天津盤山風景名勝區人類干擾對野生動物活動節律影響的初步研究

莫秀洪， 莫麒穎， 盧憲旺， 關洪武， 張衛兵， 孫寶軍， 冀賀蓮， 田雅慧， 趙大鵬(1. 天津師范大學生命科學學院，天津300387； . 中國天津盤山風景名勝區管理局，天津301900)

人類與野生動物的共存關系是人與自然關系的一個重要方面(趙廣華等，2013；黃雯怡，2020)，也是當今保護生物學領域熱點研究方向之一(鄭華等，2003；Webb & Blumstein，2005；Gill，2007；蔣志剛等，2016)。開發利用自然資源、擴張活動范圍等人類活動對野生動物的生存產生了潛在影響(Miller.，1998；Beale & Monaghan，2004；Lamb.，2020)。蔣志剛等(2016)研究發現，中國被列為“極危”的哺乳動物物種所受威脅中有23%的威脅因子來自人類干擾。不同形式的人類干擾不同程度影響著野生動物的取食方式、行為節律、自然分布、生境選擇、種群數量、繁殖策略等方面(Knight & Fitzner，1985；Burger & Gochfeld，1998；劉建泉，楊建紅，2004；劉子成等，2012)。

面對人類干擾，部分野生動物會在生理(Schoech.，2004)、形態(M?ller，2009)、遺傳(Carrete & Tella，2017)、行為(Gaynor.，2018)等方面產生響應表達。在行為響應表達方面，首先，野生動物會調整自身時空活動節律(Kaartinen.，2005)，來自歐洲等6大洲的62種哺乳動物在人類干擾頻繁區域的夜間活動增加了1.36倍(Gaynor.，2018)，西班牙城市公園的歐亞烏鶇通過改變自身棲息地空間以應對人類訪客(Fernández-Juricic.，2001)；其次，野生動物會調整對人類干擾的耐受性，一些鳥類城市化的時間越長，其對人類干擾的耐受程度就越高(Samia.，2015)，美洲綠鷺在人類干擾不規律和不頻繁的地點會改變覓食行為，而在人類干擾較規律的地點可能會選擇忍耐(Moore.，2016)；再次，野生動物會改變鳴叫節律以應對人類干擾帶來的噪音，新疆歌鴝在工作日的鳴叫音量高于周末(Brumm，2004)，歐亞大山雀在嘈雜的環境下可能會因為同伴無回應而不再重復或刪除某些特定的鳴叫音律(Slabbekoorn & Ripmeester，2008)。

自20世紀90年代以來，紅外相機技術逐漸廣泛被應用于我國野生動物資源多樣性調查和保護研究工作(李晟等，2014)。本研究基于紅外相機技術，選擇天津盤山風景名勝區為研究地點，重點關注人類干擾對野生鳥類和哺乳類活動節律的影響效應，比較分析其季節和海拔差異，并探究不同強度人類干擾對野生動物活動節律的影響，為天津自然保護地野生動物資源綜合保護管理以及人與自然和諧共存提供科學參考依據。

1 研究方法

1.1 研究地概況

天津盤山風景名勝區位于天津市薊州區城西12 km，坐落于燕山南麓，雄踞于燕山山脈與華北平原的分界點，總面積110.9 km。地勢北高南低，最高峰掛月峰864.4 m；屬于暖溫帶季風型氣候，四季分明，年降水量800 mm左右；主要植被類型包括針葉林、闊葉林、針闊混交林等(張宇碩等，2021)。

1.2 相機布設與數據收集

基于GIS將天津盤山風景名勝區整體劃分為 1 km×1 km的監測網格，從中選取40個網格，優先在每個網格中心位置布設1臺紅外相機(型號：BG526)，具體布設位點結合實際山形地貌特點和野生動物活動痕跡。紅外相機選擇安裝于合適的樹干或巖石上，距離地面高度約0.5 m，可適當增加傾角或俯角；參數設置為1 s的拍攝間隔、3張連拍、中度敏感度等。監測時間為2019年 7月—2020年8月，每3個月進行一次維護，包括置換電池和存儲卡。

