土壤生物與可持續農業研究進展

張衛信,申智鋒,邵元虎,時雷雷,劉勝杰,史楠楠,傅聲雷

1 黃河中下游數字地理技術教育部重點實驗室；河南大學環境與規劃學院, 開封 475004 2 中國科學院西雙版納熱帶植物園, 勐臘 666303

生態文明已成為我國國家發展戰略之一,而可持續農業是生態文明建設的必然要求和重要內容。2015年5月農業部等印發了《全國農業可持續發展規劃(2015—2030年)》,分析了目前我國農業發展取得的成就和面臨的嚴峻挑戰,指出農業關乎國家食物安全、資源安全和生態安全,并把我國分成了農業優化發展區、適度發展區和保護發展區。2017年9月,國家又出臺了《關于創新體制機制推進農業綠色發展的意見》,認為：“推進農業綠色發展,是貫徹新發展理念、推進農業供給側結構性改革的必然要求,是加快農業現代化、促進農業可持續發展的重大舉措,是守住綠水青山、建設美麗中國的時代擔當,對保障國家食物安全、資源安全和生態安全,維系當代人福祉和保障子孫后代永續發展具有重大意義”；2017年11月,中國科學院相關專家建議在雄安新區成立國家綠色先進農業研究院[1]。可持續農業正迎來重要的發展契機。

土壤是農業發展的基礎,而土壤生物是土壤健康的關鍵；農業的可持續發展,必須充分發揮土壤生物的積極作用。土壤生物之間、生物與非生物因子之間的復雜和多維的互作關系,是生態學的前沿領域和難點,也是與可持續農業相關的基礎研究的重要突破口。農業的可持續發展是人類生存和發展的基礎,以高投入維系高產出的工業化農業面臨不斷增加的經濟和環境壓力[2]。最近50年,土壤生物多樣性對生態系統服務的基礎性貢獻得到日益重視[3]。土壤生物多樣性在抑制土傳病害,保障清潔健康的大氣、水體和食物等方面都有重要的作用；通過不斷優化管理措施進而提高生態復雜性和土壤生物多樣性的穩健性(Robustness)關乎人類福祉,但這一潛力遠未被充分發掘[4]。如何充分發揮農業生態系統各組分間天然的協作關系[5],提高整個系統的資源總量及其能量、水分和養分利用效率,降低能量內耗及養分淋失,是可持續農業發展的迫切需求。土壤動物和土壤微生物是土壤結構和肥力的重要驅動力,也是生態系統內部平衡的重要調控者。打開土壤“黑箱”,被喻為陸地生態系統研究的“最后的前沿”[6]。

土壤生物與可持續農業已成為后工業化農業的重要研究方向和重大挑戰。可持續農業事實上已經超出了農業領域,成為人類社會文明發展的重要內容。本文僅從農業生產本身涉及的科學和技術層面梳理土壤生物和可持續農業的學科發展歷史,總結土壤生物與農業管理措施的關鍵聯系,探究土壤生物在農業生態系統中的生態功能；最后,對如何充分發揮土壤生物在現代農業體系中的作用進行了思考。我們認為土壤生物群落、土壤有機質和土壤結構等的演變是影響可持續農業的關鍵因素；所以本文針對的科學問題為：它們三者對不同農業模式如何響應？土壤生物如何調控土壤有機質、土壤結構和食物網內的生物互作,進而促進可持續農業？

1 研究歷史概述

1.1 可持續農業的提出

工業革命以來,人口的持續增長、地球資源的快速消耗以及工農業化學殘留的大量累積等,對人類生存環境造成了空前的破壞。為實現“自然平衡、經濟平衡、社會平衡”的偉大目標,可持續發展的思想應運而生[7]。20世紀80年代,發達國家率先提出了可持續農業(Sustainable agriculture)的發展戰略[8]。1991年,聯合國糧農組織把可持續農業的基本內涵概括為：“通過重視可更新資源的利用,更多地依靠生物措施來增進土壤肥力,減少石油產品的投入,在發展生產的同時保護資源改善環境并提高食物質量,實現農業的持續發展”[9]。

可持續農業是在傳統農業,工業化農業,及以有機農業﹑生物農業和生態農業等為代表的替代農業模式的基礎上,貫徹可持續發展的思想的基礎上形成的。農業生產模式的發展是人類社會發展的重要內容,有相似的發展規律。兩者都是基于對原有模式的部分否定,否定之否定,進而螺旋式演進的(表1)[10-13]。具體說來,原始農業極度依賴自然,生產力極端低下,但人類活動對自然的干擾也小[10]；工業化之前的傳統農業,人的主導作用明顯加強,對自然的影響較大,生產力明顯提高但仍然“靠天吃飯”[11]；工業化農業過度依賴人類及其創造的各種工具,短期內生產力高,但對自然資源的消耗過大,并深刻地改變了自然環境,可持續性差[12]；替代農業從各自的角度出發,希望找到對自然影響較小的現代農業生產方式,但仍存在短期內生產力偏低等諸多不利因素[12-13]。只有發揮各種農業生產模式的優點,積極應對其缺點,才可能真正實現農業的可持續發展。可持續農業與原有農業模式并非截然不同,它是所有農業生產模式的集大成者。可持續農業可以定義為：“綜合運用現代科學和管理的理論和技術,充分發揮農業生態系統中“植物-土壤-其他生物”天然的協作關系,提高資源利用效率,減少外部資源投入,并長期維持較高的種群或群落生產力和產量的現代農業體系”。

表1 農業發展的主要階段及其主要特征

作為可持續農業的重要代表,最近20年,有機農業在全球范圍內獲得了快速發展。在1999年至2016年間,全球有機農產品的年銷售額已經增長了6.2倍,達到897億美元；有機農業用地10年間增加了近一倍,到2016年達到5780萬公頃[14]。Reganold 和 Wachter[15]在NaturePlants從生產力、環境影響、經濟效益和社會福祉等4個方面對有機農業做了綜述。該研究發現從總體上看,有機農業的單位面積產量稍低于傳統農業,但它擁有利潤更豐厚、對環境更友好及食品安全性更高等優勢。不過,當前有機農業仍處于起步階段,其體量僅占全球農業用地的1.2%。有機農業單產偏低的不足,是制約其發展的瓶頸之一,也恰恰是土壤生物可能發揮積極作用的地方。

1.2 土壤生物與可持續農業的學科發展

可持續發展的概念框架中,并不是一開始就充分考慮了土壤生物的重要貢獻。這可以從土壤生物學和可持續發展相關的專業期刊的創建時間清晰地看到。3種主要的土壤生物學相關期刊早在可持續發展的概念提出之前就已經創刊,而真正意義上的可持續農業的專業期刊,直到1990年才正式出版。但土壤生物在近年來得到了格外的關注(表2)。2014年,Elsevier 發行了第一本以食物網為研究焦點的期刊FoodWebs；2016年,又發行了Rhizoshere以促進有關植物和土壤的關鍵連接點的研究,發揮根際圈在維持生態系統生產力的可持續性和食物供給安全及應對氣候變化等領域的積極貢獻[16-17]。有意思的是,可持續發展相關的期刊,其關注的主題很少直接涉及土壤生物,但土壤生物相關的期刊,則往往會明確關注可持續農業。

土壤生物在生態系統物質循環和能量傳遞中的貢獻得到日益重視。但是,土壤生物在可持續農業中的關鍵地位沒有得到足夠的認可,人們對土壤生物多樣性的保護意識也很低[18]；而在實踐中應用土壤生物去調控農業生態系統過程,更是剛剛開始嘗試。美國科學院關于21世紀的可持續農業的報告,只提到了有機農業對土壤生物的利好作用(如提高了蚯蚓和土壤微生物等的生物量),以及生物防治在有機農業中的應用,卻沒有提及如何利用土壤生物多種多樣的功能促進可持續農業的發展[19]。2016年出版的GlobalSoilBiodiversityAtlas一書,雖然在科普層面促使人們更多地關注土壤生物[20],但在科學研究上并無太多的貢獻。以 Elsevier 的文章為例,2015年之前,土壤生物與可持續農業相關文章少于50篇每年,而2015年之后則有明顯的增長,每年發表的文章接近80篇(圖1)。值得一提的是,從1998年至2016年,由 Clive A. Edwards 和 Stephen R. Gliessman 主編的系列叢書AdvancesinAgroecology陸續出版了21本可持續農業相關的專著。其中兩部著作：MicrobialEcologyinSustainableAgroecosystems[21]和SoilOrganicMatterinSustainableAgriculture[22]從不同角度闡述了土壤生物在可持續農業中的作用。可見,最近20年土壤生物與可持續農業相關研究已經開始得到重視。

