1992—2015年鼎湖山季風常綠闊葉林群落種間關聯動態

鄒 順, 周國逸, 張倩媚,*, 孟 澤, 褚國偉, 徐 姍, 夏艷菊

1 中國科學院華南植物園,廣州 510650 2 中國科學院大學,北京 100049

群落是一個有機的組合體,群落內的物種通過相互作用形成復雜的種間關系[1-2]。群落的種間關系能夠反映群落的穩定性[3],也是決定群落結構動態變化的主要內部因素之一[4- 6]。研究發現,隨著群落由穩定性低的先鋒群落演替為穩定性高的頂極群落,群落物種間的正關聯關系加強[4,6- 9],在植被的恢復過程中也有相似的現象[10- 12]。相反,在生物入侵、生態系統退化時,群落物種間的正關聯關系減弱,負關聯關系加強[3,13- 16]。此外,處于穩定環境條件下的群落物種間的正關聯關系更強,處于環境條件不斷變化下的群落或經常遭受較強干擾的群落物種間的正關聯關系弱,負關聯關系更強[17- 19]。

近幾十年來,氣候條件變化,如地表平均溫度升高,區域性的降水減少,以及伴隨的極端氣候事件、蟲害、火災等頻率的增大,改變了北方森林、溫帶森林和熱帶森林等全球不同類型森林群落的原有結構[20-21]。許多研究分別從森林生態系統的物種多樣性、徑級結構與年齡組成、林分密度、植被生產力與生物量等方面分析了群落結構的變化[22-26]。但種間關系作為森林群落最重要的結構和數量特征之一[27-28],對其動態變化的報道較少。

季風常綠闊葉林是我國南亞熱帶的地帶性植被。已有研究表明,由于氣溫升高和降水變率增大,季風常綠闊葉林土壤水分含量在持續下降[29- 30]。季風常綠闊葉林生物量、林分密度、徑級結構、物種組成等群落結構特征發生了顯著變化[22,31]。但這些變化對季風常綠闊葉林的種間關系產生了怎樣的影響還不清楚,利用固定樣地長期監測季風常綠闊葉林種間關系動態變化的研究尚未見報道。因此,本文利用1992—2015年,鼎湖山季風常綠闊葉林1 hm2監測樣地7次群落調查數據,采用方差比率和Spearman秩相關分析的方法,主要探討3個科學問題: (1)鼎湖山季風常綠闊葉林群落整體關聯性怎樣變化? (2)群落各垂直層次內和層次之間的種間關系如何變化? (3)哪些物種是群落種間關系中的關鍵物種,它們與其他物種的種間聯結有何變化？本文旨在揭示季風常綠闊葉林群落種間關系的長期動態變化,為季風常綠闊葉林的健康評估和科學管理提供理論依據。

1 材料和方法

1.1 研究地區與樣地概況

鼎湖山國家級自然保護區(23.16°—23.19° N, 112.51°—112.56° E)位于廣東省肇慶市鼎湖區,占地面積約1155 hm2,地形主要為丘陵和低山,最高峰雞籠山海拔1000.3 m[32]。該地區氣候屬南亞熱帶季風氣候,年平均降水量為1714 mm,年平均濕度為76%,干濕季分明,濕季(4—9月)降水量約占80%。年平均氣溫為22.5 ℃,最冷月(1月)平均氣溫為13.8 ℃,最熱月(7月)平均氣溫為28.8 ℃。土壤類型為赤紅壤,土層厚度30—90 cm[22],該地區土壤自然酸化嚴重,水提pH約為3.7。

鼎湖山季風常綠闊葉林(以下簡稱季風林,MEBF)主要分布于保護區核心區三寶峰,海拔100—490 m,林齡在400年以上,處于演替過程的近頂極階段[32]。該群落終年常綠,郁閉度約95%,其中,喬木層郁閉度約80%,可分為2個亞層：第一亞層優勢種為錐(Castanopsischinensis)、木荷(Schimasuperba)、黃果厚殼桂(Cryptocaryaconcinna)、厚殼桂(Cryptocaryachinensis)、白顏樹(Gironnierasubaequalis)等,第二亞層主要是鼎湖血桐(Macarangasampsonii)、香楠(Aidiacanthioides)等；灌木層蓋度約50%,優勢種為柏拉木(Blastuscochinchinensis)；草本層蓋度約40%,優勢種為華山姜(Alpiniaoblongifolia)等。

