群落/生態系統功能多樣性研究方法及展望

韓濤濤,唐 玄,任 海,王 俊,劉 楠,郭勤峰

1 中國科學院華南植物園廣東省應用植物學重點實驗室, 廣州 510650 2 中國科學院生態環境研究中心城市與區域生態國家重點實驗室, 北京 100085 3 中國科學院大學, 北京 100049 4 美國農業部東部森林威脅評估中心,RTP, NC 27709

不同物種為什么可以共存？物種多樣性如何影響生態系統功能？這些問題是生態學研究中的經典問題,也是當前急需解決的科學難題[1]。要解決這些問題首先需要對物種多樣性進行量化[2]。在以往的研究中,生態學家主要基于Shannon-Weiner指數,Simpson指數等以物種為基本單元的多樣性指數來探討群落物種多樣性。然而,物種間的差異往往體現在物種對于不同環境的適應,即植物功能性狀(Plant functional traits)。以物種為基本單元的研究很難體現不同群落/生態系統間功能特征的差異[3- 4]。而基于植物功能性狀、功能多樣性的研究可以從植物的生長、定居、生殖、防御、持續性等功能策略方面解釋不同群落/生態系統間的物種組成、功能特征,從而有助于進一步理解不同群落/生態系統的生態過程和功能[2, 5- 7]。

近30年來,隨著群落生態學及生態系統生態學的發展,植物功能性狀越來越多的被應用到生態學研究中[8- 9]。基于植物功能性狀的研究方法也已應用到從植物個體水平到群落水平乃至到生態系統水平等各個尺度的研究中。依據不同尺度規則,可選取不同類型的性狀指標來評估特定尺度下生態系統的內在組分(圖1)[6, 8, 10- 11]。功能多樣性是指可以影響生態系統功能的物種性狀值和范圍[6],是解釋和預測群落/生態系統過程和功能的重要指標,對于深入理解群落構建機制、物種多樣性維持機理、生態系統服務功能等具有重要意義。當前功能多樣性的相關研究依舊處于理論探討方面,野外實證研究相對缺乏[12-16]。對于不同功能多樣性概念及研究方法的進一步梳理、比較、探討,有助于解決上述問題。

圖1 利用植物功能性狀進行不同尺度的生態學研究框架Fig.1 Plant traits vs. functional traits and their general roles in community/ecosystems studies at different levels and scales

功能多樣性是生物集群的重要特征之一,是解釋和預測生態系統過程、功能的有力工具[12- 13]。目前大多關于功能多樣性的定義并沒有有效的實踐價值,對于功能多樣性的不同理解也催生了多種功能多樣性的定量化研究方法[14- 17]。在研究中,這些方法對于植物功能性狀選取、功能多樣性計算、生態系統功能評估等差異較大。因此有必要對功能多樣性概念進行統一。Diaz和Cabido[5]認為,功能多樣性是指生態系統中有機體所表現出來的功能性狀數目、類型和分布；Poos等[18]認為功能多樣性是指群落/生態系統中物種間功能性狀的差異程度；Tilman[6]認為功能多樣性是可以影響生態系統功能的物種或有機體的性狀值和范圍。由于Tilman的功能多樣性概念具有較強的概括性和可操作性,被普遍接受并被廣泛用于計算/評估群落/生態系統結構與功能的各個方面[12- 15]。

當前關于群落/生態系統功能多樣性的研究方法大致有10種[7,14,16-17],它們不僅可以對群落/生態系統功能進行定性描述,也可以進行定量分析。這對進一步深化理解群落/生態系統結構與功能具有重要意義。然而,不同研究方法得出的結果差異較大,且難以進行多研究間比較研究[16-17]。比較探討各功能多樣性研究方法的優缺點有利于拓展功能多樣性內涵,也有助于功能多樣性研究方法的應用及發展。本文旨在探討如何利用功能性狀量化群落/生態系統的功能多樣性,著重分析目前關于功能多樣性的主要研究方法。包括植物功能性狀選取、性狀權重、功能多樣性指數計算及應用等問題,以期為進一步豐富群落/生態系統功能多樣性研究提供理論參考。

