嘉陵江中游銀鮈食物組成及腸道異速生長模式初步研究

張富斌

（西華師范大學環境科學與工程學院/國家淡水漁業工程技術中心（武漢）西南分中心，四川 南充 637009）

【研究意義】消化道器官是魚類從外界環境獲取營養物質以滿足自身能量需求的基礎。腸道作為消化道器官的重要組成部分，其形態結構的變化往往受到食物組成、食物質量以及動物能量需求等因素的影響［1］。目前，國內外學者對消化道形態組織［2］、內分泌細胞［3］、微生物［4］等方面進行了相關研究，但關于消化道發育模式則鮮有報道［5］。

【前人研究進展】異速生長又被稱作相對生長，是指生物在早期生長發育過程中，由于受到基因和外界環境因素的影響，身體各部分功能器官的生長速度具有不同步性［6］。生物體存在異速生長的現象自被報道后引起廣大學者的密切關注［7］。越來越多研究發現，生物體在代謝速率［8］、胚胎生長和發育［9］及種群最大生長尺度等方面均存在異速生長現象。而國內對魚類異速生長的研究大部分聚焦仔魚在早期生存和環境適應中表現出來的器官異速生長［10-12］。面對復雜多變的外界環境，魚類器官的異速生長能夠提高其主動攝食和逃避敵害的能力，從而實現自我保護。

【本研究切入點】銀鮈（Squalidus argentatus）又名亮殼、銀色頜須鮈等，隸屬鯉形目（Cypriniformes）鯉科（Cyprinidae）鮈亞科（Gobioninae）銀鮈屬（Squalidus）［13］，廣泛分布于我國各主要水系［14］，產漂流性卵［15］。銀鮈易捕獲，在多數地區捕獲漁獲量大，而且肉質厚爽、鮮嫩味美，具有一定的經濟價值。目前關于銀鮈的研究大部分集中在繁殖生物學［16］、胚胎發育［17］、生長和死亡率［18］等方面，關于其食物組成及腸道發育模式的研究鮮有報道。

嘉陵江是長江流域面積最大的河流，但由于梯級航電樞紐建設（目前已建和在建水利樞紐共15級），渠化明顯，魚類棲息地破壞嚴重，原有自然流態河道多已成為庫區，使得魚類群落結構發生了較大變化［19］，特別是對于產漂流性魚卵的魚類，庫區的形成不利于其繁殖，致使其資源量必然隨著航電樞紐的建設而減少。嘉陵江中游蒼溪江段作為嘉陵江航電工程開發的縮影，在該江段附近共有3級航電樞紐，分別為亭子口航電樞紐、蒼溪航電樞紐以及沙溪航電樞紐，魚類生境破壞嚴重。

【擬解決的關鍵問題】本研究以采集于嘉陵江蒼溪江段的銀鮈作為研究對象，分析其食物組成、腸道形態結構，并探討其異速生長模式與食物組成的關系，旨在探討銀鮈廣泛分布的原因，同時為研究魚類對環境適應性提供科學的參考依據。此外，由于人類影響，嘉陵江銀鮈的生存必將受到威脅，本研究結果能在一定程度上為銀鮈及其他魚類的資源保護提供指導。

1 材料與方法

1.1 研究區域概況

嘉陵江由北向南流經陜西、甘肅、四川和重慶三省一市，干流全長1 119 km，流域面積達1.6×105km2，年徑流量670億m3［13］。嘉陵江上游包括源頭至廣元昭化江段，中游為昭化至重慶合川江段，合川江段至河口為下游江段［20］。本研究樣品采自嘉陵江中游蒼溪江段（圖1），采樣范圍為31°38′51″～31°48″24″N，105°52′30″～105°55′47″E。蒼溪江段受人類活動影響嚴重，在約35 km的河道上建有3級梯級航電樞紐，相應江段幾乎全部成為庫區，對魚類棲息地生境影響嚴重。

圖1 嘉陵江中游蒼溪江段銀鮈采集地Fig.1 Sampling sites of Squalidus argentatus in midstreamof the Jialing River

1.2 樣品采集

于2016年6月和8月，利用定置刺網（8 m×1.2 m×2 cm）在嘉陵江中游蒼溪江段共采集銀鮈46尾。為避免魚類食物被消化，每次放置網具的時間不超過4 h。魚類一旦被捕獲，立即帶回野外實驗室進行處理。