圖1 Elsevier 刊發的與土壤生物與可持續農業緊密相關的文章數量Fig.1 The number of papers that closely related to soil biota and sustainable agriculture published in Elsevier journals以“soil fauna AND soil biota AND sustainable agriculture” 為檢索詞,全文檢索,檢索時間為1974年1月至2019年7月29日

國內的農業生態學在20世紀80年代興起,90年代開始快速發展,至2005年每年發表的中文文章即已超過1000篇[23],但是,土壤生物在可持續農業中的作用長期未得到重視。直到2013年,土壤生物學科發展被納入國家自然科學基金委員會-中國科學院學科發展戰略研究項目[24]。中國農業科學院基于中國農田土壤肥力長期試驗網絡,探究了長期施肥、秸稈還田及保護性耕作等農田管理措施對土壤肥力、土壤結構和pH以及作物產量等的影響,部分工作也涉及到農田土壤微生物和酶活性以及土壤動物群落對施肥的響應[25-26]。從CNKI的檢索結果來看,國內土壤生物與可持續農業相關的研究集中在土壤肥力及于此相關的土壤養分和有機質、土壤微生物和酶活性等方面,而土壤動物研究僅占1.97% (圖2)。并且,多數研究集中于對農業生態系統中土壤動物群落的種類組成和生物量數量特征及其對耕作和管理措施的響應上[27-30]。值得注意的是,國內學者已基于長期小區試驗研究了蚯蚓對農田有機碳動態及土壤微生物等的影響,發現蚯蚓活動可增強土壤團聚作用,改變土壤微生物群落,提高養分有效性并影響光合產物在植物-土壤系統中的分配[31-34]。但是,土壤動物野外控制試驗仍十分缺乏,且仍然很少探究土壤動物食性、腸道微生物及糞粒等與其生態功能密切相關的特征及其可能的影響因素。2015年,《中國科學院院刊》也組織出版了土壤與生態安全專刊,綜述了土壤物理學[35]、土壤化學[36]和土壤微生物學[37]等的研究現狀與展望,及土壤與可持續農業生產領域的現狀與戰略[38-40]。但是,該專刊并未包含土壤動物學研究的內容；土壤動物及其在農業中的作用研究,在國內還需要更多的關注。以蚯蚓為例,在土壤科學英文文獻中,“Earthworm”一直屬于排名前20位的高頻關鍵詞,它在1986—1995年,1996—2005年和2006—2014年間的文獻中分別出現54次,258次和299次；但是,“蚯蚓”卻從未成為土壤科學中文文獻的高頻關鍵詞[41]。2017年,《中國科學院院刊》又組織出版“科技促進農業供給側結構性改革”專刊,圍繞秸稈綜合利用[42]、土壤肥力調節[43]、都市現代農業[44]和生態農牧場建設[45]等可持續農業主題開展了深入的討論。但是,該專刊僅對微生物資源(如微生物肥料)的利用有所涉及,沒有對土壤動物及整個土壤食物網在我國“綠色革命”[1]實踐中應有的貢獻進行深入討論。2018年2月,《中國科學院院刊》再次組織了“土壤與可持續發展”專題,針對土壤資源保護、土壤污染防治等方面存在的問題探討了相關解決方案；但僅僅簡短地提及了土壤生物多樣性的保護[46]。目前,我國土壤動物與土壤污染治理相關研究還處于起步階段,主要圍繞蚯蚓及其蚓觸圈的貢獻展開[47-50]。總之,土壤生物與可持續農業正迎來學科發展的重要契機,但是,土壤生物特別是土壤動物在可持續農業生產中的積極作用應該得到進一步的發揮。

表2 土壤生物和可持續農業相關英文期刊的發展脈絡

圖2 CNKI中土壤生物與可持續農業相關的研究主題分布格局(1979.6—2019.03)Fig.2 CNKI-based analysis of the distribution pattern of research topics on soil biota and sustainable agriculture during periods of Jun 1979 to Mar 2019此圖為以“農田,施肥,秸稈,有機肥,土壤動物,土壤微生物”為檢索詞在CNKI中全文檢索所得數據

2 土壤生物與可持續農業研究概述

可持續農業與土壤過程的關鍵聯系大體包括三方面：即1)土壤結構,與根系活動、土壤生物群落特征和土壤有機質含量等緊密相關。2)病蟲害,與土壤食物網內部及植物-土壤生物的互作有關。3)土壤肥力,與土壤有機質含量、土壤生物群落特征及土壤理化環境等有關。可持續農業研究的重要內容是探究農業模式對土壤生物群落特征、土壤結構和土壤有機質及三者的互作過程的影響。并且,分析土壤生物對土壤結構、病蟲害和有機質動態的調控作用,以揭示土壤生物在可持續農業中的貢獻,構建因地制宜的現代農業模式。

2.1 農業模式對土壤生物群落及相關生態過程的影響

2.1.1土壤生物群落對農業管理措施的響應

有機農業和免耕等替代農業模式和傳統耕作模式對土壤生物群落及相關的地上地下生態過程的影響差別很大。建于1978年的瑞士長期農業實驗 (DOK trial, Switzerland),對2種有機農業系統和2種傳統農業系統進行了長期系統的比較研究。M?der等[5]在Science發表文章,初步總結了持續21年的有機和傳統農業措施對作物產量、土壤結構和土壤食物網特征的影響。結果表明,有機農業增加了土壤團聚體的穩定性、土壤微生物生物量、菌根侵染率、蚯蚓數量、蜘蛛等捕食者數量,提高了微生物多樣性并降低了微生物代謝熵。相應地,有機農業措施使有機質分解更徹底、養分淋失風險更低、微生物對資源的利用效率更高；有機農業系統的外部養分輸入比傳統耕作系統低34%—51%,但產量僅低了20%,而且其生產單位干物質所需的能量也比傳統耕作系統低20%—56%。Birkhofer等[51]在該實驗平臺的研究進一步表明：有機農業系統及施用有機肥(可以是傳統農業系統)提高了土壤微生物生物量及有機質含量,促進了食細菌線蟲和蚯蚓的生長,以及捕食者數量的增長,進而促進了養分循環和害蟲控制。相反,施用化肥和殺蟲劑,則削弱了自然的捕食作用對害蟲的控制,并減弱了系統內部的生物循環。Birkhofer等[52]在專著中進一步總結了瑞士DOK實驗發現：經過27年的野外實驗,農田土壤革蘭氏陰性菌因施用無機肥而受抑制,因施用有機肥而增加；菌根真菌的侵染率在傳統耕作的農田中明顯降低,結果導致在傳統耕作的農田中土壤革蘭氏陽性菌居于主導地位。與傳統認識不同的是,該研究發現大個體的土壤動物,如線蚓、蜘蛛和地表甲蟲,對耕作強度的響應明顯弱于細菌、真菌和線蟲等小個體類群,認為可能與后者的移動性差有關。

植物-土壤生物互作對耕作模式響應明顯。Coleman 等[53]通過14CO2標記實驗發現：在傳統耕作的玉米田中,小型節肢動物的14C豐度很快就接近根系的14C豐度,即快速地獲得了玉米根系輸入的碳；但是,在免耕的玉米田中,小型節肢動物對根系碳的利用要少很多。他們認為,上述結果可能說明在免耕系統中小型節肢動物從未被標記的有機質(如凋落物層的真菌)獲得了大量的食物,而相反,在傳統耕作系統中,它們不得不更加依賴作物根系。該研究還發現耕作方式會改變地上地下植食者的聯系。在傳統耕作的玉米田中,蝗蟲對玉米植株的取食作用并不影響線蟲對根系來源碳的利用；但是,在免耕系統里中等強度的蝗蟲取食作用可以促進線蟲對根系來源碳的利用,而且雜草的根系可能對土壤動物的生存也有十分重要的意義。

