麗蠅蛹集金小蜂的生物學及其滯育調控機制研究進展

高 飛，李玉艷，王曼姿，張禮生,艾洪木

(1.中國農業科學院植物保護研究所，中美合作生物防治實驗室，北京 100193；2.福建農林大學植物保護學院，閩臺作物有害生物生態防控國家重點實驗室，福州 350002)

寄生蜂是一類重要的寄生性天敵昆蟲，其種類多，數量大，繁殖力強，在國內外農林害蟲的生物防治中已得到廣泛應用，并取得了顯著效果(Pennacchio and Strand,2006;Grimmelikhuijzenetal.,2007;錢岑等,2013)。麗蠅蛹集金小蜂Nasoniavitripennis是多種蠅類害蟲的重要天敵，在防治衛生害蟲及牲畜害蟲方面具有極大潛力。該蜂是實驗室內研究寄生蜂的經典模式材料，70多年來一直被用于遺傳學、生態學、發育學和行為學研究(Werren and Loehlin,2009)。近年來，隨著金小蜂基因組的測序完成(The Nasonia Genome Working,2010)，系統的RNA干擾方法(Werrenetal.,2009)和CRISPR-Cas9技術在麗蠅蛹集金小蜂中的成功應用(Lietal.,2017)，該蜂現已成為優良的新型遺傳模型(Lietal.,2014 a;Ragoetal.,2016;Wolschin and Gadau,2009)。作為一種模式研究昆蟲，麗蠅蛹集金小蜂具有諸多優點，例如該蜂生活周期短，易于飼養。在25℃的條件下兩周就能夠完成1代，每頭寄主蠅蛹能繁育20～50頭金小蜂，在實驗室內可大量繁殖(Werren,2000)。金小蜂還可長期保存，適當低溫保存可以延長成蟲的壽命(任倩等,2011)，滯育條件下最長可以儲存2年(Saundersetal.,1970;Paoluccietal.,2013;邱仕祺,2015)。該蜂性別決定機制獨特，為單元二倍體遺傳模式，可用于突變體篩選和遺傳性狀基因的研究(Ragoetal.,2016)。此外，金小蜂只有5對染色體(Whiting,1967)，結合已公布的基因組，便于進行遺傳分析。

滯育是昆蟲應對不利環境條件時生長發育停滯的一種生理狀態(李玉艷等,2010)，不會隨著不利條件的消失而解除，一般需要特殊的環境刺激才能打破滯育重新恢復進行生長發育(Ko?tál,2006;徐衛華,2008)。滯育昆蟲有更多的脂肪含量、更強的耐寒性，能更好的抵抗疾病，并且能有效的抵制水分的流失。這些屬性在滯育后也可以維持一段時間，有利于提高防治害蟲策略(Denlinger,2008)。昆蟲滯育分為兼性滯育和專性滯育，專性滯育的昆蟲，其進入滯育不受外界環境的影響，是一種穩定的遺傳特性；兼性滯育的昆蟲根據外界環境條件的改變選擇性的進入滯育狀態，其滯育蟲態固定，但進入滯育狀態的個體的發生頻率和發生世代不固定(Mansingh,1971;Tauber and Tauber,1986)。滯育昆蟲通常大量積累碳水化合物、氨基酸、脂肪等低溫保護物質和能量物質，并伴隨著代謝抑制、抗逆性提高、特定基因及蛋白表達等(Hahn and Denlinger,2011)。滯育不僅可以提高昆蟲在逆境中的壽命和存活率(Wolschin and Gadau,2009)，而且可以使昆蟲的發育進度與最有利的時機一致，還能提高群體發育的一致性，增強雌雄個體間交配的機會，產生更多的后代(Moreyetal.,2012;Posledovichetal.,2015;Lietal.,2018)。利用滯育，還可調控天敵昆蟲的發育進度，延長生物防治作用物的貯存期，增加天敵產品的儲備量，提高釋放和應用防控效果，促進天敵昆蟲的大規模生產和應用。因此，掌握昆蟲滯育的相關知識，不僅可以揭示昆蟲發育的內在調控機制，還可幫助完善害蟲治理策略，促進天敵昆蟲的生產應用，提高生物防治作用效果。

