南海珊瑚礁海域蜂巢石斑魚生物學特征研究

李媛潔 ，陳作志，張 俊，江艷娥，龔玉艷，洪小帆，楊玉滔

（1. 中國水產科學研究院南海水產研究所/農業農村部外海漁業開發重點實驗室/廣東省漁業生態環境重點實驗室，廣東 廣州 510300； 2. 上海海洋大學海洋科學學院，上海 201306）

珊瑚礁生態系統有極高的種類多樣性和生產力水平，是我國南海最具特色的生態系統[1-2]。珊瑚礁魚類是珊瑚礁生態系統的重要組成部分，是維持該生態系統健康的關鍵生物類群[3]。隨著全球環境變化和人類活動的持續影響，珊瑚礁魚類資源面臨著可持續發展的問題[4]。我國對珊瑚礁魚類的研究主要集中于魚類種類組成及多樣性[5-11]和食性特征[2,12]等方面，而對于典型礁棲性魚類的生物學特征研究較為薄弱，僅見于金帶齒頜鯛 (Gnathodentex aurolineatus)、犬牙錐齒鯛 (Pentapodus caninus)等[13-14]，這些研究主要從時間尺度上分析了南海珊瑚礁魚類生物學的變化特征，而對空間尺度上生物學特征的研究報道較少。

蜂巢石斑魚 (Epinephelus merra) 隸屬于鱸形目、鮨科、石斑魚屬，是一種珊瑚礁盤內最常見的暖水性魚類，主要生活于熱帶印度洋和太平洋淺海，在中國南海、澎湖列島等海域均有分布[15-16]。目前國內對蜂巢石斑魚的研究僅見有隨機擴增多態性DNA研究[17]，以及絨毛膜促性腺激素 (HCG)、促黃體生成素釋放激素類似物 (LHRHa) 對雌性蜂巢石斑魚產卵期間生理變化的影響[18]；國外的研究主要集中于蜂巢石斑魚繁殖季節的生理生態特性[19-23]。總體而言，國內外對蜂巢石斑魚生物學特征的研究報道相對較少。蜂巢石斑魚作為南海珊瑚礁魚類優勢類群之一，能夠一定程度上反映珊瑚礁水域漁業資源的狀態，且具有重要的生態價值和經濟價值[24]。因此，研究南海蜂巢石斑魚生物學特征及其空間變化有重要意義。本文根據2018—2019年于南沙和中、西沙群島海域采集的蜂巢石斑魚樣本，對其體長和體質量組成、性比、性腺成熟度、攝食強度、肥滿度、年齡和生長等生物學特征進行分析，旨在了解不同海域蜂巢石斑魚的生長規律和種群特征，為深入認識南海珊瑚礁魚類種群生物學積累資料。

1 材料與方法

1.1 樣本采集

蜂巢石斑魚樣本由中國水產科學研究院南海水產研究所于2018年4—5月、9月和2019年5月、9月以手釣方式采集于南沙群島海域 (113°—115°E、10°—12°N) 和中、西沙群島海域 (110°—115°E、14°—18°N)。調查船為“南鋒”號 (總噸位1 537 t，主機功率1 920 kW)，其備有工作艇用于魚類采樣(艇尺寸長7.85 m×寬1.5 m，功率14.7 kW)。其中南沙群島海域采集樣本719尾，中、西沙群島海域采集114尾。作業水深10～30 m。

1.2 生物學測定

現場采集的樣本經低溫冷凍之后帶回岸上實驗室進行漁業生物學測定，測定指標包括體長、體質量、凈體質量、性腺成熟度和攝食等級。體長和體質量測量精度分別為1 mm和0.01 g。性腺成熟度的鑒定采用Ⅰ—Ⅵ級性腺成熟度劃分標準，規定性腺成熟度Ⅳ期及以上個體達到性成熟；攝食等級的鑒定采用0—4級劃分標準[25]。

1.3 年齡與生長分析

以上述南沙和中、西沙群島海域的35和26尾蜂巢石斑魚耳石樣本為研究材料，鑒定年齡并分析其與體長的關系。參照標準流程[25]采用Struers精密研磨拋光機對耳石進行切片處理，將研磨成型的耳石切片置于OLYMUPS雙目生物顯微鏡 (CX21-BIM) 下進行觀察，并使用嵌入式數字攝像機的CCD (連接裝置) 進行拍照，最后使用Photoshop CS6軟件對圖像進行疊加拼接處理。對耳石輪紋數目的計數，每個樣本分別計數5次，去除最大值與最小值，若剩余3次測量值與均值之差均不超過均值的10%，則認為計數準確并將其平均數作為最終讀數[26-27]。