1.3 數據分析

根據研究區域氣候特點劃分季節：春季3—5月，夏季6—8月，秋季9—11月，冬季12月至翌年2月。監測區域劃分為4個海拔區段：海拔區段Ⅰ(50～249 m)、海拔區段Ⅱ(250～449 m)、海拔區段Ⅲ(450～649 m)和海拔區段Ⅳ(650～849 m)。根據《中國獸類野外手冊》(Smith，解焱，2009)、《中國哺乳動物多樣性及地理分布》(蔣志剛，2015)和《中國鳥類分類與分布名錄》(鄭光美，2017)鑒定鳥類與哺乳類和確定鳥類的居留方式。

相對多度指數(relative abundance index，RAI)的計算公式如下：RAI=/×100，其中，代表第類(=1,2,……,)動物的獨立有效照片數，代表每個位點相機總的有效監測日(Ohashi.，2012，潘秋榮等，2019)。獨立有效照片為同一相機位點含同種個體的有效照片，且間隔時間至少為30 min(O’Brien.，2003)。為比較季節差異，選擇RAI前5位的留鳥和哺乳類進行數據分析。將人類RAI>0的位點定義為有人類干擾位點區域，將人類RAI=0的位點定義為無人類干擾位點區域。以RAI=1為界限，將存在人類干擾的位點分為高強度人類干擾區域(RAI≥1)與低強度人類干擾區域(RAI<1)。采用各時間段相對豐度指數(time period relative abundance index，TRAI)描述全天候人類干擾和野生動物活動節律的特征(Azlan & Sharma，2006；陳向陽等，2019):TRAI=/×100，其中，代表該區域內第類動物或人類干擾在第個時間段(=1,2,…,12，以每2 h為一個時間段)的有效照片數；代表第類動物的獨立有效照片總數，采用Origin 2021繪制人類干擾和動物活動節律折線圖。

應用SPSS 26.0中的Friedman檢驗和Wilcoxon檢驗分析人類干擾的季節差異。應用Kruskal-Wallis檢驗和Mann-Whitney檢驗分析人類干擾的海拔差異。應用R x64 4.0.2中的activity包和overlap包分析在有人類干擾位點區域與無人類干擾位點區域之間的鳥類和哺乳類的活動節律差異(Ridout & Linkie, 2009)。

2 研究結果

2.1 物種多樣性與人類干擾的季節和海拔差異

共獲得有效照片14 942張，其中獨立有效照片3 058張(鳥類：1 305張；哺乳類：1 753張)，RAI前5位的留鳥為紅嘴藍鵲(RAI=1.82)、山噪鹛(RAI=1.40)、環頸雉(RAI=1.07)、山斑鳩(RAI=0.81)和喜鵲(RAI=0.71)；哺乳類為松鼠(RAI=3.34)、巖松鼠(RAI=3.17)、蒙古兔(RAI=3.17)、亞洲狗獾(RAI=1.51)和豬獾(RAI=0.57)。

監測范圍內存在人類干擾的位點25個，占總位點數的62.5%。人類干擾整體無顯著季節差異(=3.105 0，=3.000 0，=0.376 0)，夏季和冬季顯著高于春季，春季和夏季，春季和冬季存在顯著差異，而秋季和春季、夏季和秋季、夏季和冬季、秋季和冬季之間無顯著差異(表1)。人類干擾無顯著海拔區段差異(=0.656 0，=3.000 0，=0.884 0)，海拔區段之間也無顯著差異(表1)。

表1 季節和海拔區段間人類干擾的比較分析Table 1 Comparative analysis of human disturbance between two seasons/elevation ranges

2.2 人類干擾對留鳥活動節律的影響

無人類干擾時，紅嘴藍鵲的活動節律存在2個活動高峰(11∶00—12∶00、15∶00—16∶00)，但在有人類干擾時只有1個(08∶00—10∶00)；山噪鹛、環頸雉、山斑鳩、喜鵲的區域間活動節律不存在顯著分化。無人類干擾時，山噪鹛的活動節律存在2個活動高峰(10∶00—12∶00、13∶00—15∶00)，而在有人類干擾時只有1個(07∶00—09∶00)；環頸雉的活動節律在有、無人類干擾時均存在3個活動高峰，第一個活動高峰在時間和峰值上出現差異(無人類干擾：06∶00—08∶00；有人類干擾：08∶00—10∶00)，第二和第三個活動高峰相同(11∶00—13∶00、17∶00—18∶00)；山斑鳩的活動節律在有、無人類干擾時均只存在1個活動高峰(12∶00—13∶00)；無人類干擾時，喜鵲的活動節律存在2個活動高峰(08∶00—10∶00、13∶00—15∶00)，而在有人類干擾時只有1個(12∶00—15∶00)(表2；圖1)。

