籠養黑葉猴日行為時間分配及其影響因素研究

田明亮 郭愛霞 謝緒昌 劉 青 薛 媛

(濟南動物園，濟南，250031)

黑葉猴(Trachypithecusfrancoisi)，隸屬靈長目(Primate)，猴科(Cercopithecidae)，疣猴亞科(Colobinae)，烏葉猴屬[1]。黑葉猴是我國國家Ⅰ級重點保護野生動物，主要分布在越南和中國，在中國僅分布在廣西、貴州、重慶南部，分布區域狹窄，數量很少[2]。

人工飼養條件下，黑葉猴全年均可發情受孕，妊娠期約6個月，每胎產1仔。剛出生的黑葉猴幼仔完全沒有獨立生活能力，主要由其母親撫育，以母乳為食，父親則不參與育幼，幼仔1周歲左右時斷奶，此時黑葉猴已經基本具備獨立生活能力。4—5周歲黑葉猴性成熟。

黑葉猴的行為研究可為其人工飼養繁殖、野外種群恢復以及保護對策的制定提供科學依據[3]。然而，我國對黑葉猴的行為研究起步卻比較晚。20世紀80年代以后，黃進同等[4]、吳名川等[5]，梅渠年等[6]對黑葉猴開展了生態分布、棲息環境等方面的研究，但并未對黑葉猴行為進行專門研究。進入21世紀后，對黑葉猴的行為研究開始深入，羅洪章等[3]、韓家亮等[7]、周歧海等[8-10]對黑葉猴行為進行了研究，研究了不同性別、發育階段、季節等條件下黑葉猴行為的變化與差異，這些研究均是針對生活在我國南方地區的黑葉猴。本研究特針對濟南動物園黑葉猴開展行為研究，以期對黑葉猴的飼養管理和繁殖提供參考。

1 研究方法

1.1 研究地點

濟南動物園位于36.7°N，117.0°E，屬于暖溫帶大陸性季風氣候，與黑葉猴野外棲息地的亞熱帶濕潤季風氣候差異很大。本地區季風明顯，四季分明，冬冷夏熱，雨量集中；從時間長短上來看，冬夏長，春秋短；冬季雨雪稀少，北風頻吹，寒冷干燥，極端最低溫度平均在-20℃以下；夏季不僅炎熱，且多降水，雨熱同季，極端最高溫度超過40℃。

黑葉猴外籠舍共3間，相鄰，坐南朝北，東到西依次為1—3號籠，以鋼絲勾花網相隔，內側是內舍，內側與內舍用混凝土墻和玻璃窗隔開；外側是展覽面，展覽面下部為鋼化玻璃，上部與其他面為鋼絲網。外籠舍活動場中有大型石塊、立木、橫木、窗臺。每間外籠舍面積為3.5 m×7.2 m，高5 m。內舍與外籠舍一一對應，也是3間相鄰，相互間以混凝土墻相隔，每間面積3.5 m×2.8 m，高4 m，設有斜梯、高處平臺、低處平臺、棲架、休息間。

每天8：10左右飼養員開始清掃室內、室外衛生。8：30左右喂黑葉猴1次牛奶，隨后喂樹葉。10：20左右和16：20左右飼喂黑葉猴水果、蔬菜、窩頭、餅干、雞蛋等。16：30左右再喂一次樹葉。館舍基本為封閉性結構，游客對黑葉猴的投喂幾乎沒有。

1.2 研究動物

黑葉猴一般1歲左右斷奶，從出生到斷奶為黑葉猴的幼年階段，也是其母親的育幼期，此時黑葉猴幼仔尚未獨立生活，對母親的依賴度較高；黑葉猴4—5歲性成熟，從斷奶到性成熟為黑葉猴的亞成年階段；性成熟后的黑葉猴進入成年階段。本研究的試驗動物為濟南動物園籠養的13只黑葉猴(表1)。