根據蜂巢石斑魚耳石樣本輪紋數目數據和對應的體長數據，采用von Bertalanffy生長方程擬合并分析其體長-年齡關系[28]：

式中：Lt為t齡的體長；L∞為漸近體長；k為生長系數；t0為理論上魚類體長等于零時的年齡。

1.4 體長與體質量關系

蜂巢石斑魚的體長和體質量的組間距分別取20 mm和15 g，整理和統計體長和體質量的結構組成。利用單因素方差分析 (One-way ANOVA) 檢驗蜂巢石斑魚雌、雄個體體長及體質量均值的差異顯著性。采用Kolmogorov-Smirnov (K-S) 非參數檢驗分析蜂巢石斑魚體長分布的雌、雄間差異及區域間差異的顯著性。將樣本按采樣深度分成10～20和20～30 m兩組，比較不同深度蜂巢石斑魚個體大小的差異。

采用冪指數擬合蜂巢石斑魚體長與體質量關系，公式為：

式中：W表示體質量 (g)；L表示體長 (mm)；a、b分別代表條件因子 (Condition factor) 和異速生長因子 (Allometric growth factor)[15]。

1.5 性比與性腺成熟度

采用K-S非參數檢驗分析雌、雄個體分布的差異顯著性。統計各海域蜂巢石斑魚樣本性腺成熟度的百分比，采用K-S和Kruskal-Wallis (K-W) 非參數檢驗比較雌、雄間及體長組間的性腺成熟度比例的差異顯著性。

1.6 肥滿度

肥滿度指標用于描述魚類生長條件狀況。采用Fulton狀態指數計算蜂巢石斑魚個體肥滿度和平均肥滿度，并對肥滿度的月份間和體長組間的差異進行分析[19]，計算公式為：

式中：K表示肥滿度系數；W為體質量 (g)；L為體長 (cm)。

2 結果

2.1 群體組成

蜂巢石斑魚的樣本體長介于62～195 mm，優勢體長組為80～140 mm，平均體長為113.86 mm；體質量介于6.15～132.98 g，平均體質量為35.07 g。兩海域蜂巢石斑魚的體長和體質量信息見表1和圖1。蜂巢石斑魚平均體長雌、雄性差異極顯著(P＜0.01)，平均體質量雌、雄性差異不顯著 (P＞0.05)。兩海域蜂巢石斑魚體長分布存在極顯著差異 (K-S,P＜0.01)；南沙群島海域的蜂巢石斑魚的體長分布雌、雄性差異顯著 (K-S,P＜0.05)，而中、西沙群島海域的雌、雄性差異不顯著 (K-S,P＞0.05)。蜂巢石斑魚體長與體質量關系及其參數見圖2和表2。不同深度范圍 (10～20 m和20～30 m深度組) 的蜂巢石斑魚樣本的體長分布及平均體長無顯著差異。

表1 2018—2019年南沙和中、西沙群島海域蜂巢石斑魚體長、體質量信息Table 1 Information of body length and body mass of E. merra from Nansha and Zhongxisha Islands in 2018-2019

表2 南沙和中、西沙群島海域蜂巢石斑魚體長-體質量關系參數Table 2 Estimated parameters of body length-body mass relationship of E. merra from Nansha & Zhongxisha Islands

圖1 蜂巢石斑魚體長和體質量分布Figure 1 Distribution of body length and body mass of E. merra

圖2 蜂巢石斑魚體長和體質量關系Figure 2 Relationship between body length and body mass of E. merra

2.2 性比與性成熟度

南沙和中、西沙群島海域共鑒別雌、雄性蜂巢石斑魚分別為319和258尾，無法鑒別雌雄樣本253尾，雌雄比為1.24。南沙和中、西沙群島海域雌雄比分別為1.46和0.58。兩海域蜂巢石斑魚的性腺成熟度均以Ⅱ期為主 (圖3)，性腺成熟度≥Ⅱ期的雌雄性個體體長主要分布于120～200 mm(圖4)，兩海域間不同體長蜂巢石斑魚性成熟比例構成存在顯著性差異 (K-W,P＜0.05)。