2.3 人類干擾對哺乳類活動節律的影響

松鼠的活動節律在無人類干擾時存在3個活動高峰(06∶00—08∶00、11∶00—13∶00、14∶00—16∶00)，而在有人類干擾時只有1個(08∶00—10∶00)；巖松鼠的活動節律在無人類干擾時存在 3個活動高峰(07∶00—08∶00、12∶00—13∶00、15∶00—17∶00)，而在有人類干擾時只有2個(07∶00—09∶00、16∶00—18∶00)；蒙古兔的活動節律在無人類干擾時存在2個活動高峰(05∶00—07∶00、15∶00—19∶00)，而在有人類干擾時有3個(00∶00—03∶00、05∶00—07∶00、16∶00—19∶00)。夜行性哺乳類亞洲狗獾和豬獾的區域間活動節律無顯著分化。亞洲狗獾的活動節律在有、無人類干擾時均存在 2個活動高峰(02∶00—06∶00、18∶00—20∶00)，但其出現時間有差異(無人類干擾：05∶00—06∶00、19∶00—20∶00；有人類干擾：02∶00—05∶00、18∶00—19∶00)；無人類干擾時豬獾的活動節律存在3個活動高峰(05∶00—06∶00、11∶00—13∶00、19∶00—20∶00)，有人類干擾時只有2個(01∶00—06∶00、19∶00—21∶00)(表2；圖2)。

2.4 不同強度人類干擾對鳥類活動節律的影響

在低強度人類干擾區域內，紅嘴藍鵲活動高峰時段與人類干擾時段存在較多重疊，表現為不避開人類干擾高峰時段；山噪鹛、環頸雉、山斑鳩、喜鵲在人類干擾時段活動強度均較高(圖3)。

表2 研究物種在有、無人類干擾下的活動節律比較Table 2 Comparison of animal activity rhythm with or without human disturbance

圖1 鳥類在有、無人類干擾下的活動節律比較Fig. 1 Comparison of activity rhythm of birds with or without human disturbance

圖2 哺乳類在有、無人類干擾下的活動節律比較Fig. 2 Comparison of activity rhythm of mammals with or without human disturbance

在高強度人類干擾區域內，紅嘴藍鵲在人類干擾高峰時段活動強度較在低強度下的低；環頸雉、山斑鳩、喜鵲在人類干擾高峰時段活動強度均較低；在該區域未監測到山噪鹛(圖4)。

2.5 不同強度人類干擾對哺乳類活動節律的影響

在低強度人類干擾區域內，松鼠、巖松鼠在人類干擾時段活動強度較高，均表現為不避開人類干擾高峰時段；蒙古兔在人類干擾高峰時段活動強度最低；亞洲狗獾、豬獾均以夜間活動為主(圖5)。

在高強度人類干擾區域內，松鼠在14∶00—16∶00 的活動強度較在低強度下的高，巖松鼠在夜間和黃昏時的活動強度較在低強度下的高，均表現為在非人類干擾高峰時段較活躍；蒙古兔在夜間的活動強度較在低強度下的高，在日間的活動強度低；亞洲狗獾、豬獾以夜間活動為主(圖6)。

3 討論

3.1 人類干擾對鳥類活動節律的影響

面對人類干擾，野生動物個體會有不同的行為響應，耐受性較高的個體可能表現出容忍行為，而耐受性較低的個體可能會發生遷移行為(Bejder.，2009)。使用交通工具(Tarr.，2010)、散步(Wallace，2016)等非致命的人類干擾活動可能導致野生動物短期或長期的應激生理反應(Coetzee & Chown，2016)。當人類干擾長期或連續出現時，野生動物會在避免生存風險與進行必要日常活動之間權衡，從而作出進一步行為響應(Frid & Dill，2002；Haigh.，2017)，它們可能對人類干擾習慣化或敏感化，即由于人類干擾刺激而導致的反應的相對減弱或增強(Bejder.，2009；Weston.，2012)。本研究中山噪鹛、環頸雉、山斑鳩、喜鵲的活動節律在有、無人類干擾區域間不存在顯著分化。這些鳥類均可在人類干擾較頻繁的地區覓食或生存(張青霞，薛紅忠，2000；吳麗榮，2005；牛俊英等，2008；程曉福，殷小慧，2009)，這表明相關物種面對人類干擾時具有較高水平的耐受性(Bonier.，2007；Mikula，2014；Samia.，2015)，這可能是上述研究物種的活動節律面對人類干擾時未發生顯著變化的原因。

