海水脅迫下藜麥根系形態發育及生理響應

梁曉艷　顧寅鈺　李萌　付嬈　張海洋　郭新兵　王向譽　郭洪恩

摘要：篩選和培育耐鹽植物是開發利用濱海鹽漬土的重要途徑。本試驗在砂培條件下，研究不同稀釋配比的海水（0、20%、30%、40%、50%、60%和70%）對藜麥植株生長、根系形態結構及生理特性的影響。結果表明：低于30%海水脅迫下，藜麥地上部生長受影響較小，株高和葉面積有所降低，莖粗和地上部生物量并沒有受到顯著影響，而根系總根長、最大根長、根表面積、根體積、根系平均直徑及根尖數均表現出降低趨勢;隨著海水濃度的進一步增加，地上部和地下部生長均受到不同程度的抑制，其中對地下部的抑制作用大于地上部，根冠比逐漸降低。與根系形態發育相比，藜麥根系生理活性的變化在耐鹽過程中起著更為重要的作用，根系活力隨海水濃度的增加依次升高，尤其在高濃度海水脅迫下，表現出較強的根系活力。根系超氧化物歧化酶（SOD）和過氧化物酶（POD）活性隨著海水濃度的增加先升高后降低，分別在30%和40%濃度下達到最大值;過氧化氫酶（CAT）活性呈逐漸升高的趨勢;丙二醛（MDA）含量在0～40%海水濃度下較為穩定，大于50%時顯著上升。鹽脅迫下藜麥根系滲透調節物質含量發生顯著變化，可溶性蛋白含量隨海水濃度的增加呈先升后降趨勢，40%海水濃度下達到最大值;根系脯氨酸含量呈逐漸升高的趨勢。

關鍵詞：海水脅迫;藜麥;根系形態;根系生理;生理響應

中圖分類號：S512.9 文獻標識號：A 文章編號：1001-4942（2019）11-0028-07

Morphological Development and Physiological

Response of Quinoa Roots under Seawater Stress

Liang Xiaoyan， Gu Yinyu， Li Meng， Fu Rao， Zhang Haiyang， Guo Xinbing， Wang Xiangyu， Guo Hongen

（Sericultural Research Institute of Shandong Province， Yantai 264002， China）

Abstract Selection and cultivation of salt-tolerant plants is an important way to develop and utilize coastal saline soil. In this study， the effects of different dilution ratio of seawater （0， 20%， 30%， 40%， 50%， 60%， 70%） on the growth， morphological structure and physiological characteristics of the root system of quinoa were studied under the condition of sand culture. The results showed that under seawater stress of less than 30%， the above-ground growth of quinoa was less affected， plant height and leaf area decreased， stem diameter and above-ground biomass were not significantly affected， while the total root length， maximum root length， root surface area， root volume， average root diameter and root tip numbers showed a decreasing trend. With the further increase of seawater concentration， the growth of above-ground and under-ground parts were inhibited to varying degrees， among which，the inhibition to under-ground parts was greater than that of above-ground parts， and the root-shoot ratio decreased gradually. Compared with the development of root morphology， the change of physiological activity of quinoa root system played a more important role in salt tolerance. The root activity increased with the increase of seawater concentration， especially under high seawater stress. The activity of superoxide dismutase （SOD） and peroxidase （POD） in roots first increased and then decreased with the increase of seawater concentration， reaching the maximum value at 30% and 40% concentration， respectively. The activity of catalase （CAT） increased gradually， and the content of malondialdehyde （MDA） in roots was stable at 0 ～ 40% seawater concentration， but increased significantly when it was higher than 50%. The content of osmoregulation substance in quinoa root system changed significantly under salt stress. The content of soluble protein increased firstly and then decreased with the increase of seawater concentration and reached the maximum value under 40% seawater concentration. The content of proline in root system increased gradually.

Keywords Seawater stress; Quinoa; Root morphology; Root physiology; Physiological response

鹽漬土是地球上廣泛分布的一種土壤類型，約占陸地總面積的25%，總計約10×108 hm2，分布在世界各大洲，主要集中在歐亞大陸、非洲和北美西部。我國各類鹽漬土面積約3 600×104 hm2，主要分布在東北、華北、西北內陸地區及長江以北沿海地帶[1]。濱海鹽土在我國鹽漬化土壤中占有很大比例。黃河三角洲是我國三大河口三角洲之一，土壤主要以濱海鹽土為主，具有巨大的土地開發利用潛力。而濱海鹽土中較高的含鹽量是農作物產量提高的重要限制因子，因此，篩選和培育能夠耐受高鹽環境并有較高產量和優良品質的作物品種是提高濱海地區作物產量和效益的重要途徑[2]。