1.3 試驗方法

本研究在秋季2015年10—11月和春末夏初2016年5—6月進行，這兩個時期的濟南動物園氣候條件相近，白天氣溫多在15℃—25℃，適宜黑葉猴在外籠舍活動，且避免了寒熱因素對動物行為觀察不利的影響。觀察時選擇天氣晴朗、動物表現正常的非節假日，以減少天氣、園內游客等因素的干擾。試驗動物8：00由內舍放到外籠舍，由在外籠舍展覽面玻璃外著非工作服的觀察人員進行觀察，16：20—17：00收回內舍，收回內舍的動物由飼養人員通過內舍玻璃窗進行觀察，以避免觀察對動物行為產生影響。每組樣本累計觀察時間7 d，63 h。

采用掃描取樣法觀察動物行為，每5 min記錄1次所觀察動物個體的行為及其所在位置，每1 h記錄12次。正式試驗之前進行4 d的預試驗，以初步確定黑葉猴的日常活動特點和行為種類，并對黑葉猴的行為進行準確定義和分類。記錄的數據采用Excel和SPSS 19.0軟件進行數據分析與處理，分析數據使用單因素方差分析和多因素方差分析，均值多重比較采用LSD法和Tamhane’sT2法。

根據預試驗觀察的結果，將黑葉猴的日行為定義為運動、休息、取食、社會性行為、育幼行為、幼仔行為和其他7大類型，運動、休息、社會性行為、育幼行為和幼仔行為又分為多個小類型，各個行為類型定義情況詳見表2。

表1 試驗黑葉猴情況Tab.1 Situation of Francois’ langur

表2 黑葉猴日行為類型定義Tab.2 Definition of daily behavior type of Francois’ langur

續表2

2 結果與分析

2.1 黑葉猴日行為時間分配

在黑葉猴的日行為中，休息所占的時間最多，占60.41%，是最主要的行為；社會性行為其次，占13.56%；取食占13.12%；運動占12.05%；爬跨、交配、性顯示、排尿、排便等其他行為非常少，僅占0.86%。休息行為中，個體蹲坐占44.96%，是最主要的休息方式；擁坐次之，占10.78%；睡眠占3.60%。社會行為中梳理最多，占9.61%，是黑葉猴最主要的社會性行為方式。將黑葉猴日行為分為活動和非活動兩大類，其中活動類行為包括運動、取食、玩耍、攻擊，所占時間合計為29.12%，非活動類行為包括休息和梳理，所占時間合計為70.02%(圖1)。

圖1 黑葉猴日行為時間分配Fig.1 Time budget of daily behaviors of Francois’ langur

2.2 黑葉猴行為日節律變化

黑葉猴運動行為有3個非常明顯的高峰期，分別是8：00—9：00、11：00—12：00和15：00—16：00；有2個低谷期，分別是10：00—11：00和12：00—14：00。黑葉猴早上7：00左右醒來后，一般先活動一段時間，于是出現8：00—9：00的運動高峰期；10：20左右人工飼喂后，黑葉猴會進行一段時間的集中取食，運動相對較少，取食結束后運動增多，出現低谷期和高峰期；運動行為在12：00—15：00出現低谷期，這是因為黑葉猴有中午睡眠休息的習性，當黑葉猴醒來后運動逐漸增多，所以在15：00—16：00再次出現高峰期。

黑葉猴休息行為節律變化總體較為平緩，僅在13：00—16：00出現一較長的高峰期，這與黑葉猴有午睡的習性有關，也與黑葉猴活動避開午后高溫有關；16：00以后出現非常明顯的低谷，這是因為16：20左右黑葉猴開始進入內舍集中取食，休息行為減少。

黑葉猴取食行為有3個非常明顯的高峰期，分別是8：00—9：00、10：00—11：00和16：00—17：00，這與人工飼喂時間緊密相關。由于黑葉猴的人工飼喂時間點在10：20和16：20，黑葉猴會在飼喂后進行一段時間的集中取食，所以出現10：00—11：00和16：00—17：00兩個取食高峰期。由于8：30左右還會飼喂黑葉猴牛奶，然后再喂樹葉，所以8：00—9：00黑葉猴取食行為也出現高峰期。在其他時間段，黑葉猴也會有零零散散的取食行為，但頻次相對較低。

黑葉猴的社會性行為在9：00以后增多，在12：00—13：00出現頻率最高峰，這段時間黑葉猴剛開始午睡，也是以梳理為主的社會性行為發生的高峰期。此外，黑葉猴社會性行為與取食具有一定的負相關關系。