1 植物功能性狀預處理

1.1 植物功能性狀類型及選取

為便于植物功能性狀研究,有學者對植物性狀進行了大致分類,比如,形態性狀和生理性狀；營養性狀、防御性狀及繁殖性狀；地上性狀和地下性狀；以及“軟性狀”和“硬性狀”等[9,18-19]。根據全球植物性狀數據庫(Plant Trait Database),目前至少有2091種植物功能性狀被使用[20]。而現階段在植物功能性狀的選取方面仍缺乏標準方法,因為這強烈依賴于所要研究的科學問題、生態特性及研究尺度等[21]。例如,與傳粉者、捕食者有關的科學問題,植物對水環境、營養條件響應相關的科學問題等,均對性狀的選取具有顯著依賴性[22- 23]。又如,在研究植物豐度動態與氣候變化關系時,有學者采用比葉面積、葉片質量、根氮濃度、比根長等代表植物資源捕獲效率,葉厚度、葉干物質質量、葉根碳濃度、葉碳氮比等代表植物資源保持策略,以及種子大小等代表植物生殖策略[24]。在研究植物功能性狀與環境因子間相關性隨演替變化時,采用最大光合速率、比葉面積、葉片干物質質量、木材密度、潛在最大高度、葉片氮、磷及總有機碳含量等代表植物競爭力、養分循環策略[25]。

盲目選擇及追求過于簡單、易測量性狀難以對所要研究的科學問題起到較好幫助。有研究表明,基于生活史的功能型組和基于簡易的多樣性指數并不能很好的預測地上生物量[13]。又如人為干擾后,土壤種子庫類型比與群落恢復無關的功能性狀對于群落恢復更有意義。通常在決定使用多種功能性狀進行研究時,需考慮如下問題：(1)選取何種功能性狀,它們是否對所研究科學問題具有相同權重；(2)若所選性狀存在尺度差異,如何進行性狀聯結；(3)計算群落/生態系統功能多樣性時,是否對性狀進行權重、如何權重[2]。

1.2 功能性狀間相關性處理

在植物功能性狀研究中,很多功能性狀存在一定的相關性[26- 27]。即在描述功能多樣性時,所選功能性狀可能存在冗余現象。例如,種子質量與種子大小在自然條件下顯著相關,如果在研究中同時選取兩者,種子性狀就會在功能多樣性指數中具有雙倍權重。然而,當前關于性狀相關性問題的研究仍處于探索階段[28]。當選取功能性狀存在顯著相關時,或所選取性狀對于所要研究生態系統的功能影響較小時,需要對這些性狀進行降權處理。

一般可使用基于代數等數學方法對相關性狀進行降權,比如Mason等[14]基于方差-協方差的廣義馬氏距離處理方法[29]。然而在實際研究中,一些相關性狀其生態學意義可能不盡相同,比如種子大小與種子數量。另外,許多不相關性狀在一些特殊數據集中也可能相關。Leps等[2]指出使用主成分分析方法可以實現對相關性狀的降權處理,同時也能夠解決相關性狀在多樣性指數中權重過高的問題。但如果相關性狀能夠反映不同的生態系統功能信息,在功能多樣性計算時,不應對其進行降權。因此,在選取性狀的過程中,應選擇與所要研究生態學問題相關但彼此間不相關的性狀。值得借鑒的方法有Westoby[30]的葉-高度-種子策略(LHS策略)、Wright等[31]的葉經濟譜策略(LES策略)、Gillison[11, 32]的葉-生活型-根策略(LLR策略)。這些研究方法所選取的植物功能性狀在很大程度上可以反應植物的生存、生活、定植、持續性等策略,且彼此相關程度不高。

1.3 功能性狀數據預處理

當前很多關于功能多樣性的研究均會使用多重功能性狀[28, 33- 34]。然而,由于功能性狀間的差異性(如存在不同量綱等現象),在進行功能多樣性計算之前,有必要對性狀數據進行轉化或標準化處理。常見轉化方式有對數轉化、Z轉化、利用性狀極差轉化等[2]。