耕作措施對土壤微生物多樣性和土壤動物多樣性的影響規律并不一致。一方面,土壤微生物與土壤動物的響應不同。Coleman 等[54]發現農田中細菌多樣性甚至可以明顯高于農田附近的林地,這可能與伴生的高多樣性的雜草有關,但是保護性耕作往往可以提高土壤動物多樣性。Callaham Jr. 等[55]也發現隨著干擾強度的增加(闊葉林、松林、草地和耕地)大型土壤動物多樣性逐漸下降。傳統耕作系統向保護性耕作系統的轉變,也可提高跳蟲多樣性及跳蟲的密度[56]。另一方面,不同土壤微生物類群對耕作方式的響應也不同。Moore和de Ruiter[57]發現土壤耕作過程對真菌能流通道的不利影響要遠大于其對細菌能流通道的潛在不利影響。我們以為,傳統耕作系統中真菌通道的相對削弱可能是農田細菌多樣性升高的原因之一。可見,土壤生物多樣性的驅動因子并不簡單,有待深入研究。最后,由于耕作措施復雜多樣,免耕或保護性耕作的“內涵”不統一,其對土壤食物網結構和功能的影響,還很難得到一般性的結論。例如,在阿根廷主要農區之一的Pampas地區,為減少抗除草劑大豆的生產成本,實行的免耕措施伴隨著大量的除草劑的使用,這與聯合國糧農組織(FAO)倡導的免耕方式有很大不同,導致研究結果不好與其他研究進行比較[58]。

2.1.2代表性土壤動物類群對農業管理措施的響應

蚯蚓個體大,食性復雜,幾乎參與了所有地上地下關鍵過程,在土壤食物網中常有“牽一發而動全身”的特殊地位[59]；線蟲數量多,分布廣,可以與微生物和植物構成一個完整的微食物網[60]。所以,利用蚯蚓和線蟲群落特征的變化反映土壤食物網特征隨耕作措施的變化規律,有獨特的優勢。Liang等[61]研究了中國東北20年長期施肥樣地的線蟲變化,發現施有機肥使土壤線蟲數量明顯增加,且該土壤食物網以細菌分解通道為主。葉成龍等[62]也發現施用有機肥的麥田中細菌分解途徑處于土壤腐屑食物網的主導地位。劉婷等[63]則發現在我國南方稻麥輪作體系中,施豬糞2年后土壤線蟲多樣性顯著提高,但線蟲通路比值未變。Culman等[64]比較了美國堪薩斯長期未施肥但長期割草并移走的多年生草地與長期依賴外部高輸入維持的作物大田中線蟲食物網特征。發現相對于作物大田,草地土壤中真菌分解通道明顯加強,植食性線蟲數量更少,且食物網的復雜性和穩定性更高；說明草場土壤肥力更高和生物群落更復雜,也部分解釋了為何該草場經歷70多年的草料收獲仍然可以維持很高的生產力。我們以為,該天然草場得以可持續利用的重要原因,可能是收獲草料的時候,并未破壞土壤地被物層,而后者是健康的土壤食物網的重要保障。當然,若線蟲群落結構太過退化,其對耕作方式的指示作用也可能不準確。例如,Minoshima 等[65]發現免耕提高了土壤微生物生物量并促進了土壤食物網真菌通道的發展；然而基于線蟲群落表征的土壤食物網結構未明顯變化,而后者可能由于長期耕作已使高營養級的線蟲消失殆盡所致。

蚯蚓是另一個與耕作措施緊密相關的代表性類群。在斯洛伐克,耕地的蚯蚓數量和生物量僅為永久草地蚯蚓的一半[66]。Briones 和 Schmidt[67]對全球40多國在1950—2016年間開展的耕作強度對蚯蚓群落大小和結構影響研究進行了Meta-analysis分析。可以看到,歐洲和北美的研究最多,其次是非洲和大洋洲,而亞洲相關的研究最少。該研究發現：免耕或保護性耕作可使蚯蚓數量和生物量增加至傳統耕作農田的1—2倍；而且,免耕中常配套使用的草甘膦(Glyphosate)并未顯著影響蚯蚓種群大小；而蚯蚓的活動的增強,反過來可作為“自然之犁”而改善土壤結構及養分循環。傳統耕作的農田中,殺蟲劑的大量使用、食物的短缺及可能的機械傷害,使蚯蚓生存條件惡化,種群偏小[68],進而限制了蚯蚓對作物生長的積極作用。蚯蚓的種群大小還可能受到植物分泌物和農藥的綜合影響。Ashworth 等[69]發現,連續種植棉花,可能因為過多施用殺蟲劑或分泌大量的棉籽酚而使蚯蚓群落大小降至該地平均水平的50%以下,而連續種植大豆或玉米、或玉米大豆輪作等則能維持較高的蚯蚓數量；并且,棉花-玉米輪作或大豆-棉花輪作可消除種植棉花對蚯蚓的不利作用。河北曲周鹽漬化改造區農田及山東恒臺高產農田生態系統蚯蚓群落結構特征的研究結果也表明合理的投入特別是農田有機物投入對蚯蚓種群維持及其演替過程十分重要[30, 70-71]。可見,適當地改進耕作措施,可以調控蚯蚓群落大小；深入探究其中的機制,對發揮土壤生物的積極作用,意義很大。蔣高明等[72-73]利用秸稈養牛、牛糞堆肥回田等措施提高了土壤生物多樣性,蚯蚓數量從16 條/m2增至317條/m2；該團隊還比較了施牛糞堆肥和化肥對小麥-玉米輪作系統的影響,發現單施化肥不僅降低了土壤有機質和總氮含量,且對蚯蚓不利,但是添加牛糞堆肥可明顯減輕因施化肥而產生的副作用。

2.1.3土壤生物、土壤結構和土壤有機質對農業模式的響應速度

同樣建于1978年的美國佐治亞 Horseshoe Bend實驗,對免耕和傳統耕作系統中的土壤結構、土壤生物和有機質等對耕作模式的響應速度進行了比較研究。結果表明：土壤微生物群落、土壤結構對免耕的響應快于土壤有機質的累積。隨著免耕的實施,土壤微生物群落結構呈非線性的變化,且這種響應非常迅速。相對于傳統耕作的農田,30年的免耕措施可提高0—5 cm表土的團聚體的穩定性,而農田附近自然演替的森林可提高 0—28 cm 土壤團聚體的穩定性；但是僅僅表土中的土壤有機質因免耕或自然森林演替而提高[74-75]。可見,土壤有機質的積累要比土壤結構的改善需要更長的時間。這也可能是導致土壤養分循環效率和作物產量的提高相對滯后于土壤食物網的變化[76]的原因之一。當然,整個土壤生物群落對耕作方式的響應仍然需要較長的時間。Adl等[77]對美國東南部的免耕4—25年的棉花田的土壤生物多樣性進行了比較。結果發現,只有免耕8年以上的棉田,其土壤生物多樣性和多度才比較接近未受干擾的生態系統。土壤生物、土壤結構和土壤有機質的逐次恢復過程可以給我們幾點啟示：1)恢復土壤有機質是可持續農業的難點；2)評價農田土壤質量需要綜合考慮土壤生物、土壤結構和土壤有機質的變化；3)通過因地制宜的秸稈還田和施有機肥等措施提高土壤有機質含量,仍然是可持續農業管理的重要突破口。

2.2 土壤生物在可持續農業中的作用

2.2.1土壤生物對土壤結構的影響

土壤生物對土壤結構和相伴的水分動態等的調控作用很早就被關注[78-79]。土壤動物,特別是被稱為“生態系統工程師”的蚯蚓[80-81],可以通過取食、掘穴、排泄和搬運等活動改變土壤的孔隙度、滲透性和團粒結構,形成生物活性及土壤理化特性迥異的各類“資源島”和關鍵界面[82-84]。近年來,土壤微生物對土壤結構的影響也得到重視。Six 和 Paustian[85]總結了耕作方式對團聚體的影響,同時強調了蚯蚓和真菌對團聚體形成的重要作用。但是,最新的一項Meta-analysis研究則認為,相對于土壤動物來說,細菌和真菌對土壤團聚體形成的作用更為重要[86]。該研究還發現,雖然有時候土壤動物和真菌不利于土壤團聚體形成,但土壤生物總的多樣性對土壤團粒結構的形成有重要的意義。