1.3 樣品處理

在野外實驗室，首先測量魚體的全長、體長、體重。隨后立即對魚進行生物學解剖，記錄魚腸充塞度（0～5，0表示空腸，1表示腸道飽滿度為20%，5表示腸道飽滿度為100%，依此類推），并將腸充塞度≥3的腸道內容物取出保存于10%的福爾馬林溶液中，以待后續進行魚類食物組成觀察。然后，立即將腸道洗凈，利用游標卡尺和電子天平分別測量魚類前腸、中腸和后腸的長度及重量，魚體整體腸道長度與重量分別等于前腸、中腸及后腸三區的長度與重量之和。

1.4 食性觀察

為了避免因食物消化給食物鑒定帶來誤差，僅選用腸充塞度≥3的樣本用于食性分析。在室內鑒定時，先用0.5 mm網目篩網將腸道內容物過濾。過濾液全部收集用作藻類及浮游動物類群鑒定，而留在篩網上的大型食物類群（如水生昆蟲、軟體動物等）則主要通過肉眼或解剖鏡（Nikon SM-6）進行鑒定計數，并在電子天平上直接稱量食物重量。藻類及浮游動物的鑒定通過顯微鏡（Leica DM500）進行鑒定計數，小型食物的種類通過體積轉換法［21］進行計算，具體鑒定方法參照文獻［22-23］。

食物的鑒定主要參照《中國淡水藻類系統、分類及生態》［24］、《Aquatic Insects of China Useful for Monitoring Water Quality》［25］、《淡 水微型生物與底棲動物圖譜》［26］以及《水生生物學》［27］等文獻資料。

1.5 數據分析

1.5.1 腸道指數分析 腸道作為銀鮈（為無胃魚）的消化器官，對銀鮈生長發育起著至關重要的作用。本研究對銀鮈腸道發育通過比腸長（Relative gut length，RGL）、Zihler指數（Zihler index，ZI）、比腸重（Relative gut mass，RGM）以及單位長度腸道質量（W/L）4個指數來描述和衡量。其中，RGL和ZI側重于魚體腸道長度的描述，而RGM和W/L更偏向于腸道質量和發達程度的衡量。各指數計算方法參照文獻［5］。

銀鮈前腸、中腸及后腸間各腸道指數的差異通過單因素方差分析（One-Way ANOVA）進行檢驗，采用SPSS 22.0軟件計算分析。

1.5.2 異速生長模式分析 銀鮈異速生長模型采用冪函數方程（Y=aXb）計算。本研究中以銀鮈全長為自變量，其整體腸道或腸道各分區長度為因變量，a為Y軸截距，b為異速生長指數［28］。為了優化分析，對數據統一進行Log轉換，其后通過R軟件（Segmented分析包）［29］進行統計分析。通過t檢驗，當b＞1時，表明腸道為快速生長；當b＜1時，為慢速生長；若b與1無顯著性差異，則可認為是等速生長。異速生長曲線圖采用Origin 9.0繪制。

1.5.3 食性分析 銀鮈食物組成采用出現率、數量百分比、質量百分比、相對重要指數、相對重要指數百分比等5個指數衡量，各指數計算公式如下：

出現率（%）=（含有某種食物的腸道數量/解剖后有食物的腸道數量）×100

數量百分比（%）=（某種食物出現的個數/所有食物的總個數）×100

質量百分比（%）=（某種食物的質量/所有食物的總質量）×100

相對重要指數=出現率百分比×（數量百分比+重量百分比）

相對重要指數百分比（%）=（相對重要指數/相對重要指數的總和）×100

2 結果與分析

2.1 樣品采集情況

本研究共采集銀鮈46尾，所有腸充塞度均≥3，全部用于食性分析。46尾銀鮈全長介于96.0～152.0 mm之間，平均130.5 mm；體長介于79.0～123.0 mm之間，平均106.7 mm；體重介于8.2～36.7 g之間，平均22.8 g。

2.2 銀鮈腸道形態特征

解剖發現銀鮈屬于無胃魚類，腸道盤曲方式簡單，呈“S”型。前腸、中腸和后腸的比腸長（RGL）平均值分別為0.2219、0.1811、0.3705，比腸重（RGM）平均值分別為0.0070、0.0056、0.0058，Zihler指數（ZI）平均值分別為0.8412、0.6862、1.4046，單位腸道質量（W/L）平均值分別為0.0067、0.0051、0.0034（表1）。單因素方差分析表明，銀鮈前腸、中腸與后腸三區的RGL、RGM、ZI、W/L之間均存在顯著差異。LSD多重比較結果顯示，銀鮈的RGL和ZI具有相似結果，其中中腸最小、前腸次之、后腸最大；RGM比較結果為前腸最低、中腸其次、后腸最高，但后腸與中腸差異不顯著；W/L兩兩比較結果顯示后腸最低、中腸次之、前腸最高，上述結果可能與各腸道分區的功能有關。