1.2 樣地設置與調查

鼎湖山季風林監測樣地處于低山中坡,坡度25—35°。樣地投影面積為10000 m2,采用全站儀將樣地劃分為25個20 m × 20 m的樣方,每個20 m × 20 m樣方用插值法細分為4個10 m × 10 m樣方,10 m × 10 m樣方共100個。1992—2015年共進行了7次群落調查,調查時記錄樣地內所有胸徑(DBH)大于等于1.0 cm個體的物種名、胸徑、高度、坐標及生長狀況等信息[33]。本文利用1992—2015年7次群落調查數據,以10 m × 10 m樣方為研究單元,分析群落主要物種間的種間關系[34]。

1.3 重要值與群落主要物種

采用重要值(Important value)((相對多度 + 相對顯著度 + 相對頻度) / 3)篩選群落中的主要物種[35],其中顯著度為生物量[36]。為了更加全面的識別群落中的主要物種,只要某物種在7次群落調查中出現過至少1次物種重要值 ≥ 1.0,則我們認為它是季風林中的主要物種。鼎湖山季風林有29種主要物種(表1),2015年其重要值、個體數和生物量之和分別占群落的90.4%、94.2%和97.0%。

1.4 生活型分類

基于生活型分類系統把群落物種劃分為2類: 生活型Ⅰ,為中喬木-大喬木(Middle and big arbor)植物,在季風林內成熟個體樹高大于等于8 m,占據冠層位置；生活型Ⅱ,為小喬木-灌木(Small arbor and shrub)植物,在季風林內成熟個體樹高小于8 m[37]。

1.5 總體關聯性檢驗

采用Schluter[38]提出的方差比率法(VR)檢驗群落多物種間的總體關聯性。

在獨立零假設下,VR期望值為1,表示群落物種間整體無關聯,VR> 1表示整體表現正聯結,VR<1表示整體表現負聯結。采用統計量ω(ω=VRN)檢驗VR偏離1的顯著性,當時,認為整體關聯不顯著[27,38]。

根據簡單線性模型擬合,得到VR值隨時間的變化趨勢,以反映群落總體關聯性的變化趨勢。

1.6 物種種間關聯分析

基于個體數的Spearman秩相關分析不但能夠得到種對間的聯結方式(正或負聯結)及顯著性,其計算公式如下：

式中,r(i,j)為Spearman秩相關系數,N為總樣方數；dk=(xik-xjk),而xik和xjk分別為種i和種j在樣方k中的秩[27]。

進一步地,通過簡單線性模型擬合得到各類型種對數隨時間的變化趨勢,以反映群落種間關系的變化趨勢。

表1 鼎湖山季風林不同年份29個主要物種及其重要值

Table 1 The 29 dominant species and their important values in the monsoon evergreen broad-leaved forest monitoring plot in Dinghushan Biosphere Reserve