土壤動物對土壤結構的影響顯而易見。以蚯蚓和馬陸為例,它們在旱作農田中十分常見,其活動對土壤結構及相關過程均有重要的影響。蚯蚓被達爾文喻為“大地之犁”[87]。蚯蚓及其蚓觸圈(Drilosphere)對土壤結構有深刻的影響[59, 88]。蚯蚓活動導致的生物擾動(Bioturbation)甚至被認為對亞馬遜黑土(Amazonian Dark Earths)的形成也有很大的貢獻[89]。蚯蚓活動在多數情況下傾向于降低土壤容重,但少數情況下也會提高土壤容重[90]。在大棚蔬菜土壤中養殖蚯蚓4個月,即可提高土壤孔隙度10%[91]。表棲類(Epigeic)蚯蚓的取食過程,可以顯著改變地表凋落物層的厚度甚至是林下植被組成[92],進而影響土壤過程。深棲類(Anecic)蚯蚓體型大,可以挖掘連接到地表的垂直洞穴從而有利于水分流通和氣體擴散[93]。然而,當土壤含水量很高的時候,有些內棲類(Endogeic)蚯蚓的活動還可能轉而降低土壤的孔隙度及透氣透水狀況(圖3)。

圖3 南美岸蚓對土壤結構和水分動態的影響(申智鋒供圖)Fig.3 The impacts of earthworm (Pontoscolex corethrurus) on soil structure and moisture dynamic (photo by Zhengfeng Shen)

Snyder 和 Hendrix[94]認為馬陸是未來可用于促進生態恢復的重要土壤生物類群。有兩方面的特性使馬陸在土壤改良和生態恢復中可能起著重要的作用。其一,馬陸對土壤結構的改良作用。類似于傳統的“生態系統工程師”(蚯蚓、螞蟻和白蟻),許多馬陸也有掘穴能力[95-96],在土壤團聚體的形成方面起著明顯的促進作用[95,97]。Fujimaki等[95]在28天的培養實驗中發現日本最常見的馬陸Parafontarialaminata幼體能顯著增加2 mm以上土壤團聚體的形成。巴西學者DaSilva等[97]的培養實驗也發現熱帶常見的馬陸Glyphiulusgranulatus能在短期內(28天)促進2.0—4.76 mm團聚體的形成。時雷雷等[98]的馬陸培養實驗也發現,大型馬陸山蛩能在土壤中掘穴和活動(圖4),在土壤中形成大型的孔隙,促進土壤的通氣透水性能。Bowen和Hembree[96]詳細地研究了美國兩種山蛩類馬陸在土壤構建巢穴的結構,這些結構非常復雜,能在很大程度上改變土壤的結構。山蛩類馬陸在溫帶和熱帶地區廣泛分布,并且數量巨大,因此,人為引進這些馬陸,可能是生態恢復過程中土壤結構改良的一種重要途徑。其二,馬陸能大量取食凋落物,由于其同化效率低,大部分凋落物轉化為糞球并成堆排放在凋落物和土壤表面,可促進土壤腐殖質的形成和改良表層土壤的物理、化學和生物性質。Frouz等[99]發現,在采礦廢棄地恢復的中期,馬陸等大型分解者動物的出現,其糞球的大量產生能在土壤表面形成一個發酵層(Fermentation layer)。這個發酵層有較高的生物活性,能改變土壤的化學和生物學特性,促進土壤的恢復。王夢茹等[98]在鼎湖山常綠闊葉林地表也觀察到大量成堆的馬陸糞球,其形態和周圍土壤明顯不同(圖5)；這種現象在熱帶和溫帶森林皆廣泛存在 。

圖4 蜷曲于土壤中的馬陸(張洪芝拍攝)Fig.4 The curled-up millipede in soil (photo by Hongzhi Zhang)

圖5 鼎湖山亞熱帶次生常綠闊葉林馬陸及其排泄的糞球堆(張洪芝拍攝)Fig.5 The millipedes and their fecal pellets in the subtropical secondary evergreen broadleave forest in Dinghushan Mountains (photo by Hongzhi Zhang)

微生物對土壤結構的影響近年來也日益得到關注。Lehmann 等[86]對183篇文獻進行了整合分析,結果認為數量占絕對優勢的細菌和真菌對團聚體形成的貢獻最大；其中細菌對大團聚體(Macroaggregates)和微團聚體(Microaggregates)的形成都有明顯的促進作用,但真菌主要影響大團聚體的形成。該研究還發現個體小的土壤生物(寬度< 100 μm)對團聚體形成的貢獻顯著大于個體大的土壤生物(寬度> 100 μm)；而且,非運動型細菌(Non-motile bacteria)對團聚體的形成的貢獻顯著大于運動型細菌(Motile bacteria)。

球囊菌門真菌及其與植物形成的菌根(Mycorrhiza)對土壤團聚體形成的積極作用最受關注。菌根是土壤真菌與陸地植物根系形成的一種互惠共生體[100],對植物生長常有明顯的促進作用。早在3.5—4.5億年前,菌根真菌就與古老的陸生植物形成了共生關系[101-102]。由于菌根真菌無法進行光合作用,必須從宿主植物中獲取光合產物并轉化為自己的生物量。據估測,植物光合作用固定的C有4%—26%轉移至菌根真菌,由此固定的土壤有機C含量可達54—900 kg/hm2,占土壤總有機C的15%[103]。此外,球囊霉素土壤相關蛋白(Glomalin-related soil protein, GRSP)是叢枝菌根真菌產生并分泌到根外的糖蛋白,GRSP隨著叢枝菌根真菌的衰亡和降解而釋放到土壤中,最高可占土壤總C的5%[104],并在土壤中可維持6—42年；它們是土壤主要有機物質之一,同時也是維持土壤團粒結構的重要有機分子,故具有維持土壤結構和土壤肥力的功能[105]。同時,菌根真菌的菌索和外延菌絲在土壤中形成龐大的菌絲網,且其總長度遠遠超過宿主的根系總長度,擴大了宿主植物根系吸收面積和范圍,因此菌根真菌能幫助植物從土壤中吸收磷以及其他礦物元素[106-107],并因此提高了植物耐鹽能力[108]。

近年來,菌根真菌的土壤改良效應研究取得了重要的進展。Asmelash等 (2016) 綜述了菌根真菌在退化土地恢復中的潛在作用：有大量的科學證據表明菌根真菌可以改善土壤質量,提高地上及地下生物多樣性,提高水分和養分脅迫土壤中喬木和灌木幼苗的成活率、生長及定殖過程[109]；今后,在進一步開展對菌根真菌的資源、功能、作用和調控機制等方面進行深入的研究的同時,需要加強開發可用于野外森林生態系統管理和恢復的廉價的菌劑。菌根真菌和土壤動物在土壤改良過程中的協同作用,也值得關注。

2.2.2土壤生物的肥力調節功能

土壤肥力(Soil fertility)是土壤支持健康生態系統生產力的綜合能力,其內涵早已從最初的物理和化學肥力拓展至“生物-物理-化學”肥力,稱之為“地力”更為恰當[110-112]。將土壤養分循環的理論知識應用于可持續農業的嘗試由來已久[113]。作為主要的分解者及生物固氮的主體,土壤微生物無疑是土壤肥力的基礎調節者之一[114-115]；土壤動物則可以通過取食作用(Trophic effect)和非取食作用(Non-trophic effect)調控土壤微生物及其主導的生物化學過程[60]。顯然,土壤生物對土壤肥力的調控過程并不局限于其對生物固氮的貢獻。通過土壤生態學理論的不斷完善,優化調控土壤食物網中土壤動物和微生物的互作過程的途徑,進而保障養分供給和作物生產力,是可持續農業研究的重要方向[21]。1986年,為了應對傳統耕作模式引起的地力衰退和環境污染等問題,荷蘭科學家提出以綜合農業體系(Integrated farming)代替傳統農業體系,并正式啟動了荷蘭耕地農業系統土壤生態學項目(Dutch Programme on Soil Ecology of Arable Farming Systems)[116]。該項目開展的早期研究認為蚯蚓和原生動物的活動對微生物礦化有機質過程有關鍵的促進作用。但是,也有研究認為土壤微生物多樣性在農業土壤可持續利用方面有重要的潛在作用[117]。應該注意,得益于其龐大的數量和快速的周轉,細菌在有機質分解及與之相連的能量流動和養分循環過程中可能起著基礎性的作用[118]。在Horseshoe Bend 農田生態系統中的研究也發現：在冬春季節,免耕和傳統耕作農田中細菌的生物量和代謝活動都遠高于真菌[119]。蚯蚓及其與其他土壤生物的相互作用可以通過調控土壤結構和有機質的分解過程而影響土壤肥力,相關的研究也相對充分,故可以從蚯蚓與土壤肥力的關系中大概把握土壤生物對土壤肥力之貢獻。Lemtiri 等[120]認為可以將蚯蚓群落變化作為土壤肥力和質量的生物指示物,以評估土壤管理措施的效果。