1.4 功能性狀權重方法

質量比率假說認為,生態系統功能在很大程度上由生物量占優勢的物種決定[11,34]。因此在計算群落/生態系統功能多樣性時,需對物種功能性狀進行權重調節。目前有3種權重方法：(1)基于物種豐富度(物種數量)；(2)基于物種在樣方中的出現頻率；(3)基于物種生物量(為便于野外工作,很多學者采用基于植物莖占面積替代)[35- 36]。其中,物種豐富度與種群動態過程相關,如出生率,擴散率等；物種出現頻率與物種競爭力相關；生物量與生態過程如生態系統生產力、分解力、資源利用率相關。

Garnier等[37]認為僅考慮優勢物種功能性狀不會影響與生物多樣性有關的群落/生態系統整體功能特征,即僅使用群落中優勢物種的功能性狀可以反映生態系統的主要特征。因此在進行群落/生態系統功能多樣性計算時,選取群落內優勢物種的研究可以在一定程度上弱化因不同權重方法所導致的研究結果差異。此外,采取何種權重方法也依賴于所要研究的科學問題,比如,在研究群落/生態系統生產力時,使用基于生物量(莖占面積)的權重方法可以更好描述群落/生態系統生產力的真實水平。

1.5 種內功能性狀差異

當前大多功能多樣性研究方法均忽略了種內性狀差異[7,12,14],而其對于群落/生態系統的整體功能亦具有重要影響[38- 39]。比如在森林中,成年植株個體與幼年個體在光合作用、水分、營養元素利用方面具有較大差異；又如,在同一群落中,由于微環境的差異,不同植株個體的生態功能也不盡相同。Plourde等[40]在研究熱帶森林植物木質部密度隨森林演替變化時認為,物種種內差異、功能群差異等均對木質部密度隨演替的變異產生重要影響。Kichenin等[41]在研究新西蘭高山亞高山植物群落功能特征隨環境梯度變化時發現,物種種內差異與種間差異對于環境變化具有不同的響應。Bolnick等[38]綜合前人的研究,提出6種植物功能性狀種內變異對于群落/生態系統結構和功能的影響機制,認為在經典生態學模型的研究中,應重新審視種內性狀變異對于所要研究問題的重要性。總之,在預測群落和生態系統過程與功能時,同時考慮種內種間性狀差異有助于更深入認識所要研究的科學問題。同時,也將拓寬群落生態學的研究范疇,即從以物種研究為基礎向以植物個體研究為基礎轉變,從而有助于更具預測性生態學理論的提出[42]。

2 功能多樣性研究方法

物種的大量功能性狀指標,生境中的大量共存物種,以及當前對于植物功能性狀如何影響生態系統功能認識的不充分性均導致了難以以一種簡便方法去衡量群落/生態系統功能多樣性。在以往生態學研究中,生態學家常常采用一些簡單易測量的指標替代功能多樣性,比如,(1)物種豐富度或生境中物種數量；(2)功能群組數量；(3)同一功能組內物種多樣性[6]。近年來,隨著計算機等技術的快速發展,越來越多的復雜數學方法被引入到功能生態學研究中,產生了一些定量化的功能多樣性指標[7,14,18,33- 34,43]。這些指標不僅可以研究定量的功能性狀數據、也可以研究定性、或定性定量的混合數據；同時也逐漸對數據格式不再有太多嚴格要求(如允許缺失值存在)。這些研究方法為野外研究提供了極大的實踐價值。表1簡述了當前關于功能多樣性研究的部分定量化研究方法。

表1 功能多樣性定量化研究方法小結(部分引自Mouchet等[44])

2.1 早期功能多樣性研究方法

較早關于功能多樣性的描述主要采用物種多樣性(Species diversity,SD)及功能型組(Functional group,FG)。比如,Shannon Weiner指數,Simpson指數等可以在一定程度上作為功能多樣性的間接量度。由于SD計算簡便,并被認為與生態系統功能具有較強關聯,其在早期應用較為廣泛[46- 49]。然而由于強調物種對生態系統功能貢獻的獨立性[13],忽略了物種間功能的相似性及差異特征,SD對于群落/生態系統功能具有較低的解釋效力[18,43,50]。此外,將具有相似功能性狀的物種劃分為同一FG的方法可以使得不同FG間差異顯著,從而簡化了計算過程[13]。比如,在草地生態系統中,依據不同生長季植物生長的活躍程度,碳(C)、磷(P)利用途徑等將植物劃分為C3草本植物、C4草本植物、C3灌木、C4灌木、豆科植物及喬木等[6]。但該方法的劃分過于武斷,且當前沒有統一的劃分標準[16],同時其也忽略了組內物種間的功能差異及物種豐富度,因而FG方法也不能很好的指示群落/生態系統功能多樣性。