圖3 蜂巢石斑魚性腺成熟度百分比組成Figure 3 Percentage composition of gonad maturity of E. merra

圖4 蜂巢石斑魚不同體長組性腺成熟度和性別分布Figure 4 Gonadal maturity and sex distribution of E.merra in different body length groups

2.3 攝食強度

南沙和中、西沙群島海域蜂巢石斑魚攝食等級介于0—4級，其中1級個體均占絕對優勢；除空胃外，高攝食等級個體所占比例隨攝食等級增加明顯下降 (表3)。南沙與中、西沙群島海域蜂巢石斑魚攝食等級分布無顯著性差異 (K-S,P＞0.05)；兩海域70～180 mm和90～170 mm蜂巢石斑魚攝食等級1級的個體占比均超過50% (圖5)。

圖5 蜂巢石斑魚不同體長組攝食等級百分比Figure 5 Percentage of feeding grade of E.merra in different body length groups

表3 蜂巢石斑魚各海域攝食等級情況Table 3 Feeding stage of E. merra in each sea area

2.4 年齡與生長

在南沙和中、西沙群島海域共61個蜂巢石斑魚耳石樣本中，年齡最小為1齡，最大為6齡。優勢年齡組為1～2齡，占64.29%。其中南沙群島海域優勢年齡組為1～2齡，占87.50%；中、西沙群島海域優勢年齡組為2～5齡，占80%。南沙群島海域年齡分布為1～6齡，個體體長分布為70～162 mm；中、西沙群島海域分布為1～6齡，個體體長分布為73～190 mm。蜂巢石斑魚體長與年齡的關系見圖6，其von Bertalanffy方程為 (RSS為殘差平方和)：

圖6 蜂巢石斑魚體長-年齡關系Figure 6 Relationship between body length and age of E. merra

2.5 肥滿度

南沙和中、西沙群島海域蜂巢石斑魚平均肥滿度分別為2.24和2.02，兩海域蜂巢石斑魚肥滿度均呈正態分布，其平均肥滿度無顯著差異 (P＞0.05)。南沙群島海域蜂巢石斑魚雌、雄性個體平均肥滿度分別為2.17、1.99，差異顯著 (P＜0.05)；中、西沙群島海域蜂巢石斑魚雌性個體平均肥滿度為1.89，略低于雄性個體 (1.96)，差異不顯著 (P＞0.05)。

3 討論

3.1 異速生長因子b

魚類的體長與體質量關系參數b(異速生長因子) 可反映魚類生長發育的不均勻性[29-31]。魚類在不同生長時期會因生長發育的不均勻性引起b的波動，b的變化還與性別、胃飽滿度、種群等有關[32-34]。Hiyama[35]認為若b=3表明體長和體質量等速增加，魚類為均勻生長；若b＞3或b＜3則表示魚類處于異速生長狀態。陳國寶和李永振[15]研究指出1998年3—5月和1999年5—6月南海珊瑚礁主要鮨科魚類的b介于2.7～3.0。本文通過分析2018年4—5月和2019年5月南沙和中、西沙群島海域蜂巢石斑魚的體長與體質量關系，發現b介于2.4～2.9，與往年的研究相比，b有所降低，更趨向于負異速生長。張俊等[36]報道近年南沙群島和西沙群島的海表溫度 (Sea surface temperature, SST) 均呈不斷上升趨勢。趙煥庭等[37]和Decarlo等[38]認為在1998年、2015年厄爾尼諾事件期間，南海大部分海區因溫度升高而引發大范圍珊瑚白化及死亡現象。氣候變化會引起魚類棲息地退化甚至喪失，從而導致魚類種群迅速減少或長期持續下降。當前多個珊瑚礁海域出現過度捕撈現象，捕撈是導致魚類生長變化的最主要原因，并可引起珊瑚礁魚類體長結構變小[36,39-40]。不同年份平均b下降，表明近幾年南海蜂巢石斑魚生存狀況下降，這可能與群體經歷環境脅迫 (包括捕撈脅迫) 導致的資源退化有關[41]。張俊等[36]對南海珊瑚礁魚類四帶笛鯛 (Lutjanus kasmira) 種群特征的研究顯示b介于2.5～3.5，存在年際變化和季節波動；對永暑礁金帶齒頜鯛的研究發現，b介于2.6～2.9[14]。這些研究說明不同珊瑚礁魚類的b有所差異。