蚯蚓對土壤有機質動態及養分循環的影響與耕作措施及蚯蚓-微生物-植物三者的互作關系緊密相關。其一,蚯蚓和植物的有效協作,可以促進生態系統對碳的固定。蚯蚓的活動可能促進植物生長[121-122]并將大量光合產物輸入土壤[123]；同時,植物的存在也往往有利于蚯蚓的生存,后者又可能進一步促進植物的生長,形成良性循環。其二,蚯蚓-植物-微生物的協作,可更加優化土壤碳和養分動態,促進農林生態系統的可持續發展。雖然土壤微生物可能與植物根系競爭氮,但是它們可能通過對氮的利用時間的分異而實現互利共贏,同時根系和土壤微生物的緊密合作,也減少了土壤氮的流失[124]。蚯蚓的存在促進了土壤無機氮的含量,并促進土壤微生物對氮的持留[125-126],客觀上加強了上述植物-土壤微生物之間的互利關系。有意思的是,最近在廣東鶴山的研究表明,環熱帶區的廣布種蚯蚓南美岸蚓(P.corethrurus)的活動可明顯促進土壤銨態氮的累積,且這些銨態氮無法直接被菌根真菌侵染率較低(< 30%)的植物(Dicranopterisdichotoma)吸收利用,但是接種菌根真菌(Rhizophagusintraradices)則可以幫助植物有效利用這些因蚯蚓活動而產生的銨態氮[127]。另外,蚯蚓還可能促進根瘤形成過程和固氮植物生長[128]及增加土壤磷的活性并緩解植物和土壤微生物對磷的潛在競爭[129]。如此一來,植物根系、土壤微生物、蚯蚓和菌根真菌等形成了相互協作的體系,可以顯著減少養分的損失并提高其利用效率。反之,若是植物和土壤生物之間配合不好,則可能造成養分的固定或淋失[127,130-132],降低生態系統對養分的利用效率。其三,耕作措施對土壤生物在土壤碳和養分循環中的作用也有重要影響。例如,Fonte和Six[133]在南美開展的野外中宇宙實驗發現,單純添加不同質量的有機質對玉米田土壤性質和玉米生長影響很小,但是,添加蚯蚓(P.corethrurus)并輔以植物殘體,可有效提高土壤大團聚體中微團聚體的有機質含量。而且,雖然蚯蚓可提高玉米對添加外源氮的吸收,但也可能加大土壤有效磷的淋失。可見,合理地進行蚯蚓及有機質管理,對提高熱帶農林生態系統的生態服務功能有重要的潛在價值。Fragoso等[121]也發現表棲類和深棲類蚯蚓的生存對地表凋落物有很強的依賴性,所以植物秸稈或動物糞肥等的合理回田,可促進農田中蚯蚓群落的恢復,進而提高土壤肥力和作物生產力。Coleman 等[54]估計在一公頃農田中,蚯蚓活動每年可以影響數噸的易分解的有機質；故將保護性耕作(以增加蚯蚓數量)和添加高質量的作物殘體相結合,對農田生態系統健康可能會有事半功倍之效。

此外,蚯蚓堆肥技術(Vermicomposting)通過蚯蚓對“有機-無機”物質的大量取食,以及蚯蚓與腸道微生物的協同作用形成了一個宏大的“蚯蚓-有機質-微生物”有機融合的蚓觸圈(Drilosphere),為高效地轉化有機質并改善土壤結構創造了絕佳的條件。Chaoui等[134]發現,蚯蚓堆肥產生的蚓糞和蚯蚓堆肥產物可顯著地提高小麥對磷和鉀的吸收,并且與普通堆肥或化肥相比,產生鹽脅迫的可能性更小。蚯蚓堆肥技術還可以明顯促進其他微生物肥料的使用效果。Song等[135]在番茄-菠菜輪作體系中的研究發現：單獨施植物根際促生菌(Plant growth-promoting rhizobacteria, PGPR)對土壤性質和作物生長并無明顯影響,但是,蚯蚓堆肥存在時,根際促生菌可使土壤微生物生物量碳氮明顯升高,并不同程度地提高番茄和菠菜的產量及其維生素C的含量。可見,若能充分發揮蚯蚓堆肥及其與有益微生物的協同作用,或可極大地減少化肥的使用。Lavelle等[136]很早就提出通過調控蚯蚓群落以保持土壤質量的思路。蚯蚓活動將地表凋落物轉入土壤,并同時促進了有機質礦化和腐殖質化過程[136-137],進而深刻影響了土壤結構及土壤養分釋放過程,為滿足植物的養分需求奠定基礎。但是,農田生態系統中蚯蚓群落面臨多種物理和化學過程的脅迫,蚯蚓活動銳減。通過合適的管理措施恢復蚯蚓群落或尋找并引入耐受性強的蚯蚓種類,是發揮蚯蚓作用的關鍵。我們推測,若能將整個生態系統優化成一個蚯蚓堆肥系統,或許就建成了一個真正的可持續農業系統。

需要注意的是,土壤生物及土壤食物網對生態系統的資源總量、資源利用效率和生產力的影響錯綜復雜,以至于任何一個所謂的“具體”問題都包含了很多的子問題,導致短時間內難以找到有效的辦法予以解決。例如,我們仍然需要大量的基礎研究才可能知道如何通過管理有機質的輸入及提高微生物活性等途徑提高養分的可利用性[21]。在此,我們試著對土壤生物在碳和養分循環方面的“角色”及其相互關系進行梳理(圖6),以期盡可能地把大問題分解成一個個可能被獨立研究的具體問題。總的來說,土壤中碳和養分的穩定供給,是維持農林生態系統物質循環和生產力的關鍵。一方面,土壤生物可以調控可利用碳和養分“蛋糕”的大小。土壤動物和微生物可以通過影響光合作用效率或凋落物輸入量及其分解過程等調控土壤可利用碳總量,進而影響土壤生物自身的群落大小及活性,最終影響生態系統總固氮量和有效磷總量等。另一方面,土壤生物可以影響可利用資源的“命運”。土壤微生物的快速生長可以迅速將碳和養分固持于微生物生物量中,避免意外的資源淋失；然后,微生物在各種生物或非生物“干擾”(如蚯蚓或線蟲的取食或干濕交替等)的作用下,又可將原先固持的養分釋放回土壤；這些養分或重新固持于微生物生物量中、或保存于各類團聚體中、或直接供植物吸收利用。最后,土壤食物網調控的“養分釋放”與植物的“養分吸收”能否協調一致,將最終影響整個生態系統對養分的利用效率。如果可利用的碳氮磷濃度升高太快,植物和微生物來不及或因為某些原因無法及時利用,則將造成資源的 “閑置”或損失。我們認為,理想的可持續農林生態系統具有這樣的特征：管理措施得當,能量和養分供給充足,生物固氮適時適量；可利用的碳和養分主要存在于某種緩存庫中,譬如海綿里的水,適度活躍卻不易流失,但植物或土壤生物需要的時候,總是能從海綿里“擠出”所需的資源。蚓糞的特性類似于這樣的資源緩存庫,而菌根真菌等則類似于植物賴以“擠出”養分所憑藉的武器。

圖6 土壤生物對農業生態系統土壤肥力的調節作用概念圖Fig.6 A conceptual framework showing how soil biota may regulate soil fertility in agricultural ecosystems

2.2.3土壤生物的病蟲害防治功能

土壤食物網中復雜的生物互作關系為病蟲害防治提供了重要基礎。在農林生態系統中,通過合適的管理措施充分發揮本地或引入的病蟲害的天敵進行有效的生物防治,很早就被關注[138]。生物防治可以減少農藥的使用,減少食物中農藥殘留,是有機農業的重要內容[139]。土壤食物網中生物多樣性極高,長期的進化過程可能使很多土壤動物和微生物具有獨特的病蟲害防御體系,這也是建立高效、經濟的病蟲害防治技術體系所必需的寶貴的生物資源。

Sánchez-Moreno 和 Ferris[140]以線蟲群落結構為研究對象,發現土壤對病蟲害的抑制能力與土壤食物網動態和農業管理措施是緊密相關的；自然生態系統具有更長的食物鏈和更復雜的土壤食物網,進而可以有效地抑制植物病原線蟲的種群擴張；而干擾明顯的農田生態系統則失去了這種優勢。葉成龍等[62]也發現化肥、有機肥和秸稈配施可以增加食細菌線蟲的豐度,抑制植食線蟲墊刃屬和螺旋屬的繁殖。當然,從調控整個土壤食物網的角度去提升農林生態系統的抗病蟲害能力,目前多停留在理論探討或“知其然,不知其所有然”的階段。但是,蚯蚓及蚯蚓堆肥、昆蟲病原線蟲及微生物農藥等方面的基礎研究較多,并且已有不同程度的成功應用。