睡眠屬于休息行為中一類比較特殊的行為，因此單另進行分析和研究。黑葉猴的睡眠行為在12：00—14：00有一明顯的高峰期，絕大多數睡眠行為都發生在這一高峰期內，在其他時間段黑葉猴也會有少量的睡眠零星出現(圖2)。

圖2 黑葉猴行為日節律變化1Fig.2 Daily rhythm 1 of behaviors of Francois’ langur

不同性別和發育階段的黑葉猴日行為節律變化表現出一定的一致性，其中取食和睡眠行為的節律變化一致性非常強，運動和社會性行為的節律變化一致性較強，而休息和其他行為的節律變化一致性不明顯(圖3)。

運動 Moving

休息 Resting

睡眠 Sleeping

取食 Feeding

社會性行為 Social behavior

其他 Other圖3 黑葉猴行為日節律變化2Fig.3 Daily rhythm 2 of behaviors of Francois’ langur

2.3 性別和發育階段對黑葉猴日行為的影響

黑葉猴亞成年個體的運動和取食行為比成年個體多，且差異顯著(P<0.05)；睡眠行為比成年個體少，且差異顯著(P<0.05)；雄性亞成年個體的休息行為比雄性成年個體多，社會性行為比雄性成年個體多，且差異均顯著(P<0.05)，雌性亞成年個體與成年個體的休息和社會性行為差異不顯著(P>0.05)；其他行為無顯著差異(P>0.05)。

黑葉猴雄性個體的運動行為比雌性個體多，且差異顯著(P<0.05)。亞成年雄性個體的休息行為比亞成年雌性個體少，且差異顯著(P<0.05)，而成年雄性個體與成年雌性個體的休息行為無顯著差異(P>0.05)；雌雄黑葉猴在睡眠、取食、社會性行為和其他行為上差異不顯著(P>0.05)(表3，表4和表5)。

表3 黑葉猴日行為時間分配的比較Tab.3 Compare of time budget of Francois’ langurs’ daily behaviors %

表4 性別和發育階段的主體間效應的檢驗Tab.4 Tests of between-subjects effects of gender and developmental stage

表5 休息和社會性行為的簡單效應檢驗Tab.5 Tests of simple effect of resting and social behavior

2.4 妊娠對雌性黑葉猴日行為的影響

妊娠前期(妊娠2個月)的雌性黑葉猴，與未妊娠個體相比，運動行為顯著增加(P<0.05)，取食和其他行為顯著減少(P<0.05)，休息、睡眠和社會性行為無顯著變化(P>0.05)。與妊娠前期和未妊娠個體相比，妊娠后期(妊娠5.5個月)的雌性黑葉猴運動和社會性行為均顯著減少(P<0.05)；其休息行為均顯著增加(P<0.05)；其睡眠行為減少，但差異均不顯著(P>0.05)；其取食行為與妊娠前期個體相比顯著增加(P<0.05)，與未妊娠個體相比也有所增加，但差異不顯著(P>0.05)；其他行為與妊娠前期個體無顯著差異(P>0.05)，與未妊娠個體相比顯著減少(P<0.05)(表6)。

2.5 育幼期黑葉猴母仔日行為的變化

與3月齡幼仔相比，6.5月齡幼仔的睡眠和社會性行為均顯著增加(P<0.05)，幼仔行為顯著減少(P<0.05)，休息和取食行為增加但差異不顯著(P>0.05)，運動行為變化不明顯。與幼仔3月齡的雌性黑葉猴相比，幼仔6.5月齡的雌性個體社會性行為顯著增加(P<0.05)，育幼行為顯著減少(P<0.05)，休息行為增加但差異不顯著(P>0.05)，運動、睡眠和取食行為變化不明顯(表7和表8)。

表6 不同生理階段雌性黑葉猴日行為的時間分配Tab.6 Time budget of daily behaviors of female Francois’ langurs in different physiological phases %

注：同列標注不同小寫字母表示差異顯著(P<0.05)，標注相同字母或未標注字母表示差異不顯著(P>0.05)
Note：In the same column，significant differences were found in different lowercase letters labeled(P<0.05)，no significant differences were found in the same or unmarked letters labeled(P>0.05)

表7 不同月齡幼仔日行為的時間分配Tab.7 Time budget of daily behaviors of cubs in different months age %