物種 Species代碼 Code1992199419992004200820102015生活型Ⅰ Life form Ⅰ錐 Castanopsis chinensisCch9.3 9.2 8.5 9.7 9.0 8.6 7.9 白顏樹 Gironniera subaequalisGs3.2 3.3 3.8 4.4 4.8 5.1 5.9 肖蒲桃 Syzygium acuminatissimumSa4.7 4.8 4.7 5.1 4.8 4.9 5.1 木荷 Schima superbaSs4.6 4.6 4.8 5.6 4.7 4.1 2.9 窄葉半楓荷 Pterospermum lanceifoliumPl1.5 1.6 1.7 2.1 2.3 2.3 2.8 厚殼桂 Cryptocarya chinensisCr2.5 2.3 2.4 2.3 2.9 2.1 2.2 橄欖 Canarium albumCa1.0 1.1 1.4 1.7 1.8 1.8 2.0 白楸 Mallotus paniculatus Ma0.2 0.2 0.4 0.7 2.1 2.1 2.0 黃果厚殼桂 Cryptocarya concinnaCc10.2 9.9 8.4 1.0 1.5 1.6 1.8 臀果木 Pygeum topengii Pt1.7 1.7 1.5 1.5 1.7 1.7 1.7 肉實樹 Sarcosperma laurinumSl1.9 1.9 1.9 1.9 1.7 1.7 1.5 觀光木 Michelia odoraMo0.9 0.9 1.0 1.1 1.1 1.2 1.2 華潤楠 Machilus chinensis Mc0.9 0.9 1.0 1.2 1.1 1.1 1.2 鵝掌柴 Schefflera heptaphyllaSh0.9 0.9 0.8 1.1 1.1 1.2 1.2 黃杞 Engelhardia roxburghiana Er1.4 1.4 1.7 1.7 0.8 0.9 1.0 筆羅子 Meliosma rigidaMr1.2 1.2 1.1 1.0 0.9 1.0 0.6 廣東金葉子 Craibiodendron scleranthumCs1.0 1.1 0.9 0.9 0.7 0.8 0.6 生活型Ⅱ Life form Ⅱ香楠 Aidia canthioidesAc2.6 2.7 3.3 5.1 8.4 9.5 11.0 鼎湖血桐 Macaranga sampsonii Ms1.4 1.4 2.8 4.6 7.7 7.7 8.3 柏拉木 Blastus cochinchinensisBc5.5 5.4 5.0 5.1 5.4 6.1 8.1 云南銀柴 Aporosa yunnanensisAy15.1 15.3 15.1 13.6 8.5 8.1 7.2 褐葉柄果木 Mischocarpus pentapetalusMi1.8 1.8 1.5 2.7 3.3 3.4 3.5 紅枝蒲桃 Syzygium rehderianum Sr3.3 3.4 3.1 3.1 2.7 2.6 2.7 光葉紅豆 Ormosia glaberrima Og2.5 2.5 2.6 2.4 2.1 1.9 2.1 黃葉樹 Xanthophyllum hainanense Xh1.7 1.8 2.0 2.0 2.0 2.0 2.1 羅傘樹 Ardisia quinquegonaAq2.5 2.4 2.3 1.8 1.5 1.5 1.6 黃毛榕 Ficus esquirolianaFe0.2 0.2 0.4 1.1 1.2 1.2 1.5 鼎湖釣樟 Lindera chunii Lc1.6 1.4 1.1 1.2 0.8 0.7 0.5 九節 Psychotria asiatica Pa3.7 3.7 3.7 3.1 1.7 1.5 0.2 其他 Others11.0 11.0 11.1 11.2 11.7 11.6 9.6 合計 Total100100100100100100100

2 結果

2.1 群落整體方差比率法及其變化

由表2可知,從1992年到2015年,鼎湖山季風林群落VR皆顯著(P<0.05)大于1,群落總體呈顯著正聯結關系； 然而,1992年群落VR為2.18,到2015年減小為1.40,VR總體呈顯著下降趨勢(R2=0.93,P<0.001),群落正聯結關系減弱。

2.2 群落主要物種種間聯結及其變化

由表3可知,1992—2015年,鼎湖山季風林29個主要物種顯著正聯結種對數由1992年的68對減少為2015年的50對,總體呈顯著下降趨勢(R2=0.82,P=0.02),顯著負聯結種對數由1992年的20對增加為2015年的25對,總體呈顯著上升趨勢(R2=0.69,P=0.01)。

表2 1992—2015鼎湖山季風林群落整體關聯性

Table 2 The overall associations in the monsoon evergreen broad-leaved forest monitoring plot in Dinghushan Biosphere Reserve from 1992 to 2015

表3 1992—2015群落29個主要物種形成所有種對Spearman秩相關檢驗結果統計表

SD: 顯著下降(P< 0.05); NS: 不顯著(P> 0.05); SI: 顯著上升(P< 0.05)