藜麥（Chenopodium quinoa）是莧科藜亞科藜屬一年生雙子葉草本植物，起源于南美洲安第斯山脈，距今已有7 000多年歷史，是古代印第安人的傳統食物，被印加民族稱為“糧食之母” [3]。藜麥籽粒營養豐富，富含蛋白質、氨基酸、維生素、礦物質，是唯一一種單體植物即可滿足人體基本營養需求的食物，被聯合國正式推薦為最適宜人類的完美全營養食品[4]。藜麥是一種兼性鹽生植物，不僅營養價值高，而且抗逆性強，具有耐寒、耐旱、耐鹽堿、耐瘠薄等特性[5，6]。因此，開展藜麥的耐鹽性鑒定，探索其耐鹽閾值及對鹽漬環境的適應性機理，對濱海鹽土地區藜麥的引種栽培具有重要意義。目前，關于鹽脅迫對藜麥萌發及幼苗生長影響的研究已有不少報道[7-9]，但大多集中于對地上部分的研究，而關于鹽漬逆境下藜麥根系的形態及生理響應仍缺乏深入研究;另外，以往研究也多采用單鹽NaCl處理來模擬鹽脅迫，不能切實反映濱海鹽漬土的鹽分組成，因為其鹽分組成與海水一致。因此，本研究從植株地上部生長、根系形態結構及生理響應幾個方面來探討藜麥對海水脅迫的耐受性及適應性，以期為濱海鹽土地區藜麥的引種栽培提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 試驗材料

試驗所用藜麥種子由山東省農業科學院種質資源中心提供。所用海水由固體海鹽溶解而成，固體海鹽由萊州灣天然海水（100%）蒸發所得，基本理化性質見表1。

1.2 試驗方法

選取顆粒飽滿、大小相近的藜麥種子在75%酒精中消毒5 min，清水沖洗干凈后播種于裝有石英砂且下部有孔的塑料盆中，種子出苗后用1/2 Hoagland營養液澆灌。藜麥幼苗長至二葉期進行疏苗，每盆保留1株。四葉期分別進行不同濃度海水脅迫處理，共設6個濃度梯度，即全海水濃度的20%、30%、40%、50%、60%和70%，每個處理20盆。用固體海鹽溶解所得的不同濃度海水作溶劑溶解配制1/2 Hoagland培養液，以淡水配制的1/2 Hoagland營養液為空白對照（CK）。各處理統一培養25天后測定藜麥植株生長發育、根系形態結構及生理特性等相關指標。整個培養過程在自然通風良好的防雨棚內進行，白天溫度（25±3）℃，夜間（20±3）℃。

1.3 測定指標及方法

1.3.1 根系形態結構相關指標的測定 將根系從塑料盆內完整取出，清水沖洗干凈后用Epson V850 Prophoto 掃描儀對根系進行掃描。掃描時將根系放入特制的透明托盤內，加入1/2的水，用鑷子將根系分散開，避免根系分支的互相纏繞。掃描后保存圖像，采用WinRHIZO PRO 2017 根系分析系統軟件（Regent Instruments Inc8，Canada）分析根系表面積、根系體積、總根長、根系平均直徑、根尖數等形態參數，最大根長用直尺測量。

1.3.2 植株生長發育指標的測定 分別將植株根、莖與葉裝于牛皮紙袋中，于105℃殺青1 h，80℃烘干48 h 至恒重，稱得干重。根冠比=根系干重/地上部干重。藜麥株高和莖粗分別采用直尺和游標卡尺直接測定。植株葉面積采用打孔法進行測定。

1.3.3 根系生理特性的測定 根系活力采用TTC 法;超氧化物歧化酶（SOD）活性采用氮藍四唑法;過氧化物酶（POD）活性采用愈創木酚法測定;過氧化氫酶（CAT）活性測定參照張志良等[10]的方法;丙二醛（MDA）含量采用硫代巴比妥酸法測定[10];可溶性蛋白含量測定采用考馬斯亮藍比色法;脯氨酸含量采用酸性茚三酮法測定[10]。

1.4 數據處理

用Microsoft Excel 2003和SPSS 17.0進行數據統計分析與作圖，結果以“平均值±標準差”表示，采用LSD 法進行差異顯著性檢驗（α=0.05）。