注：同列標注不同大寫字母表示差異顯著(P<0.05)，未標注字母表示差異不顯著(P>0.05)
Note：In the same column，significant differences were found in different uppercase letters labeled(P<0.05)，no significant differences were found in unmarked letters labeled(P>0.05)

表8 育幼期雌性黑葉猴日行為時間分配Tab.8 Time budget of daily behaviors of female Francois’ langur during lactation %

注：同列標注不同小寫字母表示差異顯著(P<0.05)，未標注字母表示差異不顯著(P>0.05)
Note：In the same column，significant differences were found in different lowercase letters labeled(P<0.05)，no significant differences were found in unmarked letters labeled(P>0.05)

3 結論與討論

3.1 黑葉猴行為時間分配

由于行為觀察方式、行為類型定義、所選觀察時段和飼養環境的不同，本研究中黑葉猴行為時間分配與羅洪章等[3]、韓家亮等[7]、周歧海等[8]的研究結果也有所差異。但總體來說，本研究中的籠養黑葉猴日行為中休息行為占總時間的60.41%，以休息為主的非活動類行為(包括休息行為以及社會性行為中的梳理和被梳理)占總時間的70.02%，活動類行為(包括運動、取食行為以及社會性行為中的玩耍和攻擊)占總時間的29.12%，從動物日活動的活躍情況來看，本研究與羅洪章、韓家亮、周歧海等的研究結果是基本一致的。

與野外黑葉猴相比[8]，籠養黑葉猴的取食行為明顯減少，這是因為籠養條件下黑葉猴的食物充裕且適口性好，營養價值也較高，黑葉猴進食速度提高而需要攝入的食物則減少，取食時間縮短，取食行為占的時間也就減少了。

梳理在黑葉猴社會性行為中所占比例為70.88%，是黑葉猴最主要的社會性行為方式，是黑葉猴相互交流感情和建立和睦關系的重要途徑。梳理可以發生在雌性與雌性間、雌性與雄性間、成體與幼體間，一般雄性之間較少發生。梳理也是外來個體是否融入黑葉猴小社群的重要標志，如果外來個體與小社群內各個體間能夠互相梳理，就可以認為它已經基本融入該小群體。

其他行為包含多種出現頻率很低的行為，出現的偶然性非常強，因此未對其數據進行討論分析。

3.2 黑葉猴行為日節律變化

不同性別和不同發育階段的黑葉猴在取食、睡眠、運動、社會性行為4種行為日節律變化上表現出較明顯的一致性，特別在取食和睡眠方面表現出的一致性更加明顯，在休息和其他行為方面表現的一致性較不明顯。日行為節律變化的一致性較強是黑葉猴營社群性生活的反映，也與黑葉猴猴群生活在同一飼養條件下，環境、溫濕度、氣候、飼喂時間、食物種類等影響黑葉猴行為節律變化的各種因素較為一致有關。取食行為受人工飼喂的影響極強，所以表現出極強的一致性。黑葉猴雖然是典型的晝行性動物，但卻有在午后短暫睡眠的習性，在籠養條件下仍然保持了這一習性，并表現出了很強的節律一致性。在午后這段時間，黑葉猴不僅睡眠行為出現頻率較高，還出現了13：00—16：00的休息高峰期，這是黑葉猴在野外適應中午強烈日照和較高氣溫的一種對策，在夏季這種現象表現還會更明顯[10-11]。根據這些黑葉猴行為日節律變化規律，飼養人員可以對動物的飼喂、展出和治療等做出合理的時間安排。

3.3 影響黑葉猴行為時間分配的因素

亞成年黑葉猴處于生長發育的重要階段，此時的動物新陳代謝旺盛、食物需求量大，而且精力充沛又好奇心強，正處于通過玩耍和運動等行為學習各項生存技能的關鍵時期，這導致其與成年黑葉猴在日行為上出現非常明顯的差異。黑葉猴亞成年個體的運動、取食和社會性行為均多于成年個體，休息和睡眠行為則少于成年個體，而且除雌性黑葉猴的休息和社會性行為在亞成年與成年個體間的差異未達顯著水平(P>0.05)外，其余各行為在亞成年與成年個體間的差異均達顯著水平(P<0.05)。在社會性行為中，亞成年雌雄個體的玩耍行為分別占6.10%和12.47%，明顯高于成年雌雄個體的1.59%和2.24%。羅洪章等[3]的研究發現黑葉猴青年體的移動、取食、戲耍行為極顯著多于成體(P<0.01)，而休息行為極顯著少于成體(P<0.01)，與本研究結果類似。