表1 銀鮈腸道指數Table 1 The intestinal index of Squalidus argentatus

2.2 銀鮈腸道異速生長模式分析

對銀鮈整體腸道以及腸道各分區異速生長整體分析表明，整體腸道（b=1.5388＞1，P＜0.05）、前腸（b=1.8288＞1，P＜0.05）以及中腸（b=1.8496＞1，P＜0.05）均為快速生長；而后腸的異速生長指數（b=1.2418）與1比較差異不顯著，故可認為是等速生長（表2）。

t檢驗結果表明，整體腸道和前腸出現了生長拐點（圖2）。其中，整體腸道出現生長拐點對應的魚體全長為131.00 mm，對應魚體腸道長度為83.45 mm（表3）。整體腸道在拐點前，異速生長指數為1.7491（P＜0.05），為快速生長；拐點后，異速生長指數為1.4305（P＞0.05），為等速生長（圖2A）。而前腸出現生長拐點時對應的魚體全長為129.39 mm，對應的前腸長度為23.28 mm（表3）。前腸在拐點前，異速生長指數為2.6565（P＜0.05），為快速生長；拐點后，異速生長指數為0.5463（P＞0.05），表現出等速生長（圖 2B）。而中腸和后腸未出現生長拐點（圖2C和圖2D）。

2.3 銀鮈食物組成分析

由于前腸為主要的攝食消化場所，因此，本研究以前腸拐點為依據，將銀鮈劃分為拐點前和拐點后進行食性觀察并分別進行統計。其中拐點前（全長＜129.39 mm）共包括24尾，拐點后（全長≥129.39 mm）共包括22尾。

拐點前，銀鮈食性主要包括藻類、水生昆蟲及有機碎屑，其中藻類包括硅藻、藍藻、綠藻以及黃藻。從出現率來看，拐點前有機碎屑出現率最高（87.5%），其次是舟形藻和平板藻，出現率均為62.5%；從數量百分比來看，拐點前羽紋藻最高（24.86%），其次是舟形藻（24.43%）和卵形藻（15.28%）；從質量百分比來看，拐點前碎屑最高（76.84%），其次是搖蚊幼蟲（21.16%）和舟形藻（0.31%）；從相對重要指數百分比來看，拐點前有機碎屑最高（57.41%），其次是舟形藻（11.52%）和羽紋藻（10.54%）（表4）。總體而言，拐點前，銀鮈的主要食物包括有機碎屑、搖蚊幼蟲以及硅藻等。

表2 銀鮈腸道生長方程Table 2 The growth equation of Squalidus argentatus

表3 銀鮈腸道異速生長模式Table 3 The allometric growth pattern of Squalidus argentatus

表4 拐點前銀鮈食物種類組成Table 4 Food composition of Squalidus argentatus before the inflection point

拐點后，銀鮈的食性包括藻類、原生動物、軟體動物、節肢動物以及有機碎屑，其中藻類包括硅藻、藍藻、綠藻、甲藻以及黃藻。從出現率來看，拐點后有機碎屑最高（64.29%），其次是菱形藻、卵形藻、脆桿藻、小環藻（均為42.86%）；從數量百分比來看，拐點后羽紋藻最高（40.30%），其次是舟形藻（29.15%）和有機碎屑（12.60%）；從質量百分比來看，拐點后有機碎屑最高（90.41%），其次是淡水殼菜（6.64%）以及搖蚊幼蟲和變形蟲（均為0.51%）；從相對重要指數百分比來看，拐點后有機碎屑最高（80.30%），其次是羽紋藻（10.57%）和舟形藻（2.55%）（表5）。總體而言，拐點后，有機碎屑、硅藻以及淡水殼菜是銀鮈的主要食物組成，相較于拐點前，拐點后銀鮈攝入的肉食性餌料有所減少。

綜上所述，嘉陵江中游蒼溪江段的銀鮈食物來源廣泛，屬于雜食性魚類。通過比較銀鮈拐點前和拐點后的食性可以發現，拐點后銀鮈攝入的食物種類和類群更加豐富，包括軟體動物以及原生動物，有機碎屑對拐點后的銀鮈食性貢獻增加，達80.30%。

3 討論

3.1 銀鮈腸道特征

魚類消化道的形態結構與其食性具有很大相關性。比腸長（RGL）一般可視為形態結構的指標［30］，RGL值較低的多為典型的肉食性魚類，RGL值較高的多為典型的植食性魚類，RGL值介于二者之間的通常為雜食性魚類。雜食性魚類的RGL值往往與餌料中植物與動物的比例有關。例如，研究發現哲羅魚的RGL為0.47，腸道一般沒有折疊盤旋，屬于典型的肉食性魚類［31］；而華鯪的RGL為11.10，腸道高度盤曲，屬于典型的植食性魚類［32］。本研究結果表明，銀鮈整體腸道的RGL為0.7735，而食性鑒定結果顯示，其食物主要由有機碎屑、硅藻、搖蚊幼蟲、淡水殼菜組成，食物種類繁多，屬于雜食性魚類。