2 結果與分析

2.1 不同濃度海水脅迫對藜麥植株生長發育及生物量分配的影響

由表2可以看出，在不同濃度海水脅迫處理下，藜麥植株生長發育及生物量分配表現出明顯差異。20%和30%海水脅迫對藜麥地上部生長影響相對較小，株高和葉面積有所降低，但莖粗和生物量并沒有顯著下降;與地上部相比，藜麥根系對鹽脅迫響應較為敏感，根系生物量表現出不同程度的降低，根冠比下降，且達顯著水平。40%海水脅迫下，藜麥地上部和地下部生長均受到不同程度的抑制，其中，地上部生物量與對照相比降低38.1%，而根系生物量與對照相比降低55.6%。隨著海水濃度的進一步增加，地上部和地下部生長受抑制程度加重，對根系的抑制作用大于對地上部的抑制，根冠比逐漸降低。由此可以看出，在低于30%海水濃度條件下，藜麥植株地上部生長基本不受影響，隨著海水濃度的升高其地上部和地下部生長均受到抑制，形態結構發生改變，根冠比降低。

2.2 不同濃度海水脅迫對藜麥根系形態發育的影響

由表3可以看出，不同濃度海水處理對藜麥根系形態發育均有不同程度的抑制作用，根系形態結構發生改變。與對照相比，20%海水濃度下，根系總長、最大根長和根系平均直徑分別降低5.8%、8.8%和4.4%，根系表面積、根系體積及根尖數分別降低15.6%、22.2%、23.2%;30%海水濃度下，根系總長、最大根長及根系直徑分別下降13.0%、17.7%、16.7%，根系表面積、根系體積及根尖數分別降低28.0%、40.3%、39.6%;隨著海水濃度的進一步增加，根系生長的抑制程度加劇，70%海水脅迫下，根系總根長、最大根長、根系表面積、根系體積、根系平均直徑及根尖數降幅分別為：68.9%、56.6%、78.8%、85.5%、31.4%和76.0%，其中，根系體積降幅最大，其次是根系表面積，根系平均直徑降幅最小。這說明鹽脅迫會抑制藜麥根系的伸長與擴大，改變根系的形態結構，減少根系的生物量。

2.3 不同濃度海水脅迫對藜麥根系活力的影響

由圖1可以看出，隨海水濃度增加，藜麥根系活力呈逐漸上升趨勢。20%海水脅迫下，根系活力變化較小，與對照無顯著差異;30%海水脅迫下，藜麥根系活力顯著升高，增幅52.4%;30%～50%海水濃度之間藜麥根系活力變幅較小，處理之間差異不顯著;隨著海水濃度的進一步增加，根系活力繼續提升：60%海水濃度下藜麥根系活力顯著升高，70%海水脅迫下根系活力達到最大值，與對照相比提高90.3%。這說明高濃度海水脅迫下藜麥根系活力大幅度提高，可能是高鹽濃度下藜麥的一種生理適應性反應，即通過調節使根系活力顯著提高，以此來保證藜麥對礦質養分的吸收。

不同字母表示處理間差異達顯著水平（P<0.05），下同。

2.4 不同濃度海水脅迫對藜麥根系抗氧化酶活性及MDA含量的影響

2.4.1 對藜麥根系SOD、POD、CAT活性的影響 圖2顯示，不同濃度海水脅迫下，藜麥根系SOD、POD、CAT活性變化表現出不同規律。由圖2A可見，對照根系SOD活性最低，隨著海水濃度的增加，根系SOD活性呈先升高后降低再升高的波浪形變化趨勢，即30%濃度海水脅迫下根系SOD活性最高，30%～60%海水濃度范圍內SOD活性逐漸降低，海水濃度70%時又急劇升高。由圖2B可以看出，藜麥根系POD活性隨海水濃度的增加呈先升后降再升的波浪形變化趨勢，40%濃度海水脅迫下根系POD活性達到最大值。由圖2C可以看出，藜麥根系CAT活性隨海水濃度增加呈逐漸升高趨勢，超過40%濃度的海水脅迫CAT活性顯著提升。這說明在濃度逐漸增加的海水脅迫條件下，根系CAT對鹽脅迫響應較為敏感，可能在根系抗氧化過程中發揮著更重要的作用。

2.4.2 對藜麥根系MDA含量的影響[HTSS]圖3顯示，不同濃度海水脅迫下，藜麥根系MDA含量表現不同。較低海水濃度（20%、30%）脅迫下，根系MDA含量與對照無顯著差異;隨海水濃度的進一步增加，根系MDA含量呈逐漸上升趨勢，40%～70%海水濃度范圍內MDA含量均顯著高于對照;60%和70%海水濃度脅迫下，MDA含量大幅增加，分別比對照高94.0%和120.8%。這說明低濃度海水脅迫下，根系MDA積累量較少，膜脂過氧化程度較低，大于50%的海水脅迫藜麥根系MDA含量顯著升高，膜脂過氧化程度加劇。