圖3 鳥類在低強度人類干擾下的活動節律Fig. 3 Activity rhythm of birds with lower intensity human disturbance

圖4 鳥類在高強度人類干擾下的活動節律Fig. 4 Activity rhythm of birds with higher intensity human disturbance

圖5 哺乳類在低強度人類干擾下的活動節律Fig. 5 Activity rhythm of mammals with lower intensity human disturbance

圖6 哺乳類在高強度人類干擾下的活動節律Fig. 6 Activity rhythm of mammals with higher intensity human disturbance

本研究中紅嘴藍鵲的活動節律在有、無人類干擾區域間存在顯著分化，且研究結果表明在低強度人類干擾下的活動高峰時段與人類干擾時段相同，表現為不避開人類干擾高峰時段。已有研究發現，紅嘴藍鵲更適宜在山區生境類型生存(李炳華，1984；付玉冰，2018)，相較于在城市化生境中的優勢物種，紅嘴藍鵲對人類干擾的耐受性較低(孫豐碩，2016)，其活動節律可能易受到人類干擾的影響。鳥類可利用人類產生的垃圾作為食物(Fernández-Juricic.，2002；Webb & Blumstein，2005)，并可能利用人類的存在來作為非人類捕食者的“盾牌”(Berger，2007)，這對生存于受人類干擾地區的一些個體來說，可減少或抵消風險感知的能量分配(McGiffin.，2013；Storch，2013)，據此推測在受到人類干擾地區生存的部分紅嘴藍鵲個體選擇建立起對人類干擾的習慣化(Fernández-Juricic.，2002；Pauli.，2016；鮑明霞等，2019)，提高了對人類干擾的耐受性(Moore.，2016)，以減少分配過多的風險感知，避免不必要的能量消耗而浪費采食機會(葛晨，2012)，這與其他研究中野生鳥類面對人類干擾的反應基本一致，西美鷗的分布主要基于對人類干擾的耐受性，耐受性較強的個體優先選擇碼頭附近的棲息地并利用人類垃圾提供的食物，耐受性較差的個體則分布在人類干擾少的區域(Webb & Blumstein，2005)；麻雀的警戒距離與到人類干擾頻繁區域的距離呈正相關(張凡夢等，2021)。

不同程度的人類干擾對野生動物的影響程度不同(Qiu.，2019)，當可見視野范圍內的人類干擾不斷增加，野生動物個體的警惕性也會隨之增加(Pays.，2012)；當感知風險過高時，鳥類等野生動物可能根據當前生存情況而改變自身行為(Mikula，2014)，通過調節活動節律來回避人類干擾，也可能會從人類干擾強度高的地區向強度低的地區遷移(Wallace，2016)。本研究中5種留鳥均表現為在低強度人類干擾高峰時段活動強度較高，而在高強度人類干擾高峰時段活動強度低，這與先前其他鳥類的相關研究結果基本一致，大鳳頭燕鷗在繁殖期往往不會使用人類高度干擾的地點(Schlacher.，2013)；白冠長尾雉為應對人類干擾顯示出錯峰活動的現象(石江艷等，2020)；當自然環境中出現較頻繁的人類干擾時，非地棲鳥類會選擇主動回避(徐婉蕓等，2020)。