3.2 生長發育

南沙和中、西沙群島海域蜂巢石斑魚的性腺成熟度均以Ⅱ期為主，這與陳國寶和李永振[15]對蜂巢石斑魚性腺成熟度的研究結果一致，且與南海海域中其他礁棲魚類如金帶齒頜鯛、尾紋九棘鱸(Cephalopholis urodelus) 和六角石斑魚 (E. hexagonatus) 等的研究結果相似[14-15]。Matsumoto等[42]認為，漁業中未達到性成熟的幼魚中雌性占多，而在年齡較大或達到產卵年齡的成魚中，雄性占多。本研究中南沙群島海域蜂巢石斑魚雌性Ⅱ期個體占比 (96.81%) 明顯高于中、西沙群島海域 (86.84%)，且南沙群島海域蜂巢石斑魚雌雄性比顯著大于1并高于中、西沙群島海域，這說明兩海域蜂巢石斑魚雌雄個體數量不平衡。不同海域蜂巢石斑魚的雌雄比存在差異，這反映出雌雄比可能受到環境、生長和繁殖特征的影響[43]。Fukunagaa等[44]認為大多數石斑魚 (石斑魚屬) 表現為雌雄同體，并經歷從雌性期到雄性期的性反轉。南沙群島海域雌性蜂巢石斑魚的體長介于74～177 mm，雄性的體長介于88～175 mm；中、西沙群島海域雌性蜂巢石斑魚的體長介于97～195 mm，雄性的體長介于110～192 mm，具有先雌后雄的特性。這與陳國寶和李永振[15]認為蜂巢石斑魚屬于雌雄同體，先雌后雄，具有明顯性轉現象的結論一致。蜂巢石斑魚因雌雄同體的發育特征，其雌性和雄性個體在性腺發育速度上可能存在差異。

Branstetter[45]根據生長系數 (k) 將魚類生長分為3種類型：緩慢生長類型 (0.05～0.1)、中速生長類型 (0.1～0.2)、快速生長類型 (0.2以上)。本研究中南沙和中、西沙群島海域蜂巢石斑魚的k分別為0.260和0.128，分別屬于快速生長類型和中速生長類型，表明南海蜂巢石斑魚可能具有較快的生長速度。南沙群島海域蜂巢石斑魚漸近體長明顯小于中、西沙群島海域，結合兩者的k值，筆者認為南沙群島海域蜂巢石斑魚較中、西沙群島海域的體型相對較小、生長速度相對較快。有研究表明，魚類會為了適應捕撈壓力而提前性成熟[46-48]。同時，溫度變化也會使魚類性成熟提前[49]。南沙群島海域蜂巢石斑魚高性腺成熟度個體比例高于中、西沙群島，這可能與受到捕撈脅迫或珊瑚礁生態環境惡化有關，生長特征出現適應性改變[50]，同時也可能與采樣的偶然性影響有關。

3.3 攝食強度和肥滿度

南沙和中、西沙群島海域蜂巢石斑魚的攝食等級均以1級為主，反映了不同區域攝食強度變化較小。但南沙群島海域攝食等級4級的個體在優勢體長組中的占比隨體長組的遞增而增加，而中、西沙群島海域的則相反，表明不同區域蜂巢石斑魚優勢體長組間的攝食等級分布存在差異，且蜂巢石斑魚的攝食習性會隨著分布海域的不同而有一定的變化。兩區域蜂巢石斑魚的空胃率較高，這可能與其餌料食物供應不足以及資源競爭有關[51]。

肥滿度是重要的漁業生態學指數，可反映魚類的生理和營養狀況，一般而言，魚類營養條件越好，其肥滿度越高[30,52]。耿玉玲等[53]認為肥滿度受捕食者、競爭者和餌料生物的影響，但體長對肥滿度有最重要影響。本研究中南沙群島海域的蜂巢石斑魚平均肥滿度略大于中、西沙群島海域，這可能與南沙群島海域蜂巢石斑魚較中、西沙群島海域個體生長較快、具有負異速生長的特性有關。雌性平均肥滿度高于雄性，這可能是因為魚類在繁殖期需要儲存足夠的營養物質進行產卵繁殖活動使得體質量增大，同時性腺發育會影響體腔空間并造成攝食等級下降[34,54]。因此，蜂巢石斑魚攝食強度和肥滿度的區域差異可能由海域環境和生活史發育階段不同所致。