、全身不良反應[110]。此外，采用重樓生化湯治療剖宮產術后子宮復舊，發現可促進子宮切口I類愈合率，并改善血常規與血清CRP、TNF-α、IL-1β表達水平[172]；毛麗華[173]采用自擬重樓湯聯合消潰散治療潰瘍性結腸炎，發現可改善患者癥狀，同時降低患者血清TNF-α、IL-6的水平[173]。重樓制劑宮血寧膠囊可治療多種原因引起的異常子宮出血，療效明顯[174]。

4 結語

滇重樓作為我國歷史悠久的傳統中藥，具有豐富的臨床應用基礎，其化學成分豐富，目前已從中發現了125種化學成分，含有皂苷類、黃酮類、五環三萜類、脂肪酸和多糖等成分，在生物活性方面，抗腫瘤、鎮痛、抗炎等方面受到了廣泛關注。目前，對滇重樓的化學成分及藥理作用及其機制方面的研究已取得一定進展，但滇重樓的研究仍然還存在一些問題，尤其是在抗腫瘤領域，雖然已開展了大量的研究，但多集中在體外實驗上，尚缺乏基于系統生物學和整合藥理學的相關研究，偏離了傳統中醫藥的整體觀和臨床實踐；其次，有關滇重樓及有效成分的體內代謝過程的藥動學尚處于初級探索階段，需要開展進一步的深入研究；此外，滇重樓有小毒，目前有關其毒理尚未見深入的相關報道，后續應深入研究其毒理，把控其藥效與毒性之間的劑量關系，同時加強研究炮制減毒相關機制，增強臨床用藥的安全性。在今后的研究可結合臨床實踐，尋找針對疾病有治療作用的先導化合物，為后期臨床開發新藥奠定基礎，充分發掘滇重樓的藥用價值。

利益沖突 所有作者均聲明不存在利益沖突

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Research progress on chemical constituents, pharmacological actities, and clinical applications ofvar.

WANG Yu-fei1, JIANG Yuan1, YANG Cheng-jin2, WANG Jing1, 3, XU Zhi-chao3, LIU Ying-lin1, DUAN Bao-zhong1

1. College of Pharmaceutical Science, Dali University, Dali 671000, China 2. Yunnan Baiyao Group Traditional Chinese Medicine Resources Co., Ltd., Kunming 650500, China 3. College of Life Sciences, Northeast Forestry University, Harbin 150040, China

Dianchonglou (var.)was a commonly used clinical medicine for clearing heat and detoxification, relieving swelling and pain, cooling the liver and relieving convulsion. At present, a total of 125 chemical components have been isolated and identified fromvar., which can be divided into 72 saponins, 6 C21steroids, 19 terpenoids, 3 phytosterols, 7 flavonoids, and 18 other compounds according to the differences in structure types, with antitumor, antibacterial, antioxidant, analgesic, hemostatic and other active effects. According to the domestic and foreign relevant literature, this paper reviews the research status on the chemical constituents, pharmacological actions, and clinical applications ofvar., in the expectation of providing references for the further development and rational utilization of this plant resource.

var.(Fr.) Hand.-Mazz.; flavonoids; steroids saponins;pentacyclic triterpenoids; antineoplastic; antibacteria; anti-oxidation; analgesic

R286

A

0253 - 2670(2022)23 - 7633 - 16

10.7501/j.issn.0253-2670.2022.23.035

2022-03-27

國家自然科學基金資助項目（31860080）；云南省重大科技專項（202002AA100007）；云南省院士專家工作站（202105AF150053）

王宇飛（1997—），碩士研究生，研究方向為中藥資源與鑒定。E-mail: wyf970526@163.com

通信作者：段寶忠，教授，研究方向為中藥資源與鑒定。Tel: (0872)2257411 E-mail: bzduan@126.com

劉穎琳，講師，研究方向為中藥資源及品質評價。Tel: (0872)2257401 E-mail: lyldaliedu@163.com

[責任編輯 時圣明]