3.2 人類干擾對哺乳類活動節律的影響

人類干擾常被野生動物視為一種近似于捕食的風險，通過影響野生動物規避風險的所需能量和失去的機會成本，間接影響它們的生境適應度和種群動態(Frid & Dill，2002)。人類的存在可減少一些非人類捕食者的存在，使部分個體被捕食的風險降低，野生動物可能會因此選擇生活在受人類干擾的地區(Li.，2011)；然而在人類主導的景觀中，人類干擾對野生動物行為的影響甚至超過了棲息地和自然捕食者的影響(Ciuti.，2012)，人類干擾對野生哺乳動物的直接壓力被認為是它們在人類干擾地區數量稀少的重要原因之一(Ohashi.，2012；Paudel.，2012)。本研究發現，松鼠和巖松鼠的活動節律在有、無人類干擾區域間存在顯著分化，且研究結果表明，松鼠和巖松鼠在低強度人類干擾下的活躍時段與人類干擾時段相同，而在高強度人類干擾下的個體在人類干擾高峰時段相對較弱、具有更多的晨昏或夜間活動。這可能是由于松鼠和巖松鼠中不同個體對外界刺激的耐受性具有差異，以一種非隨機的方式分布在受不同強度人類干擾影響的區域(Martin & Reale，2008)，即耐受性較強的個體分布在人類干擾強度較高區域，而耐受性較弱的個體分布在較低區域，這與Haigh等(2017)的研究結果相同，松鼠可以利用鄰近景區的花園(中度干擾)，也有些個體可以在景區關閉時使用野生動物園景區的棲息地(高度干擾)。這種行為與前人研究結果中野生哺乳動物應對日間人類干擾的行為表現類似，喜歡探索或溫順的花栗鼠在人類經常出沒的地區更為常見，其毛發中的皮質醇含量隨溫順程度的增加而增加(Martin & Reale，2008)，而皮質醇含量越高一定程度反映動物個體對外界刺激的耐受性越高(Palme.，2005)。

本研究中區域間活動節律同樣存在顯著分化的蒙古兔，其在不同強度人類干擾下均表現為回避，且相較于低強度人類干擾區域的個體，在高強度人類干擾區域的個體具有更多的夜間活動，這可能是由于蒙古兔提高了對人類干擾的警覺性(Ciuti.，2012)，一方面它們可能選擇縮短了覓食時間(Pays.，2012)，使自身活動節律發生改變，從而避開人類干擾高峰(Beckmann & Berger，2003)；另一方面也可能由于人類直接與野生動物競爭空間和資源(Corradini.，2021)，許多個體選擇避開人類干擾頻繁時段使用棲息地，或者不選擇人類干擾頻繁的區域作為棲息地(Martin.，2010；Murray & Clair，2015)。這些行為表現與前人相關研究結果基本一致，例如：馬鹿面對人類干擾提高了自身警惕性，減少了覓食時間(Ciuti.，2012)；在人類干擾頻繁的區域，非洲有蹄類動物的飲水行為會從白天轉移到晚上(Crosmary.，2012)。

上述研究對象中的松鼠、巖松鼠為晝行性動物(王維禹，2018)，蒙古兔在晝夜均活動(張相鋒等，2019)，而本研究結果顯示，區域間活動節律不存在顯著分化的哺乳類物種豬獾和亞洲狗獾均為夜行性動物(李峰，蔣志剛，2014)，其原因可能是人類干擾的影響往往發生在白天(Ohashi.，2012)，夜行性動物不受直接影響(Reilly.，2017)。但本研究結果也表明，相較于低強度人類干擾區域內的個體，高強度人類干擾區域內的個體在夜間的活動強度更強，而少量日間活動的強度也更弱，這與前人的研究結果有相似之處，例如：狼表現出對人類干擾的時空回避(Hebblewhite & Merrill，2008)；棕熊會盡量選擇人類干擾少的區域作為棲息地(Martin.，2010)；狍會調整其對棲息地的使用來應對人類干擾(Bonnot.，2013)；野豬在人類干擾頻繁時，基本只在夜間活動(Podg órski.，2013)；美洲獅在人類干擾強度大的地方會調整晝夜活動，增加夜間活動(Wang.，2015)。

綜上所述，本研究基于紅外相機技術重點關注天津盤山風景名勝區人類干擾對相對豐富度較高的留鳥和哺乳類活動節律的潛在影響，可以為相關自然保護地的野生動物綜合保護與管理提供基礎科學參考依據。由于紅外相機技術自身局限性，對非地棲鳥類物種監測相對有限。建議今后相關研究綜合應用多種技術方法，在更多研究地點開展系統比較研究，全面評估不同程度人類干擾對各類野生動物物種的影響效應。