2.3 群落不同垂直層次種間關聯及其動態

由表4可知,1992—2015年,生活型Ⅰ物種之間顯著正聯結種對數總體變化不顯著(P≥ 0.05),但1992年(9對)、1994年(12對)顯著正聯結種對數要明顯高于1999—2015年對數(4.4對)；生活型Ⅱ物種之間顯著正聯結種對數由1992年的28對減少為2015年的20對,總體呈顯著下降趨勢(R2=0.59,P=0.02),而顯著負聯結種對數總體變化不顯著(P≥ 0.05),但1992—1999年顯著負聯結種對數(5.7對)要明顯低于1999—2015年對數(11.2對)；生活型Ⅰ與生活型Ⅱ物種組成的種對中,顯著正聯結種對數由1992年的31對減少為2015年的25對,總體呈顯著下降趨勢(R2=0.52,P=0.04)。

2.4 種間聯結中的關鍵物種及其動態

1992年,鼎湖山季風林群落29個主要物種中有25個物種構成了68個顯著正聯結種對,其中與九節、羅傘樹、紅枝蒲桃、光葉紅豆、香楠、肉實樹、鼎湖釣樟、黃葉樹、黃果厚殼桂、廣東金葉子和柏拉木形成的顯著正聯結種對數較多,分別有11對、11對、11對、10對、10對、10對、8對、8對、8對、7對和7對；而2015年,29個主要物種中有26個物種構成了50個顯著正聯結種對,其中與香楠、紅枝蒲桃、光葉紅豆、黃葉樹、羅傘樹和鼎湖釣樟形成的顯著正聯結的種對數較多,分別有12對、10對、7對、6對、6對和6對(圖1)。

表4 1992—2015群落生活型Ⅰ-生活型Ⅰ物種種對、生活型Ⅱ-生活型Ⅱ物種種對和生活型Ⅰ-生活型Ⅱ物種種對Spearman秩相關檢驗結果統計表

Table 4 Species associations among the 29 dominant species according to Spearman rank correlation analysis from 1992 to 2015

1992年,群落29個主要物種中有16個物種構成了20個顯著正聯結種對,其中與鼎湖血桐、窄葉半楓荷形成的顯著負聯結種對數較多,分別有8對和7對；而2015年,29個主要物種中有21個物種構成了25個顯著負聯結的種對,其中與鼎湖血桐、窄葉半楓荷形成的顯著負聯結的種對數較多,分別有11對和5對(圖2)。

圖1 鼎湖山季風林29個主要物種1992年和2015年顯著(P<0.05)正聯結(Spearman秩相關)圖Fig.1 Significantly(P<0.05) positive associations among the 29 dominant species in 1992 and 2015 in the monsoon evergreen broad-leaved forest monitoring plot in Dinghushan Biosphere Reserve 圖中各物種代碼與物種的一一對應關系見表1

圖2 鼎湖山季風林29個主要物種1992年和2015年顯著(P<0.05)負聯結圖Fig.2 Significantly (P<0.05) negative associations among the 29 dominant species in 1992 and 2015 in the monsoon evergreen broad-leaved forest monitoring plot in Dinghushan Biosphere Reserve 圖中各物種代碼與物種的一一對應關系見表1

3 討論

研究發現,與草地群落不同[39],隨著森林的演替,森林群落種間關系正關聯逐漸增強[4,6- 9],這可能和森林復雜的空間結構有關[40]。當針闊混交林演替為中生性常綠闊葉林時,群落形成復雜的種間關系,但主要表現為群落種間正關聯關系加強和負關聯關系減弱,而群落結構趨于穩定,達到多物種穩定共存[4]。我們的研究發現,1992—2015年間群落VR和顯著正負聯結種對數之比皆顯著大于1,表明鼎湖山季風林作為近演替頂極的森林群落,群落整體呈顯著正關聯,群落結構相對穩定,與之前的研究結果一致[34,41-42]。