麗蠅蛹集金小蜂為兼性末齡幼蟲滯育，其滯育由母代經歷的光周期控制，當母代經歷低溫、短光照后可誘導子代進入老熟幼蟲滯育。了解該蜂的滯育特征及其調控機制，對深入昆蟲滯育機理研究，揭示昆蟲對環境的適應機制等具有重要意義。本文綜述了近年來國內外關于麗蠅蛹集金小蜂的生物學、發育學、基因組學等的研究進展，重點總結了金小蜂滯育的進展情況，以期為深入寄生蜂的滯育研究，提高寄生蜂的生物防治應用效果提供參考。

1 麗蠅蛹集金小蜂的生物學特性

1.1 繁殖能力

麗蠅蛹集金小蜂屬于膜翅目Hymenoptera金小蜂科Pteromalidae，可以蛹外寄生麗蠅科Calliphoridae和麻蠅科Sarcophagidae等許多雙翅目Diptera蠅科的害蟲，如麻蠅Sarcophagacrassipalpis、棕尾別麻蠅Boettcheriscaperegrine、黑尾黑麻蠅Helicophagellamelanura、紅尾糞麻蠅Bercaeacruentata、巨尾阿麗蠅Aldrichinagrahami及絲光綠蠅Luciliasericata等(Lietal.,2014 b;李玉艷,2015)。該蜂廣泛分布于世界各地，主要分布在北美、歐洲及亞洲北部(Wolschin and Gadau,2009)。麗蠅蛹集金小蜂個體微小，羽化后即可產卵，卵多產于寄主蠅蛹的腹部，平均每頭蠅蛹可以繁育20～50頭金小蜂(Werren,2000)，其寄生能力隨產卵次數增加而下降(張忠等,2008)，對金小蜂生長發育無顯著影響的低劑量Cu2+脅迫可以提高其寄生率和產卵量，并且親代對Cu2+耐受的品系也有較高的寄生率和產卵量(董卉等,2008)。

張忠等(2010)發現冷凍麗蠅蛹集金小蜂的寄主絲光綠蠅蛹對其后代的發育和繁殖能力無顯著影響。金小蜂可以利用冷凍、冷藏、CO2處理和熱致死的蠅蛹，當蠅蛹經30 d保存后，仍能被寄生蜂利用。在大量繁殖蠅蛹金小蜂時，可以考慮通過上述方法對蠅蛹進行處理，尤其是使用冷凍方法(賀張等,2013)。

麗蠅蛹集金小蜂的后代具有偏雌性，雄蜂通過腹部性信息素吸引雌性進行繁衍后代。通過行為生物學分析發現麗蠅蛹集金小蜂的雌性能夠通過定向于雄性性信息素濃度來降低產生次優后代性別比例的風險(Rutheretal.,2009)。飼喂亞油酸可以明顯提高雄蜂性信息素的含量，更利于吸引雌性與之交配，同時還發現雌蜂更傾向于在亞油酸含量高的蠅蛹上產卵(Brandstetter and Ruther,2016)。化學農藥的使用也會影響金小蜂的繁殖能力，例如，新煙堿類殺蟲劑吡蟲啉雖然不影響麗蠅蛹集金小蜂的子代數量，但可顯著改變其子代性比，使其產生較多的雌性后代(Cooketal.,2016)。

1.2 貯存和壽命

金小蜂作為重要的模式研究材料和天敵昆蟲，其貯存至關重要。研究表明，在不提供寄主的情況下，只飼喂蒸餾水的麗蠅蛹集金小蜂可以存活5 d左右(張忠等,2008)。冷藏可以在不影響金小蜂后代雌性比和體長的前提下延長其壽命，對金小蜂的幼蟲或成蟲進行冷藏，可延緩發育速率，消除繁殖過程中蠅蛹數量和金小蜂發育間的“剪刀差”，但是冷藏時間會影響金小蜂的繁殖能力，當冷藏時間不超過12 d時，金小蜂的寄生和產卵能力不受顯著影響；超過12 d后，其寄生和產卵能力呈直線下降(任倩等,2011)。除了冷藏，取食蜂蜜水也可以顯著延長麗蠅蛹集金小蜂的壽命(張忠等,2008)。此外，滯育也能顯著延長金小蜂的壽命，通常滯育金小蜂幼蟲可在室溫條件下存活數月，Whiting(1967)的研究結果表明金小蜂的滯育幼蟲在室溫下可存活2年多，再經解除滯育后仍可正常發育。