2.2 近期發展的定量化功能多樣性研究方法

近20年來,隨著計算機技術等的快速發展,很多復雜的數學公式被引入到功能多樣性研究中,催生了很多定量化功能多樣性指標 (表1)[7,12- 16,28,33]。在研究植物功能多樣性與生態系統功能關系時,Walker等[12]選取植物高度,成熟植株生物量,比葉面積,植株壽命及凋落物質量5個植物功能性狀指標,并提出了功能屬性多樣性指數(Functional attribute diversity,FAD)。相比于SD、FG方法,該指數不需要對植物功能進行人為劃分,即既考慮了較大的物種功能差異,也包含了較小被FG所忽略的差異,因而其對群落/生態系統功能多樣性具有較高的解釋效力。該方法缺點是對于所選功能性狀具有較高的敏感性,且沒有考慮物種權重,因此其也不能很好的代表群落/生態系統功能多樣性[28]。Petchey等[7]將功能多樣性指數(Functional diversity,FD)定義為群落中所有物種組成功能樹圖的總枝長度,通過計算物種在性狀空間的離散程度進而評估物種性狀互補性,因此其可以在整個生態系統尺度上對群落/生態功能多樣性進行計算。另外,Mason等[15]提出了一種功能性狀變異指數(Functional diversity variance,FDvar)。與FAD類似,FD和FDvar均不需人為對植物功能進行劃分,從而有效避免了分析過程中的數據損失,同時FDvar在計算中還考慮了物種權重的影響,相比于之前的指標,這兩種指標更具優勢性。但二者缺點是：FD在計算時會受到構建功能樹圖所用到的聚類方法的影響[18],而FDvar在計算時每次只能考慮一種植物功能性狀。

將基于分類學、進化分枝樹圖、物種間遺傳距離等方法應用到功能多樣性指數計算中來,用影響群落/生態系統結構與功能的功能性狀替代物種間的遺傳距離,從而可以得出一些計算功能多樣性的新方法[7,16]。基于Rao[51]將物種相對豐富度與物種間功能差異結合起來的研究方法,Botta-Dukát[16]提出了Rao二次熵系數指標(Rao′s quadratic entropy,FDQ)。相比于之前的研究方法,該指標可同時考慮定性、定量性狀,也將物種權重納入計算,因而具有較高優勢。但缺點是該指標在計算中會受到性狀的分布以及協變量的影響,同時在性狀選取時需考慮性狀相關性等問題。

與物種多樣性可分解為物種豐富度和物種均勻度類似,可將功能多樣性分解為功能豐富度及功能均勻(規則)性(Functional regularity,FRO)[28]。其中功能豐富度表示群落中被物種占據的功能空間的數量。FRO表示群落功能性狀空間中功能分布的均勻程度,僅作為使用物種單個功能性狀所代表的群落/生態系統功能多樣性指標。總功能規則性指數(Overall Functional Regularity,OFRO)是指對于多重性狀的FRO進行綜合計算。FRO和OFRO方法的優點是為群落的功能均勻(規則)性提供了一種可測量連續型性狀的方法,較先前研究,其更能反應功能多樣性的某個具體方面,更具可操作性。