蚯蚓及蚯蚓堆肥對病蟲害的抑制作用原因復雜,有些內在機制并未完全理清。胡艷霞等[141]發現蚯蚓糞對黃瓜苗期土傳病害有明顯的抑制作用。Teng等[142]發現環熱帶區廣布種南美岸蚓(P.corethrurus)有抑制香蕉血病的潛力。南美岸蚓的存在還可顯著抑制對植物有害的大個體植食性線蟲,但是,若有較多的外源氮輸入時,蚯蚓對這些線蟲的抑制作用消失了[143]。可見,蚯蚓對植食性線蟲的影響過程還受全球變化因子的調控,其內在機制仍有待深入研究。蚯蚓活動還可通過調節植物激素平衡而促進植物抵御病害。Puga-Freitas等[144]發現蚓糞中含有植物生長素相關的信號分子,因為蚯蚓活動刺激了植物根際促生細菌合成植物生長素,激活了植物對病害的防御機制,進而促進了粳稻和黑麥草的生長。

相對來說,基于微生物的病蟲害防治措施則是在揭示了某種抗病蟲害的生物機制后,再開發出相應的產品,防治效果也更加直接。給植物接種某些土壤微生物,可以改變植物組織的化學組成,進而調控有害昆蟲的種群動態。在相關基礎研究取得突破時,可能實現為植物“定制”抗病蟲害的微生物接種方案[145]。最著名的案例是1938年蘇云金芽孢桿菌(Bacillusthuringiensis)被用作高效且環境友好的生物殺蟲劑,如今已經發展出一個基于芽孢桿菌屬的生物殺蟲劑、生物殺真菌劑、生物肥料等的大家族,實現了商品化[146]。相應地,Bt 棉等農產品也取得了巨大了經濟和生態效應。Bt棉在高效抗蟲的同時,其本身未發現對土壤微生物及酶活性有明顯不利影響[147],也未明顯改變根際土壤線蟲的群落特征[148]；Bt玉米產生的Cry蛋白對蚯蚓、線蟲、原生動物、真菌和細菌也沒有明顯的毒性[149-150]。Lu 等[151]分析了中國北方6個省區36個地點從1990到2010年間的Bt 棉生態系統及周圍區域的害蟲動態。結果表明：隨著Bt棉的種植,廣譜性殺蟲劑用量減少,Bt 棉區的瓢蟲、草蛉和蜘蛛等廣譜性捕食者的數量明顯增加,而蚜蟲等害蟲數量則明顯下降。重要的是,該研究還發現這些捕食者一定程度上抑制了Bt 棉區附近的玉米、花生和大豆等的害蟲,說明Bt作物可能帶來額外的生態效益。另一個比較成功的案例,是利用線蟲腸道共生菌對昆蟲的毒性防治螻蛄等草坡和作物害蟲。昆蟲病原線蟲在植物保護中的應用得到了較多的重視,商業化的線蟲制劑已成功用于抑制農業害蟲[152-154]。另外,在設施農業中,“強還原土壤修復法”被成功用于應對作物連栽引起的嚴重的土傳病害,巧妙地利用了薄膜覆蓋及土壤微生物對易利用碳的持續代謝形成的高溫厭氧環境來殺滅病原菌,并改善土壤結構和肥力[155]。

當然,生物防治的效果仍受限于多變的立地條件、相對不足的基礎研究以及從業者參差不齊的管理和技術素養[156]。無獨有偶,綜合害蟲管理法(Integrated pest management, IPM)自1960s 年代提出以來,已經是發達國家主要的作物保護策略,但是在發展中國家的應用仍極其有限[157]。需要將生物防治和綜合害蟲管理法等結合起來,才能切實提高農林生態系統病蟲害的防治效果。此外,通過分析捕食者腸道微生物的DNA[158]或比較捕食者與潛在的被捕食者的中性脂肪酸(NLFAs)組成等,結合野外的生物種群調查數據,確定捕食者、被捕食者或其他可能的替代食物之間的相互關系,是制定病蟲害綜合防治方案的重要科學基礎。

總之,土壤生物群落及土壤食物網在可持續農業模式中土壤結構改善、土壤肥力提高和化肥農藥減施等方面大有可為。例如,探究蚯蚓等關鍵土壤生物的生態功能,可以促進生物肥料及生物土壤改良劑等的生產應用；探究土壤食物網內部及其與植物之間的互作機制,可以促進環境友好的高效生物農藥的開發,推動生物防治的廣泛應用；探究土壤食物網特征的變化規律,可以建立更完善的生態系統健康的生物指示體系。

3 難點與展望

目前,土壤食物網特征與生態系統服務之間的直接聯系或作用機制并不清楚[159]。這是難以對農田系統進行精準管理以充分發揮土壤生物在可持續農業中的關鍵作用的重要原因。

3.1 難點

將土壤食物網結構與功能的基礎理論與方法運用于可持續農業的宏大實踐,不可能一蹴而就。因為方法論和技術的局限,很多重要關系或過程以及它們的相對貢獻難以厘清,包括取食與被取食,資源現存量、周轉速率與累積量,生物與非生物作用,直接與間接影響等[160]。具體來說,有以下幾方面困難。

3.1.1所測非真實(量化不準)

土壤生態系統是眾多連續的、交織的和隨時空變化的過程的集合體,故很難將其分解為獨立的過程并量化研究,因為任何的“分解”嘗試都可能改變系統的本質屬性,導致量化失真。雖然,同位素示蹤技術在一定程度上彌補了還原論研究方法的缺陷,但“量化不準”依然是土壤生態學研究的重要難題。“量化不準”的原因大致有以下幾種：其一,背景噪音太大。如土壤N2通量的測定,野外土壤總有機碳氮的短期變化等。其二,所研究過程為連續過程的一個短暫的過渡態。如 “根系碳”進入土壤即被微生物迅速利用轉化,若脫離土壤進行收集測定,又顯然與真實環境不符,所測值定有偏頗,導致“根系碳”的量一直未能準確測定；并且在同位素示蹤實驗中也難以確定“根系碳”的13C豐度,進而影響后續的“根系碳”分配的計算。其三,所測參數有明顯的時空變化。例如往往在短期內發現蚯蚓的存在明顯刺激CO2排放,但蚯蚓最終可能降低CO2釋放的總量；若僅關注了蚯蚓前期的效應則必然以為蚯蚓不利于碳的固存[137]。其四,所測過程與其他過程相互依存,無法分開。例如蚯蚓腸道微生物與土壤微生物既有競爭又相互補充,導致兩者對碳氮過程的貢獻不好獨立評估。

3.1.2“關系”非真實

土壤食物網各組分及其與外部環境因子的關系錯綜復雜,很多“關系”是多個過程的綜合作用,根據相關分析或者結構方程模型等數學方法得到的土壤生物類群之間或土壤生物與其環境因子(如碳氮資源)的“關系”,有很大的不確定性。Shao等[161]運用結構方程模型分析八角林土壤食物網的特征,發現基于真菌的食物鏈相對完整,而基于細菌的食物鏈各成員間關系更加“松散”。這種“松散”可能說明食細菌線蟲同時受到其他因子(如捕食者)的調控,或是細菌同時受其他因子(如碳氮資源)調控,故并不能直接理解為“關系”弱。例如,他們發現食細菌線蟲數量與細菌生物量沒有明顯的關聯,但這并不意味著兩者沒有關系,因為食細菌線蟲必然要取食細菌。并且,雖然14C的示蹤實驗表明僅有約0.1%的微生物生物量碳進入線蟲網絡[162],但是,線蟲通過刺激細菌群落進而對生態過程的間接影響仍不可忽視[163]。另外,很多研究都只有土壤生物各類群的即時數量或生物量數據,完全沒有考慮生物的世代周轉速率,結果必然低估世代周轉速率較高的類群的生物量。若土壤生物的“關系”是基于對土壤生物在單位時間和空間內生物量的累積量的分析而得到,當更加真實。但目前對于多數土壤生物,特別是小型土壤動物和微生物來說,其準確的生物量累積量仍不得而知。