1.3 共生菌

昆蟲與共生菌之間聯系非常緊密，共生菌是由有機體演變而來，在宿主昆蟲體內逐漸進化成一個類細胞器的結構，含有與宿主完全不同的核酸、蛋白質合成系統，且不受宿主免疫系統的抵御，與宿主形成了穩定、可遺傳的共生系統(趙志宏等,2018)。共生菌在昆蟲營養消化、免疫、生殖調控等過程中具有非常重要的影響(錢岑等,2013)。麗蠅蛹集金小蜂攜帶的一種重要共生菌是Wolbachia。Wolbachia可對金小蜂的生殖、性別決定、寄主適應性、系統發育和進化等產生重要影響。共生菌Wolbachia能夠引發寄主多種生殖異常的行為，主要包括孤雌生殖(Parthenogenesis inducing)、雌性化(Feminization)、殺雄作用(Male killing)等，還會引起細胞質不相容(Cytoplasmic incompatibility)，阻止種間雜交，影響物種形成等(Werrenetal.,2010)，在麗蠅蛹集金小蜂中，去除共生菌Wolbachia的雌性和感染Wolbachia的雄性降低了其后代比，表現出強烈的胞質不相容的現象，共生菌對寄主和寄主基因的調控為物種進化、形成和進化關系等提供了重要的依據(邱仕祺,2015)。李培光等(2015)用利福平去除共生菌Wolbachia,發現麗蠅蛹集金小蜂的壽命與正常感染Wolbachia麗蠅蛹集金小蜂的壽命沒有顯著差異。自然感染Wolbachia能顯著延長和提高麗蠅蛹集金小蜂的發育歷期、壽命、總產卵前期和平均世代周期，并能提高出蜂率和子代雌蟲所占的比例。但共生菌Wolbachia在麗蠅蛹集金小蜂的毒液系統中幾乎沒有作用(Sim and Wheeler,2016)。在赤眼蜂的研究中發現感染共生菌Wolbachia會對赤眼蜂光周期基因的表達產生干擾，從而降低滯育率，提高其繁殖能力(Rahimi-Kaldehetal.,2017)。Bordenstein和Werren(2000)的研究也表明，感染Wolbachia可能一定程度上也可提高麗蠅蛹集金小蜂的子代數量，但Wolbachia是否對其滯育產生影響，目前仍有待探討。殺雄菌屬共生菌也是在麗蠅蛹集金小蜂中發現的一種可以殺死雄性胚胎的共生菌，其在昆蟲體內的分布已有大量報道，但目前對其功能研究較少。在麗蠅蛹集金小蜂中，殺雄菌屬可殺死約80%的雄性胚胎從而使后代偏雌性(Skinner,1985)，而在白蠟蟲Ericeruspela、美洲鈍眼蜱Amblyommaamericanum、騷擾錐蝽Triatomainfestans和卡納爾鴿虱蠅Pseudolynchiacanariensis中殺雄菌屬對性比沒有影響(Hypsa and Dale,1997;Daleetal.,2006;Clayetal.,2008;劉魏魏等,2012)。因此可以利用Wolbachia對麗蠅蛹集金小蜂適合度的影響和生殖調控作用開展生物防治和基因工程防治(邱仕祺,2015)。

2 分子生物學前沿技術在麗蠅蛹集金小蜂研究中的應用

近年來，現代分子生物學技術迅速發展，基因組、蛋白組、代謝組等多種組學技術和RNA干擾技術日漸成熟，以及新基因編輯技術(CRISPR-Cas9)的開發，極大促進了昆蟲學的研究進展。麗蠅蛹集金小蜂是研究昆蟲發育學、行為學、生態學以及遺傳進化等的優良模式材料，分子生物學前沿技術在金小蜂中的成功應用對深入相關領域研究具有重要作用。隨著測序技術和生物信息學的發展，昆蟲基因組的研究與日俱增。基因組研究是了解生物的遺傳進化、系統發育等的基礎，為從分子水平上利用生物的遺傳信息對生物進行改造和應用提供了客觀依據。昆蟲基因組學的研究提高了人們對種群遺傳學和進化生態學的理解和認識，促進了對重要農業害蟲的適應和為害機制的研究，為害蟲綜合治理提供了新思路(葉恭銀等,2011;彭露等,2015)。2010年麗蠅蛹集金小蜂、吉氏金小蜂N.giraulti和長角金小蜂N.longicornis的基因組在《科學》雜志上發表(The Nasonia Genome Working,2010)。這意味著金小蜂研究“后基因組時代”的開始。麗蠅蛹集金小蜂作為遺傳研究的模式昆蟲，其基因組測序的完成，為從進化遺傳水平對金小蜂遺傳重組、神經傳遞、雜交不親和以及寄主選擇等遺傳機制的研究奠定了基礎(葉恭銀等,2011)。Rago等(2016)對麗蠅蛹集金小蜂的基因組進行重新注釋，通過增加基因數量，減少缺失基因的數量，提供更全面的剪接和基因結構數據，極大地提高了麗蠅蛹集金小蜂基因組的注釋水平。改良后的基因組確定了與麗蠅蛹集金小蜂生物學相關的譜系特異性基因組特征，以及許多新基因，能更精確全面的認識和了解金小蜂，并為其他寄生蜂的研究提供了參考。