2.5 不同濃度海水脅迫對藜麥根系滲透調節物質的影響

2.5.1 對藜麥根系可溶性蛋白含量的影響 如圖4所示，隨海水濃度增加藜麥根系可溶性蛋白含量呈先升高后降低趨勢。20%、30%和40%濃度海水脅迫下藜麥根系可溶性蛋白含量與對照相比分別提高5.25%、14.8%和15.4%，之后隨著海水濃度的進一步增加，根系可溶性蛋白含量呈下降趨勢，50%和60%濃度海水脅迫下根系可溶性蛋白含量略有下降，但差異不顯著，70%濃度海水脅迫下根系可溶性蛋白顯著下降。這說明低濃度海水脅迫下，根系可溶性蛋白含量增加，有利于根系的滲透調節作用;海水濃度超過一定限度，可溶性蛋白含量降低，可能與高濃度鹽脅迫下蛋白合成受阻有關。

2.5.2 對藜麥根系脯氨酸含量的影響 圖5顯示，不同濃度海水處理下，藜麥根系脯氨酸含量隨海水濃度增加呈逐漸升高趨勢。淡水（CK）條件下，藜麥根系脯氨酸含量最低;20%濃度海水脅迫下比對照增加39.4%，差異顯著;30%、40%、50%、60%、70%濃度海水條件下，根系脯氨酸含量分別比對照高1.00、1.25、1.75、1.89、2.50倍。由此可見，藜麥根系中脯氨酸對不同濃度海水脅迫反應較為敏感，高濃度海水脅迫下根系較高的脯氨酸含量有利于緩解鹽脅迫對根系造成的傷害。

3 討論與結論

3.1 海水脅迫對藜麥植株生長發育及生物量分配的影響

對于非鹽生植物而言，生長抑制是植物在鹽漬逆境下的綜合表現，一方面，植物通過減緩生長、改變形態特征、重新構建生物量分配格局來維持其在逆境下的存活;另一方面，植物應對鹽漬逆境（如排Na+、合成滲透調節物質等）消耗更多的能量，使其用于生長的能量相應減少[11-14]。本研究中，在小于或等于30%濃度海水條件下，藜麥地上部生長受影響較小，株高和葉面積有所降低，莖粗和地上部生物量并沒有受到顯著影響，這說明30%海水濃度是保證藜麥地上部正常生長的一個臨界值;隨著海水濃度的進一步增加，地上部和地下部生長均受到不同程度的抑制，對根系的抑制程度大于地上部，根冠比逐漸降低。根冠比反映了植物在逆境條件下的生物量分配策略，植物不同部位對鹽分的敏感性不同，其生物量的分配也發生改變[15，16];根冠比降低說明藜麥在海水脅迫下根系的敏感度要高于地上部，這與濱海鹽生植物堿蓬和鹽角草的研究結果相似[17]。這說明藜麥對鹽漬的適應策略可能與鹽生植物更有相似之處，但是二者對鹽離子吸收、轉運方面的差異還有待進一步研究。

3.2 海水脅迫對藜麥根系形態特征的影響

根系是吸收養分和水分的重要器官，也是最早感受逆境脅迫信號和最直接的受害部位[18]。根系形態在土壤中的生長具有可塑性，在逆境下能夠通過改變其形態與分布（即根系構型）來適應不利環境[19]。因此，根系的生長發育狀況及對鹽脅迫的耐受程度對植物整體的耐鹽能力至關重要。根長、根表面積等形態學參數可以反映根系吸收水分和養分的強度和范圍[20]。有研究表明，鹽脅迫可以抑制根系的伸長和側根發育，使根系總長、根表面積、根體積等參數有所下降[20，21]，但也有研究顯示鹽脅迫能夠刺激側根的發生[17，22]。本研究結果表明，不同濃度（20%～70%）海水脅迫對藜麥根系形態發育均表現出不同程度的抑制作用，其中根長、根表面積、根體積、根尖數及根系平均直徑均顯著降低，且隨著海水濃度的增加降幅加大。這說明藜麥根系形態結構對海水脅迫的反應較為敏感，海水脅迫抑制根系的伸長與擴大，降低根系的吸收能力。根系形態結構的改變也是藜麥對鹽漬逆境的一種適應性反應，尤其是在高鹽環境下，藜麥根尖數及根系表面積的下降可以限制鹽離子的過分吸收，同時也減少鹽分向地上部的運輸，從而避免地上部受鹽分的傷害，本結論與在蘆葦上的研究結果相似[23]。