但與此同時,研究還發現從1992到2015年,群落方差比率和顯著正聯結種對數顯著下降,顯著負聯結種對數顯著上升,表明1992—2015年間該群落雖然整體仍呈顯著正關聯,但種間正關聯關系在逐漸減弱,負關聯關系在逐漸增強；針對群落各垂直層次還發現,1992—2015年間群落生活型Ⅰ樹種之間、生活型Ⅱ樹種之間以及生活型Ⅰ樹種與生活型Ⅱ樹種之間的顯著正聯結種對數都明顯減少,表明群落各垂直層次內和垂直層次之間種間的正關聯關系減弱,而且生活型Ⅱ樹種之間的負關聯關系增強。該研究結果與該森林群落演替進程中種間關系的變化趨勢相反[4],表明群落原有的穩定結構遭到了破壞[17]。已有研究指出,過去30年間,由于氣溫升高和降水變率增大降低了華南地區森林土壤含水量[29- 30],由于不同徑級、生活型和物種個體對逐漸干熱環境的適應性不同,鼎湖山季風林群落大徑級個體和不抗旱植物個體數量減少,小徑級個體和抗旱或速生植物個體數量增加[22,31]；由于降水變率增加,使害蟲樟翠尺蛾(Thalassodesquadraia)的種群爆發頻率和危害加大[43- 44],對作為季風林建群種的黃果厚殼桂種群造成了極大破壞[44]；氣候條件變化和自然干擾加大還可能加速了群落演替過程中殘留的大個體的錐和木荷的死亡[45]。這些變化會嚴重地改變季風林的群落結構和種間關系,因此1992—2015年間鼎湖山季風林群落種間關系趨勢性變化可能和氣候條件變化、蟲害、演替以及它們之間的相互作用的影響有關。

在1992—2015年,香楠、紅枝蒲桃、光葉紅豆、黃葉樹、羅傘樹和鼎湖釣樟與其他物種形成的顯著正聯結種對數較多,很少與其他物種形成顯著負聯結,暗示著這些物種能夠和大多數物種穩定共存,在季風林中有重要地位和作用,可以作為生態恢復、林業種植的備選物種[11- 12,46]。而鼎湖血桐和窄葉半楓荷與許多物種形成顯著負聯結種對,表明這兩個物種與其他物種空間分布分離,在群落中占據特殊生境或與其他物種具有很強的競爭關系。鼎湖血桐、白楸、和黃毛榕為比較典型的喜陽植物[35,47- 48],多生于林窗、林緣等光照充足的地方[45,49],彼此之間形成顯著正聯結,而多與其他物種形成顯著負聯結,這可能是由于過去大量冠層個體死亡,這3個物種快速占據了林窗[49],在郁閉的季風林中,這3個物種種群的大小可以用來衡量群落受到干擾的程度。

群落的正關聯性越強,尤其是冠層樹種與下層樹種的正關聯性越強,群落物種間的互補性越強,群落能夠更加充分的利用光等資源[39],相反,群落的負關聯性越強,物種間的互補性越弱,不利于資源的充分利用。此外,群落的種間關聯特征與物種入侵有重要關系,物種入侵會降低群落的正關聯性,增大負關聯性[3,13,15],而正關聯性強的群落物種間的聯結關系緊密,群落結構穩定,不容易遭受物種入侵[50]。鼎湖山季風林群落整體,以及各垂直層次內、垂直層次之間種間的正關聯關系減弱,可能引起物種間的互補性不足,對資源的利用效率下降,進而降低群落生產力；而物種間正聯結關系的減弱,使鼎湖山季風林群落結構愈加松散,群落穩定性下降,遭受生物入侵的風險增大。

4 結論

對鼎湖山季風常綠闊葉林種間關系動態研究表明,從1992到2015年,群落整體仍呈顯著正關聯,但種間正關聯關系在逐漸減弱,負關聯關系在逐漸增強；群落各垂直層次內和垂直層次之間種間的正關聯關系在減弱,而且生活型Ⅱ樹種之間的負關聯關系在增強；香楠、紅枝蒲桃、光葉紅豆、黃葉樹、羅傘樹和鼎湖釣樟能夠和大多數物種長時間穩定共存,在季風林中有重要地位和作用,而喜陽速生的鼎湖血桐種群快速增長,與許多物種形成顯著負聯結,其種群大小可能反映了群落受到的干擾程度。鼎湖山季風林群落種間關系趨勢性變化可能和氣候條件變化、蟲害、演替以及這些因素的相互作用的影響有關。群落正關聯關系減弱,可能造成群落資源利用效率下降,降低群落生產力；群落物種結構愈加松散,群落穩定性下降,增大遭受生物入侵的風險。