蛋白質組學是通過對蛋白質進行綜合分析，對蛋白功能做出精準的闡述，近年來，蛋白質組學在昆蟲研究中的應用也越來越廣泛。目前，蛋白質組學在麗蠅蛹集金小蜂上的應用主要是利用該技術研究其毒液、共生菌以及與滯育相關的蛋白等研究(Wolschin and Gadau,2009;De Graafetal.,2010;Lietal.,2018)。例如，使用iTRAQ技術測序發現麗蠅蛹集金小蜂蛋白質組共包含蛋白質3 096個，通過GO功能富集和KEGG通路分析顯示這些蛋白主要參與了金小蜂各種代謝途徑、腦細胞的構建和催化作用過程(Lietal.,2018)。代謝組學是在基因組學、轉錄組學、蛋白質組學之后發展起來的眾多組學中的一種，通過刺激生物體系后，分析其代謝產物的變化來研究生物體系的一門學科。Li等(2015)利用代謝組學研究發現滯育金小蜂氨基酸和碳水化合物代謝途徑富集顯著，尤其是哌啶酸、脯氨酸和海藻糖高度積累，初步闡明了金小蜂滯育提高自身耐寒性的生理機制。

隨著分子技術的發展進步，RNA干擾(RNAi)技術已成為基因組學的研究熱點，為基因功能的研究提供了高效方法(葉恭銀等,2011)。RNAi是雙鏈RNA誘導的抑制同源基因表達的技術，第一個用于RNAi的昆蟲是果蠅(Zamoreetal.,2000)。RNAi技術在麗蠅蛹集金小蜂中的應用已有系統的方法，已在金小蜂胚胎基因、眼睛顏色以及生物鐘基因等研究中成功應用(Lynch and Desplan,2006;Werren and Loehlin,2009;Mukai and Goto,2016)。相比成熟的RNAi技術，CRISPR/Cas9技術在麗蠅蛹集金小蜂中的應用正處于起步階段。CRISPR/Cas9技術于2013年公布于眾，生物學領域的科學家們短時間內便驗證了其可靠性(Congetal.,2013)。CRISPR/Cas9技術具有設計簡單、特異性強、效率高等優點，為基因組定性改造調控和應用帶來了突破性革命，但該技術也存在脫靶和外源基因插入困難等一些問題，這些問題在一定程度上限制了該技術的應用(楊明輝等,2018)。Li 等(2017)首次將CRISPR/Cas9技術應用于麗蠅蛹集金小蜂，成功改變了金小蜂眼睛的顏色。CRISPR/Cas9技術在麗蠅蛹集金小蜂上的成功應用，促進了基因編輯技術在小型寄生蜂研究中的應用，為深入開展寄生蜂的發育學、遺傳進化等領域研究提供了方法指導。