很多學者認為僅采用一種指標難以代表群落/生態系統功能多樣性[13- 14,28],從而將功能多樣性進行了細分：(1)功能豐富度(群落中物種占據生態位空間的大小；Functional richness,FRic)；(2)功能均勻性(生態位空間中功能性狀分布的均勻程度；Functional evenness,FEve)；(3)功能分歧度(在何種程度上功能性狀分布可以最大化整個群落的功能差異；Functional divergence,FDiv)。理論上講,該三種指標相互獨立,能較好指示功能多樣性的不同方面。該方法為研究功能多樣性提供了一種新的理論框架,對于定量化群落/生態系統功能多樣性、生態系統過程與功能等研究具有較大參考價值[14]。但其缺陷是每次只能研究一種植物功能性狀,難以代表群落/生態系統的整體功能特征,因此在研究群落/生態系統的整體功能多樣性特征時該方法有所欠缺。基于上述理論框架,Villéger等[33]建立了可用于計算多重性狀的改進功能多樣性三組分研究方法(Modified functional richness,MFRic；Modified functional evenness,MFEve；Modified functional divergence,MFDiv)。該方法通過將幾何學中的矩陣與植物功能性狀相結合,為研究多重功能性狀提供了一種新的研究框架。但其在選取功能性狀時,仍需避免性狀相關性問題。另外,MFRic會隨著物種豐富度的升高先升高后趨于穩定,因此在研究中也需要保證所要研究的物種數目。

Schmera等[43]在研究功能多樣性指數時提出兩個標準：(1)單調性,認為當新物種與群落中已有物種的功能性狀值有所區別時,在群落中增加該物種會使得群落功能多樣性增加；(2)重合性,認為如果在群落中增加一個與已有物種功能性狀相同或相似的物種,功能多樣性不會發生變化。基于此,Schmera等[43]依據FAD建立了改進后的功能屬性多樣性指標(Modified functional attribute diversity,MFAD)。該方法優點是：(a)滿足性狀重合性標準；(b)滿足性狀單調性標準；(c)當使用相同功能性狀時,可進行不同群落/生態系統間的比較；(d)不需要事先對群落中所有物種均有所了解；(e)相比于FAD,MFAD對物種數量不敏感,而對功能單元比較敏感；(f)可計算單個物種對群落/生態系統功能多樣性的貢獻。

Villéger等[33]的功能三組分理論框架雖然可以在多維性狀空間中探索功能多樣性的不同方面,但卻有很多限制條件,比如對于定性的性狀、半定量的性狀、有缺失值的數據集、物種數目大于性狀數目的數據集等,該方法均有局限性。同時,該方法也不能直接對物種個體進行權重分析[17,33]。為解決上述問題,Laliberté和Legendre[17]提出了功能分散度指數(Functional Dispersion；FDis),即物種個體到群落/生態系統中由所有物種組成空間中心點的平均距離。在模擬數據對該方法的檢驗中,與其他功能多樣性研究方法相比,其與FDQ相關性最高(r=0.966)。FDis優點包括：(1)可計算定性、半定量性狀；(2)允許數據中有缺失值；(3)可對種內性狀進行權重差異分析。

3 問題與展望

功能多樣性是生物多樣性研究中的重要組成部分[1,34]。然而目前對于功能多樣性的研究仍處于起步階段,雖然已出現部分理論、概念及研究方法,但仍缺乏廣泛認可[45]。同時,現階段對于自然群落功能多樣性的研究仍相對較少,對于功能多樣性的統一化認識以及功能多樣性標準化計算方法的探索仍將是未來功能生態學發展的一個主要方向。此外,將功能多樣性與生態系統功能相聯系,對生態系統功能進行定量化研究將是未來功能生態學發展的熱點與難點[52]。

3.1 功能多樣性研究主體

目前大多學者對于功能多樣性的認識主要傾向于Tilman的定義,即功能多樣性是指可影響生態系統功能的物種或有機體的性狀值及范圍。盡管概念中已經表明了研究主體為影響生態系統功能的有機體,但目前關于功能多樣性的絕大多數研究,主體仍為植物群落,與動物群落、微生物群落等的聯系較少[14- 17,36]。僅考慮植物群落對生態系統功能的影響是否合理？其他生物如動物、微生物群落等對生態系統功能多樣性的影響仍需進一步研究。

3.2 功能多樣性計算方法

功能多樣性提供了一個整合離散、連續型性狀的新方法,為更精細化研究群落/生態系統過程與功能提供了有利途徑。目前對于功能多樣性研究主要有10種計算方法,且均以植物功能性狀為基本單元。然而在實際研究中,關于物種選取、物種數目、性狀選取、性狀數目、性狀權重、性狀相關性等問題,每種方法均存在一定局限性[36,45,52-55]。