3.3 海水脅迫對藜麥根系活力的影響

根系活力是衡量根系新陳代謝活動強弱的重要指標，也是判斷植物對逆境適應能力的重要指標[24]。研究表明，干旱、鹽及鹽堿脅迫均能引起根系活力的增加，根系活力增加、呼吸速率加快可以認為是植物對逆境適應過程中發生的反應[25]。鹽脅迫下鹽生植物根系活力增加具有兩個方面的意義，一則這是鹽生植物耐鹽性響應的積極表現;二則是以降低生長為代價，增強抵抗鹽脅迫的能力[26]。本研究結果表明，隨著海水濃度的增加，藜麥根系活力依次升高，70%濃度海水脅迫下藜麥根系活力達到最大值。由此可見，藜麥根系的耐鹽生理機制更接近于鹽生植物，在高濃度海水脅迫下代謝活動不但沒有降低，反而顯著增強。藜麥根系活力的提高有利于保證養分的吸收，以此來維持正常的生理代謝需求。

3.4 海水脅迫對藜麥根系抗氧化酶活性及滲透調節物質的影響

植物正常生長條件下，其體內自由基的產生和清除處于動態平衡，當植物遭受逆境脅迫時，這種平衡被打破，往往發生膜脂過氧化作用，積累大量的過氧化產物[27]。MDA 是主要的膜脂過氧化產物，其含量的積累會對生物膜造成傷害[28]。SOD 是植物體內消除O·-2的關鍵酶，POD 可清除線粒體或胞漿中產生的H2O2，CAT主要分布在過氧化物酶體中，脅迫條件下可將高濃度的H2O2清除[29]。本研究結果表明，根系SOD、POD活性在20%～60%濃度海水范圍內，均隨著海水濃度的增加呈先升高后降低趨勢，但二者活性均在70%濃度海水下又出現上升趨勢，而根系CAT活性隨著海水濃度的增加呈逐漸上升趨勢，不同濃度處理之間差異多達顯著水平;根系SOD和CAT活性隨著海水濃度的增加變幅較大，可見，這兩者在根系活性氧清除過程中發揮著主要作用。本結論與其它研究結果有所不同[3，30]，可能與不同植物保護酶代謝差異有關。從根系MDA含量來看，低濃度海水脅迫下，MDA含量較穩定，說明自由基的產生和清除處于動態平衡;隨著海水濃度的增加MDA含量逐漸上升，超過40%的海水脅迫藜麥根系MDA含量顯著增加。這說明超過40%的海水脅迫會給藜麥根系生物膜造成嚴重傷害，因此這也是藜麥對海水脅迫耐受性的一個生理臨界值。

滲透調節是植物在鹽漬逆境下，降低滲透勢和維持一定膨壓，繼而抵御鹽脅迫的重要生理適應性反應，其滲透調節能力的提高是植物耐鹽性增強的重要機制。可溶性蛋白質是植物的滲透調節物質之一[31]。本研究結果表明，隨著海水濃度的增加，藜麥根系可溶性蛋白含量呈先升高后降低趨勢，30%濃度海水脅迫下達到最大值，30%～60%海水濃度范圍內含量變化較小，70%海水濃度下顯著降低。這說明低濃度海水脅迫藜麥根系可溶性蛋白的增加有利于根系滲透壓的調節，而高濃度海水脅迫下根系蛋白合成受阻、結構遭到破壞、含量降低，對根系的滲透調節作用減弱。脯氨酸是植物適應鹽脅迫的重要滲透調節物質，有研究認為脯氨酸積累的快慢能體現植物對鹽脅迫反應的敏感程度，脯氨酸含量的增加，有利于維持細胞的膨壓，同時可以保護酶和膜系統免受毒害[31，32]。本研究結果表明，正常條件下，藜麥根系脯氨酸含量處于較低水平，隨著海水濃度的增加，脯氨酸含量呈逐漸上升趨勢，各處理間差異均達到顯著水平。這說明根系脯氨酸對海水脅迫的響應非常敏感，它對藜麥根系滲透壓的調節起主要作用，這與其它作物的研究結果基本一致[32，33]。因此，根部作為最先遭受鹽脅迫的部位，其脯氨酸含量可以作為判斷植物耐鹽性的一個重要指標。

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收稿日期：2019-07-23

基金項目：山東省農業科學院農業科技創新工程項目（CXGC2016B10，CXGC2018F6）;山東省農業重大應用技術創新項目（201706）;中央引導地方科技發展專項資金項目（201708）;煙臺市科技計劃項目（2018ZHGY081）

作者簡介：梁曉艷（1984—），女，博士，助理研究員，主要研究方向為植物逆境生理與生態。E-mail：Liangxiaoyan1001@163.com