3 麗蠅蛹集金小蜂的滯育

3.1 滯育誘導和解除

影響昆蟲滯育的主要因素包括遺傳，光周期、溫度、濕度、密度、食物等(Hodek,2002;Jiangetal.,2010)，除此之外，物理操作、激素和化學物質等也能影響滯育的發生(Denlinger,2010)。在影響麗蠅蛹集金小蜂滯育誘導的因子中，短日照、低溫、寄主剝奪和年齡增長是主要因素(Deloofetal.,1979)。該蜂滯育的發生與環境中的溫度和光周期密切相關，早在1965年Saunders(1965)就發現低溫和短光照可以提高麗蠅蛹集金小蜂的子代滯育率，并且研究表明滯育誘導與母代誘導相關，雄性不參與確定其直系后代的滯育特征。母代的經歷、基因型與環境相互作用對子代個體的表現型產生影響(Riskaetal.,1985)。外源營養物質是溫光周期反應的輔助因子，可以不同程度的影響昆蟲滯育誘導，如影響滯育率和耐寒性等(張禮生等,2014;任小云等,2016)，已有研究表明，添加脯氨酸可以顯著提高滯育金小蜂的耐寒性(Lietal.,2014 b)。

在麗蠅蛹集金小蜂中，保幼激素對滯育和非滯育幼蟲沒有影響，但是蛻皮甾醇可以解除滯育，而保幼激素會降低蛻皮甾醇解除滯育的效率(Deloofetal.,1979)。低溫可以打破滯育，麗蠅蛹集金小蜂在15℃的條件下處理數周就可以解除滯育，已有研究發現5℃處理10周可以使90%的幼蟲解除滯育，而2℃時效果更顯著(Schneidermanetal.,1958;Lietal.,2014)。滯育對麗蠅蛹集金小蜂的擴繁和應用具有重要意義，通過調控金小蜂滯育，可以延長產品貨架期和防控作用時間、提高抗逆性和繁殖力等(張禮生等,2014)。

3.2 滯育的生理特征

昆蟲在滯育期間體內會發生一系列的生理生化變化來保障滯育個體在逆境中的生存和滯育解除后的發育(任小云等,2016)，主要表現為生長發育進程停滯，昆蟲體內含水量降低，代謝速率下降，碳水化合物、氨基酸和脂肪等營養和能量物質的積累、抗逆性提高，以及特定基因及蛋白表達等(Hahn and Denlinger,2011;Lietal.,2014 b;Handetal.,2016;Reynolds 2017)。麗蠅蛹集金小蜂以老熟幼蟲進行滯育(Saunders,1965;Paoluccietal.,2013)，滯育期長達2年之久(Lietal.,2014 b)，幼蟲在滯育期間的生理代謝特征與非滯育個體顯著不同。滯育金小蜂幼蟲的鮮重顯著高于非滯育幼蟲，但其含水量低，失水速率慢，過冷卻點下降。滯育個體的耐寒性顯著升高，且隨滯育深度增加，耐寒能力逐漸提高(Yoderetal.,1994;Lietal.,2014 b)。金小蜂在滯育期間顯著積累低溫保護物質，如哌啶酸、脯氨酸和海藻糖等，氨基酸和碳水化合物等的含量也變化顯著，體內多種代謝途徑被改變，能量代謝被顯著抑制，這些生理變化有助于提高滯育個體的耐寒性(Wolschin and Gadau,2009;Lietal.,2015)。除此之外，滯育寄主和寄主飼料添加脯氨酸、丙氨酸以及甘油也可以通過改變金小蜂的代謝圖譜提高金小蜂的耐寒性(Lietal.,2014 b;Lietal.,2015)。Ko?tál等(2016)的研究也表明，高濃度脯氨酸和精氨酸會提高耐寒性，并認為耐寒性提高的可能機制為：(1)脯氨酸可能與海藻糖結合，減少蛋白質的部分變性，防止暴露在熱脅迫下及在冷凍前或冰凍脫水期間的幼蟲細胞膜的融合；(2)在氨基化合物中，精氨酸和脯氨酸形成超分子聚合物的能力異常，它們可能結合部分未折疊的蛋白質，并抑制其在凍干狀態下的聚集。

3.3 滯育的分子調控機制

目前，昆蟲滯育的分子調控一直是滯育研究領域的重點和熱點，隨著多種組學技術、RNA干擾技術以及基因編輯技術(如CRISPR/Cas9)等在金小蜂中的成功應用(The Nasonia Genome Working,2010;Ragoetal.,2016;Lietal.,2017)，金小蜂滯育的激素調控、分子調控機制等也得到深入研究，研究人員從基因、蛋白、代謝、細胞水平上分別闡釋了與滯育相關的代謝物、激素、蛋白及基因的功能和作用機制等，這為全面理解滯育的分子機理提供了參考。Paolucci等人通過對麗蠅蛹集金小蜂進行QTL分析，發現1號和5號染色體上的染色體基因組區域與光周期誘導滯育相關，并證實光周期在金小蜂的滯育中有重要影響(Paoluccietal.,2016)。在對生物鐘基因(per)的研究中發現，RNA干擾per基因會破壞金小蜂對光周期的感應從而使雌性在低溫條件下產下滯育后代(Mukai and Goto,2016)。