隨著群落/生態系統結構與功能的深入研究,關于植物功能性狀的研究越來越多樣化,所用數據逐漸包括定性、半定量以及定性定量的混合數據,以及存在缺失值的數據。因此在研究群落/生態系統的功能多樣性時,須要求所選多樣性指標不僅可以在很大程度上代表群落/生態系統功能,同時也需對性狀數據有較大容忍性。針對當前功能多樣性研究的需要,功能多樣性指標應滿足如下標準：(1)能基本代表群落/生態系統的功能多樣性特征；(2)可計算定性、半定量類型的性狀數據；(3)對數據沒有較為嚴格的要求,如允許缺失值存在,數據非單調性等；(4)可同時計算多重功能性狀數據；(5)考慮群落/生態系統中物種權重的影響；(6)可進行不同群落/生態系統間的比較；(7)可對種內性狀進行權重差異分析；(8)計算簡便,易于理解,實踐性強。通過總結當前研究群落/生態系統功能多樣性的10種主要研究方法,本文認為Laliberté和Legendre[17]的功能分散性指數(FDis)以及Botta-Dukát[16]的Rao二次熵系數(FDQ)能基本滿足上述標準,在當前及未來功能生態學研究中具有較高應用潛力。但由于二者仍存在一定的局限性,標準化功能多樣性的計算方法在未來仍需進一步探索。

3.3 利用功能多樣性預測生態系統功能

盡管功能多樣性為研究生態系統功能提供了很好的思路,但由于方法學等的限制,應用功能多樣性探討生態系統結構與功能的研究(如功能多樣性與生態系統生產力、穩定性、資源動態關系的研究)仍顯不足[36,53-56]。如何將物種水平的功能性狀與生態系統功能相聯系仍將是未來功能生態學發展的一大熱點與難點。He等[57]率先提出了生態系統性狀(Ecosystem traits)概念,為解決由物種尺度到生態系統尺度的功能生態學研究提供了一種新的思路。但受限于大量植物功能性狀、土壤動物、微生物群落以及遙感、通量等數據的獲取,該方法也存在一些不足。此外,由于對功能多樣性的認知差異及功能性狀的獲取限制,目前大多數學者在研究功能多樣性對生態系統過程和功能的影響時,仍采用物種多樣性、功能組等的研究思路[45],這對于功能多樣性的應用、功能生態學的發展造成了比較大的障礙。相比于物種多樣性對生態系統功能的影響,我們有理由相信使用功能多樣性的研究方法為全面認識了解生態系統過程、功能提供了一個全新的視角。

3.4 功能多樣性在生態保護和恢復中的作用

生態保護和恢復的關鍵目的是維持生態系統功能的健全及穩定[58]。近年來,隨著人類活動干預的加劇,越來越多的生態系統面臨著嚴峻的退化風險,而僅基于以物種為基本單元的研究很難真正體現生態系統的資源動態及其穩定程度。功能多樣性,通過整合植物的不同功能策略,為研究生態系統的過程與功能提供了一種較好的思路[45]。通過測定一系列自然群落的功能多樣性指數,生態學家可以進一步認識生物多樣性的時空分布格局,從而為生態保護優先級的劃分(如自然保護區規劃)提供理論依據[7]。比如,Devictor等[59]在使用法國高分辨率的鳥類分布數據時,發現功能多樣性的分布和物種豐富度的分布在空間上存在嚴重不匹配性,雖現有保護區保護了一些物種豐富度較高的區域,但對于功能多樣性高的區域保護力度仍顯不足。

到目前為止,絕大多數的生物多樣性保護工作仍集中于以物種為單元的保護[45,60]。已有證據表明,功能多樣性受到人類活動的威脅比物種豐富度所受到的威脅更大。比如,在研究土地利用對物種豐富度和功能多樣性的影響研究中發現,農業活動均導致了物種多樣性和功能多樣性的顯著下降,但功能多樣性下降幅度更大[61]。可見,僅從物種層面上對生物多樣性進行保護顯然難以達到維持生態系統健全功能的目的,從功能多樣性的角度出發,不僅有助于量化生態系統的一些具體功能,也有助于比較不同生態系統間的功能差異,從而有助于政府等組織更有針對性的實施生態保護方案。