3.1.3“效應”非永恒

在較長的時間尺度(如植被演替)上,土壤食物網結構及其生態功能會發生明顯的變化。隨著植被和土壤的發育,土壤生物群落組成以及各類群的相對比例,甚至是代謝特征和繁殖策略都可能發生明顯變化,是故脫離了生態系統所處的發育階段而討論土壤生物和食物網生態功能,意義不大。例如,固氮植物及其根瘤菌在森林演替早期主要的作用在于促進生態系統氮的累積,但在土壤氮含量較高的成熟森林中,它們的主要貢獻可能轉而利用氮促進植物對磷的獲取[164]。

3.1.4缺乏有效的野外土壤生物群落特征的監測手段

土壤生物生活在土壤“黑箱”中,用常規的監測手段,無法了解土壤生物的動態。目前,對土壤生物群落的調查,依然主要依靠直接挖土手揀,或采集土壤然后用干濕漏斗法分類,或用陷阱法誘捕等傳統方法。這些方法費時費力,對樣地破壞大,采樣效率不高,所以基本上無法做到長期的連續觀測。這直接導致我們對多數土壤生物的生活史特征,種群周轉速率等關鍵信息知之甚少,進而影響了前述各種“關系”估算的準確性。

3.1.5很難在生態系統尺度上量化土壤食物網的貢獻

已有的研究以室內的微宇宙實驗為主,且往往僅針對一個或少數幾個土壤生物類群。即使是蚯蚓這樣的大型土壤動物,在野外條件下控制其群落大小也困難重重,堅持多年的長期實驗更是寥寥無幾。但野外大田中植物、土壤和土壤生物都具有高度的時空異質性,室內實驗極大地簡化了土壤食物網成員及其與環境之間的互作關系,所以這些小尺度的簡化實驗所得的結果對野外只有參考意義,理論上并不能直接用于指導農業生產。當然,很多室內實驗發現的作用過程和機理,在野外仍然在起作用,但其凈效應則可能遠不如室內。例如,微宇宙中培養蚯蚓,常常很明顯地看到蚯蚓降低土壤微生物生物量,但是,在野外則不一定,因為微宇宙的空間一定,資源有限,蚯蚓對土壤微生物的影響被放大,而野外土壤異質性高,空間大,土壤微生物存在大量的“避難所”,故蚯蚓對土壤微生物的凈效應可能明顯削弱,但這也并不否定蚯蚓在野外依然在調控土壤微生物。

3.2 展望

土壤食物網和可持續農業研究是土壤生態學、生物學和農學等多學科交叉的前沿領域。自20世紀中葉開始,積累了豐富的研究成果,同時提出了更多的科學問題。大量新興技術的出現,為解決這些科學問題提供了契機。

3.2.1從差異中找同一性規律

土壤生態學研究,除了需要努力融入重要的生物學、生態學基礎理論,如能量守恒、中性理論、生態位理論、生態代謝和化學計量學理論等,還需要對土壤生態學自身的規律有總體的把握。

首先,需要了解植物-土壤系統中的主要“關系”。植物-土壤系統中的“關系”大體可歸納為五類[160]：1)某些組分為其他組分或過程提供基礎條件,即起“平臺”作用。只要“平臺”還在,作用就能維持,其作用大小與構成平臺的組分本身的生長狀況關系不大。例如,華南地區桉樹人工林地表長滿了芒萁,并不像人們以為的那樣因為競爭養分而不利于桉樹的生長,反而促進了整個系統的養分循環,為土壤食物網營造了一個良好的生境[165-166],但是,這種利好作用可能與芒萁本身的生長情況無關。2)某些組分對其他組分或過程有明確的正效應或負效應。例如,土壤肥力越高,土壤微生物生物量越大；但周轉越慢。3)某些組分通過一種途徑抑制其他組分或過程,又通過另外的途徑促進該組分或過程。例如,蚯蚓取食過程可能降低土壤微生物生物量,但蚯蚓的代謝活動又可以為土壤微生物提供可利用的碳源,進而刺激土壤微生物的生長[137]。4)某些組分可明顯影響其他組分或過程,但這種作用很難被直接觀測。由多過程控制的組分的變化(如前述的食細菌線蟲與細菌的關系)常常如此,特別是在野外條件下。5)物質和能量在某些組分內部循環。例如,土壤細菌獲得易分解碳氮資源后,可能通過生長-死亡-再生長過程將大部分資源限定在細菌群落或少數緊密相關的類群(如病毒)的內循環中。了解上述主要的“關系”,可以對土壤生態學過程有總體的把握。

其次,需要了解重要生物或過程的基本量度。從基本的生物學規律出發,提出問題、設計實驗、解讀數據,可以事半功倍。例如,了解細菌是單細胞原核生物可以幫助理解細菌為何有“響應快、不穩定、對資源的利用能力和效率相對低”等特點；相反,真菌是多細胞真核生物,則有“穩定性強、對資源的利用能力和效率較高”等特點。最近有報道認為,自然生態系統中糖類(單糖雙糖)占土壤有機質的比例約為10%[167]。這個比例可能是生態系統健康的一個關鍵表征。糖類活性高,是生態系統即時可利用能量的量度,所以糖類在總有機質中的比例過高過低都不適宜。土壤中留存的糖類相當于“貨幣”,比例過高,可能說明生態系統活力不足,周轉過慢,類似于“經濟過冷”；相反,土壤中留存的糖類比例過低,可能說明生態系統代謝太快,消耗過大,可能難以持久,類似于“經濟過熱”。土壤生物及土壤食物網對糖類代謝的調控作用,應該是未來的一個重要研究方向。另外,真菌細菌生物量比也被認為與有機質分解和養分循環等重要生態學過程緊密關聯[168]。類似的重要量度還有：土壤微生物生物量碳氮磷占土壤總碳、總氮和總磷的比例；主要土壤生物類群的C∶N 比、N∶P比和C∶N∶P比等；細菌、真菌和主要土壤動物類群的生物量周轉速率；微生物殘體和代謝產物對土壤有機質的貢獻百分比；根系來源碳持留于土壤的比例；凋落物來源碳對土壤有機質的貢獻比例；生態系統中“生物固氮”占氮來源的比例；主要土壤生物類群的資源利用效率(生物量與呼吸量比)；蚯蚓糞年產量；土壤孔隙度年變化及土壤生物的貢獻；隨著植被演替,纖維素、木質素及植物次生代謝物含量的比例的變化；捕雜食者/食微者比例及捕雜食者/植食者比例等隨緯度或植被演替的變化等等。以上列舉的很多量度,目前并不清楚,也正是大有可為的地方。

最后,需要了解重要的生物和非生物標記物。若特定的生物類群或過程,可形成或積累特定的生物和非生物的物質,正是某種同一性規律的集中體現。土壤生態學研究受困于土壤“黑箱”,發現并運用生物和非生物標記物以巧妙地揭示土壤食物網中的物質循環和能量傳遞過程,尤為重要。目前已經廣泛運用的標記物有：生物細胞膜的磷脂脂肪酸(PLFAs),可以大致量化活體土壤微生物群落結構及主要類群的生物量[169]；中性脂肪酸(NLFAs),作為細胞的儲藏物質可以幫助分析土壤生物的食物來源[170]；氨基糖,作為微生物殘體的重要組分可幫助區分真菌和細菌在碳氮轉化過程中的貢獻[171]；球囊霉素等菌根真菌的分泌物可促進團聚體形成,是菌根真菌影響土壤碳持留的重要途徑[105]。每一個新的標記物的發現,都可能極大地推動整個土壤生態學的發展。