DNA甲基化是一種不改變DNA堿基基本結構的化學修飾，在DNA甲基化轉移酶的催化下形成甲基胞嘧啶。DNA甲基化參與基因的表達調控，可影響到生物體許多重要的生理生化過程。麗蠅蛹集金小蜂含有3 類DNA甲基化轉移酶，分別是3種Dnmt 1、1種Dnmt 2和1種Dnmt 3 (Glastadetal.,2011;陳瑋等,2015)。最新研究表明，通過干擾Dnmt1a基因阻斷DNA甲基化可使金小蜂在長光照下產生滯育后代，雖然DNA甲基化在麗蠅蛹集金小蜂中的功能和進化已有研究(Wangetal.,2013)，但這是DNA甲基化在昆蟲光周期定時作用中的首次報道(Pegoraroetal.,2016)。

利用鳥槍法對麗蠅蛹集金小蜂進行蛋白質組分析，發現該蜂的滯育不僅受到蛋白質(熱休克蛋白和貯藏蛋白等)合成和降解的影響，而且很大程度上依賴于其他生理生化途徑(Wolschin and Gadau,2009)。對麗蠅蛹集金小蜂代謝組的研究結果表明，滯育和非滯育金小蜂的代謝圖譜表現出明顯的不同，38條代謝途徑中有22條因為金小蜂的滯育發生顯著改變，其中，氨基酸代謝、三羧酸循環、糖酵解/糖異生途徑、丙酮酸代謝、戊糖磷酸途徑以及脂類代謝途徑等在滯育個體中顯著富集，并且隨著滯育深度增加，代謝圖譜呈動態變化(Lietal.,2015)。

在細胞水平上，滯育和非滯育的麗蠅蛹集金小蜂也具有顯著差異。分別在正常發育條件(L ∶D=16 ∶8、20.0℃)和滯育誘導條件(L ∶D=12 ∶12、20.0℃)下飼養獲得正常發育金小蜂和滯育金小蜂，在第10天時，金小蜂非滯育幼蟲化蛹而滯育幼蟲保持在末齡幼蟲狀態，此時滯育和非滯育幼蟲的細胞分裂周期G0 / G1期、S期和G2 / M期細胞比例顯著不同(Shimizuetal.,2016)。早在1958和1965年就有科學家推論，金小蜂的滯育與大腦中樞神經系統的調控有關(Schneiderman and Horwitz,1958;Saunders,1965)，Shimizu等(2016)的研究首次發現麗蠅蛹集金小蜂進入滯育后，中樞神經系統細胞周期的S部分消失，并且大約80%和20%的細胞分別在停滯在細胞周期的G0 / G1期和G2期，進一步對基因調控進行研究分析發現滯育幼蟲的細胞周期調節基因和管家基因均下調，這也對應了細胞分裂周期在滯育和非滯育幼蟲中的不同變化，揭示了細胞周期停滯的分子機制。

4 小結

麗蠅蛹集金小蜂作為一種模式昆蟲，在研究昆蟲發育、行為、遺傳進化及共生菌等領域具有重要作用。同時金小蜂作為一類防治蠅類害蟲效果顯著的天敵昆蟲，在生物防治中也具有重要的利用價值。目前，麗蠅蛹集金小蜂的遺傳進化、系統發育學等已有深入研究，但對其滯育的研究尚不深入。因此，繼續開展金小蜂滯育的系統研究，利用多組學聯合分析方法、CRISPR/Cas9技術等，從組學水平上綜合研究金小蜂的滯育機理，解析滯育關聯基因和蛋白的功能，分析滯育關鍵代謝物的作用，闡明滯育的信號轉導通路、激素調控及分子調控機制等，對揭示昆蟲的滯育機理，明確昆蟲對環境的適應機制具有重要的理論意義。此外，金小蜂滯育研究的深入開展，也將為寄生蜂的大規模飼養、儲存和應用等提供參考，提高寄生蜂在生物防治中的應用效果。