表5 拐點后銀鮈食物種類組成Table 5 Food composition of Squalidus argentatus after the inflection point

3.2 銀鮈腸道形態和異速生長特征

銀鮈屬無胃鯉科魚類，其進化程度不如高等脊椎動物。因此，腸道并沒有嚴格意義上的分區。本研究采用大部分學者意見，將其腸道劃分成前、中、后三部分［33-34］。從形態學指數來看，銀鮈前腸最重且最發達，中腸和后腸差異不顯著。李茜［35］研究表明，異育銀鯽腸道前部的橫截面積較大且管徑較粗，中腸與后腸部分橫截面積變小，以至于很難區分二者的分界線。本研究結果發現，銀鮈中腸和后腸也存在相似特征，這與李茜［35］的研究結果基本一致。

在魚類中，重要器官優先發育，次要器官延緩發育，這是生物體適應環境的表現［36］。魚類異速生長的發育模式提高了仔魚逃避天敵和覓食的能力，從而幫助魚類更好地適應復雜生境，保證其存活率［11］。本研究結果顯示，銀鮈的腸道存在異速生長模式，其前腸和整體腸道在幼魚階段快速生長，到后期變為等速生長。無胃魚類，前腸是其最重要的食物消化場所，也是其攝取營養物質的重要場所。本研究發現，銀鮈前腸在幼魚時為快速生長，這一策略能夠幫助銀鮈幼魚最大限度地快速消化食物，獲取自身生長發育所需的營養，促進其在幼魚時期較快速生長發育，以盡快適應復雜環境，同時也可以提高存活率。總體而言，銀鮈腸道的異速生長模式可能與其對生活環境的適應息息相關，這可能也是其能廣泛分布的原因之一。本研究僅對銀鮈腸道的生長模式進行了探討，后續有待開展更多相關研究以期更好地了解其生長模式與生境適應關系。

3.3 銀鮈異速生長和食物組成變化間關系及生物學意義

研究表明，腸道的異速生長可能與其功能分化以及能量攝入相適應［5］。本研究中，銀鮈前腸的快速生長可以有效提高銀鮈對餌料的消化能力，促進攝食頻率的提高，從而滿足魚體快速生長所需的大量能量。而銀鮈中腸粘膜層上的細胞表面具有密集的微絨毛，且粘膜壓縮形成許多皺褶。這種組織結構的分化使餌料在中腸的停留時間延長，同時增大了餌料與消化液的接觸面積，通過中腸的快速生長，餌料被吸收更加充分，從而提高了能量的吸收效率。銀鮈后腸發達程度最低，管徑最小，長度最長，維持等速生長使食物殘渣排出體外。在銀鮈腸道發育過程中，拐點后食物出現了變形蟲、淡水殼菜，且藻類種類增多。據此我們推測，由于銀鮈在拐點后已為成體，其消化能力和對環境的適應能力均有所增強，使得銀鮈前腸生長速度變慢，此后銀鮈通過改變食物類型，一定程度上可以減少了種內食物競爭；此外，在拐點前，銀鮈攝入更多的肉質餌料（搖蚊幼蟲，質量百分比21.16%），小個體魚類攝入更多優質餌料能夠快速生長，從而更快適應環境，這一策略有助于該物種種群的壯大，這與異齒裂腹魚（Schizothorax oconnori）［21］和拉薩裸裂尻魚（Schizopygopsis younghusbandi younghusbandi）［37］的生長策略相同。上述現象可能是銀鮈腸道自身發育及長期與環境適應的結果。

4 結論

嘉陵江中游銀鮈前腸、中腸、后腸在其長度、質量、發達程度等方面均存在顯著差異。其中，銀鮈前腸和整體腸道存在異速生長，中腸保持快速生長，后腸保持等速生長。其前腸與整體腸道表現出異速生長模式，這可能與腸道各分區功能密切相關，這一結果應是其對環境長期適應的結果。食性分析結果表明，嘉陵江中游銀鮈食物來源廣泛，屬于雜食性魚類，主要攝食有機碎屑、藻類、軟體動物、水生昆蟲。在前腸拐點前，銀鮈（全長＜129.39 mm）攝入更多肉食性餌料（質量百分比21.16%），而拐點后（全長≥129.39 mm），肉食性餌料比例降低，這可能是銀鮈腸道發育及長期與環境適應的結果。