3.2.2發展和完善關鍵的實驗和分析手段

土壤生態學的很多重要科學問題缺乏真正有效的研究手段,這也正是整個學科發展的瓶頸所在。首先,需要優化技術和試驗方案,準確量化土壤生物群落主要特征。其一、土壤生物的食性。傳統的腸道內容物檢測法,只有大型土壤動物才方便實施,而且只能確定哪些東西被土壤動物攝入腸道,但不能確定是否為其食物；另外,要判斷腸道內容物的成分,需要很長時間的經驗積累,所以適用面很窄。測定土壤生物的13C和15N自然豐度,并與其可能的食物的13C和15N豐度做比較,則可以方便地確定土壤生物的食性范圍(如植食者、枯食或腐食者、捕食/雜食者等等)。但是,要明確區分土壤生物具體的食物來源,則需要借助于13C和/或15N示蹤實驗,并比較土壤生物及其可能食物的中性脂肪酸(NLFAs)組成和含量。其二、土壤生物數量生物量年累積量。因為工作量大,對樣地的破壞也大,采樣不能太頻繁,所以很難準確了解土壤食物網的時空動態。更重要的是,土壤生物即時數量和生物量并不能很好地反映整個土壤食物網構成。只有結合土壤生物主要類群在野外條件下種群的周轉速率,計算出它們各自的數量和生物量年累積量,才能準確描述食物網各節點的能量和物質流動,進而評估土壤食物網的整體生態功能[118]。其三、土壤生物生活史和“物候”等的實時長期監測。了解主要土壤生物的生活史、繁殖策略、體型大小等關鍵特征及其時空變化規律,是從深層次研究土壤食物網內部組分及其與外部環境之間互作機制的關鍵。例如,蚯蚓的腸道過程及其糞便對蚯蚓的生態功能至關重要,不了解各生態類型蚯蚓的糞便的年產量、在土壤中的分布、碳氮磷含量及其穩定性等,就無法確切評估蚯蚓在生態系統中的貢獻。

其次,需要優化技術和試驗方案,準確量化土壤生物對碳和養分循環的貢獻。土壤動物對凋落物和土壤有機質(包括其中的原生動物和微生物)的取食過程,往往可以加快有機質的周轉,同時釋放出養分。養分釋放的多少,大致可以由土壤動物、微生物、凋落物和土壤有機質等的碳氮磷比的差異計算而得。但是,非取食過程對養分循環的貢獻不能直接算出,只能通過特定的實驗處理來間接評估。后者又受制于土壤生物群落結構的調控手段。考慮將微生物磷脂脂肪酸、氨基糖和宏基因組分析與同位素示蹤技術結合(PLFA-SIP,氨基糖-SIP和DNA-SIP等)揭示與碳氮循環過程相關的土壤生物及其相對貢獻。

最后,需要優化野外土壤生物群落結構調控技術。雖然化學驅離法在室內微宇宙實驗中較好地控制了土壤生物群落結構[172],但野外的效果常不能持久,而且對環境不友好。目前,比較成功的案例是應用物理驅除/隔離的辦法控制部分大型土壤動物類群。例如,電擊法驅離蚯蚓[173]并配合魔術貼防止蚯蚓橫向遷徙[174]；網罩法控制蜘蛛[175]；曲面隔離法控制螞蟻[176]等。另外,利用不同孔徑的網袋可以一定程度上量化不同大小的土壤動物對凋落物分解的貢獻,但網袋改變了水熱條件并可能引起土壤生物活性的變化。

3.2.3貫徹整體觀的研究方法論

首先,需要在植被和土壤發育動態中探究土壤食物網特征及其生態功能。揭示土壤食物網及其對生態系統的效應在不同時空尺度上的變化規律,是全面理解土壤食物網生態功能的前提。土壤食物網與植被及土壤發育可能互為驅動力。已有的研究,集中在對處于特定演替階段的生態系統內部組分的轉化過程以及不同緯度帶生態系統中土壤生物組成和數量特征等方面,而且多數并未基于整個食物網的變化開展工作[177]。

其次,需要在流域或區域的尺度上探究土壤生物與可持續農業的關系。以有機農業為代表的可持續農業與傳統農業的一個根本區別,在于前者強調以系統的觀點審視農業生態系統,并以此來指導制定土地管理方案[159]。傳統的生態系統或景觀尺度上的研究,把焦點局限在了農場內部,忽視了宏觀上的通盤考慮。在流域尺度上進行可持續發展的生態規劃和景觀設計,可以更加有效地實施土壤生物資源的保護和綜合性利用、作物的病蟲害綜合防治、農業廢棄物綜合利用及土壤和水體污染的綜合治理等。

最后,需要切實發揮多學科交叉研究的優勢。一方面、可持續農業必須以多學科的深入系統的基礎研究為基石。農業生態系統包含植物-土壤互作、土壤食物網內部的互作、生物-非生物因子互作,以及管理措施與土壤食物網的互作等復雜關系。可持續農業須充分考慮農業系統中的生態學和生物地球化學過程,以最大限度地發揮系統各組分間的協同作用,降低對外部資源(如化學殺蟲劑、化肥等)輸入的依賴,進而在充分利用資源的同時仍維持植被和土壤系統的健康。另一方面、可持續農業涉及技術、經濟和社會等各方面的因素,故其天然需要以整體觀的方法論為指導。例如,長期的有機農業可提高土壤質量,生物多樣性,改善水質等,但這些貢獻常常未能在有機農產品的產量和品質及其經濟效益上得到充分體現。由于沒有建立完善的生態系統服務有償使用機制,有機農業從業者的上述貢獻沒有得到應有的回報,限制了積極性[159]。所以,基于技術層面的考量提出的農業經營管理模式,還需要兼顧其產生的經濟和社會效益。

3.2.4以有機質管理為核心的“土壤生物-可持續農業”發展思路

土壤有機質是人類保障糧食安全和應對全球變化的基礎性資源[178],是農業生態系統可持續發展的核心[159]。Coleman等[54]反復強調了土壤有機質對于可持續農業系統的重要性。他們認為土壤碳動態和土壤生物多樣性是關乎農業生態系統可持續發展的兩大關鍵因子；但是,它們之間有何重要聯系？受什么因子調控？仍不得而知。Magdoff和Weil[22]也在其專著SoilOrganicMatterinSustainableAgriculture中強調了土壤有機質在可持續農業中的關鍵作用。該書對有機質管理對土傳病害的控制,土壤和作物管理對土壤微生物的影響,有機質、蚯蚓和微生物互作在促進植物生長中的貢獻等做了較深入的闡述。Kennedy等[179]認為,雖然適用于可持續農業系統的微生物管理技術尚未發展成熟,但有兩個策略需要貫徹。其一,運用適宜的管理措施以提高土壤有機質。其二、通過作物輪作、免耕或放牧管理等保持植物群落的多樣性,促進根系生長,減少表土淋失等。考慮到凋落物質量可能是影響凋落物分解的最重要的因子[180],可針對不同土壤類型或不同的作物特性,施用以不同作物殘體為基質的蚯蚓堆肥,實現有機質的針對性管理,發揮其對土壤結構、土傳病害及土壤養分動態等的積極作用。另外,可持續農業實踐可能并非要建立一個持續穩定的農業生態系統,而應該以生產力的最大化和養分損失的最小化為目標。通過優化秸稈還田方式及減少土壤干擾等措施,恢復自然生態系統中真菌及細菌通道中各生物間的平衡,可能是實現上述可持續發展目標的重要基礎[57]。

4 小結

可持續農業與土壤過程的關鍵聯系在土壤有機質,土壤結構和土壤食物網。土壤生物和有機質的互作過程可以改變土壤結構、水分和養分動態,后者又反過來影響了土壤食物網結構和有機質動態,進而調控植物對光、CO2、水和養分的利用,以及植物的病蟲害狀況,最終影響生態系統生產力和作物產量及品質。土壤有機質管理是調控土壤結構、土壤食物網及生態系統生產力的重要支點,但也是不確定性的重要來源。土壤有機質的礦化和累積分別與短期的農田生產力及生產力的可持續性密切相關。找到土壤有機質累積和礦化的平衡點[113],揭示土壤有機質、土壤結構和土壤食物網特征的內在聯系,權衡農田生態系統的短期和長期效益[13],才能確定適宜的耕作模式和有機質管理制度。通過改變耕作措施和養分管理方式可提高土壤有機質含量[181],但直接通過調控土壤食物網以促進農業可持續經營的工作十分缺乏[182]。今后,需因地制宜地細化免耕、秸稈還田,及輪作等調控措施的方案,同時以土壤生物群落特征(如線蟲群落結構)反映土壤食物網動態,找到根際和腐屑食物網中土壤生物主要類群變化的驅動力,并逐步厘清食物網內部各組分及驅動力間復雜的互作關系,為最終實現有針對性的土壤食物網管理奠定基礎。當然,基于系統的面上調查及農田土壤生物群落野外長期控制實驗研究,揭示農業經營管理措施、土壤食物網特征及生態系統生產力三者的內在聯系,是充分發揮土壤生物在可持續農業中的積極作用的關鍵。脂肪酸圖譜、氨基糖和DNA分析等與穩定同位素技術的有效結合,為揭示土壤食物網的生態功能提供了有力的技術支撐。

致謝：感謝河南大學環境與規劃學院張洪芝博士提供部分馬陸照片。