性別對黑葉猴行為的影響相對要小。雄性黑葉猴的運動行為比雌性更多，且差異顯著(P<0.05)；在亞成年階段，雄性黑葉猴休息行為比雌性更少，且差異顯著(P<0.05)；黑葉猴的睡眠、取食和社會性行為在性別間無顯著差異(P>0.05)。根據黑葉猴生物特性和濟南動物園長期的飼養經驗，雄性黑葉猴比雌性更好動、好斗，而雌性則更安靜、喜歡以梳理毛發方式相互交流，這可能是造成以上結果的主要原因。但是，本研究中性別對黑葉猴行為的影響與羅洪章等[3]、韓家亮等[7]、周歧海等[8]的研究結果并不一致，可能與飼養氣候、環境、季節以及研究方法等因素的差異有關，具體原因有待進一步研究。

亞成年雄性黑葉猴表現得比其他個體更加好動，其社會性行為中的玩耍行為高達12.47%，遠高于成年雄性、成年雌性和亞成年雌性的2.24%、1.59%和6.10%，其運動行為中活動劇烈的奔跳行為高達10.03%，也遠高于成年雄性、成年雌性和亞成年雌性的3.13%、1.43%和2.98%，這應當與黑葉猴一夫多妻制社會有一定關系。一個黑葉猴小群一般有1只成年的主雄猴，亞成年個體和幼仔多為其子女，其主雄地位一旦被外來成年雄性奪走，新的主雄猴會將亞成年雄性個體驅離猴群，對幼仔則會出現殺嬰現象。即使主雄猴沒有發生變化，當亞成年雄性個體在生長發育到一定階段后，一般也會被主雄猴驅離猴群。因此亞成年雄性個體必須通過玩耍和運動迅速學習和掌握各項生存技能，為其將來離開猴群后的生活做好充足的準備，才能夠更好地生存下來，繁衍生息[9]。

雌性黑葉猴妊娠后，其行為發生一定變化。與未妊娠個體相比，妊娠前期的雌性黑葉猴除運動和取食行為變化顯著(P<0.05)外，其余行為基本無較大變化，運動和取食行為的變化原因不明，可能是試驗動物的個體差異。在妊娠后期，雌性黑葉猴比平時更加喜歡安靜，取食基本恢復到未妊娠時水平，休息行為顯著增加(P<0.05)，運動和社會性行為顯著減少(P<0.05)，這些變化可以降低雌性黑葉猴及胎兒在妊娠后期受到傷害的風險，以保證其將來順利分娩。

育幼行為和幼仔行為是黑葉猴母親和幼仔間在育幼時期發生的特殊行為，在此期間，黑葉猴母親獨自承擔撫育幼仔的任務，花費大量時間用于撫育幼仔，而幼仔則對母親具有很強的依賴性，這使黑葉猴母仔的行為時間分配發生較大變化。剛出生的幼仔尚不能獨立生活，高度依賴母親，其幼仔行為頻繁，其母親的育幼行為也頻繁。隨著幼仔的成長發育，幼仔對母親的依賴性逐漸降低，開始慢慢嘗試獨立活動，甚至開始離開母親獨立睡眠，幼仔行為逐漸減少，其母親的育幼行為也隨之減少。幼仔月齡越小，越依賴母親，母親和幼仔與群內其他個體的互動也就越少，因此它們的社會性行為也較少。隨著月齡增長，幼仔逐漸增加與群內其他個體的互動，尤其是與亞成年個體和其他幼仔間的玩耍行為增加劇烈，其母親也在減少育幼行為的同時增加了與群內其他成員間的互動，導致幼仔與母親的社會性行為均顯著增加(P<0.05)。幼仔1歲左右時基本已經能獨立生活，其幼仔行為偶有發生，但頻率很低，此時基本可認為黑葉猴幼仔的育幼期已經結束。