基于CoCA分析的長江干流浮游動植物群落交互影響研究

胡俊，池仕運，鄭金秀，陳明秀

水利部中國科學院水工程生態研究所，湖北 武漢 430079

浮游植物作為水生態系統中的初級生產者，是水生態系統能量流動和物質循環的基礎，而浮游動物除直接攝食浮游植物外，也是一些魚類的重要餌料。浮游植物和浮游動物作為水生態系統中食物鏈的重要組成部分，是營養物質循環和能量流動的重要環節（Lepist? et al.，2004；Liu et al.，2010；杜明勇等，2014）。鑒于浮游植物和浮游動物對生態系統的結構和功能起著重要的調控作用，近年來浮游植物和浮游動物的群落特征及其演替規律受到廣泛關注。內陸河流、湖泊因富營養化問題，其浮游動植物群落與水質因子之間的關系尤其受到關注（黃廷林等，2016；李慧明，2012；田澤斌等，2014；趙文等，2002）。同為水生態系統重要的環節，浮游動物作用的特殊性在于一方面與浮游植物一樣，是鰱（Hypophthalmichthys molitrix）、鳙（Aristichthys nobilis）等經濟魚類的主要餌料，另一方面作為食物鏈的第二級，又通過攝食作用制約著浮游植物的發展（蔡慶華，1995；張麗彬等，2007）。因此，研究浮游動物與浮游植物的相互關系，對漁業生產和環境保護等皆有重要意義。對浮游動物與浮游植物資源存量、群落分布特征等進行觀測和深入研究，也有助于加深了解整個水生態系統結構和功能（Bowman et al.，2008；王小冬等，2005）。然而，目前相關研究多局限于浮游動物或浮游植物與水環境因子的關系、種群和群落演替以及特定浮游動物與特定浮游植物之間的濾食作用等，缺乏將浮游植物和浮游動物群落作為整體分析它們之間的相互關系的研究。

長江天鵝洲白鱀豚國家級自然保護區于 1992年經國務院批準建立，轄長江89 km石首江段和天鵝洲故道，該區域生態環境的優劣直接關系到生活于其中的保護動物如白鱀豚（Lipotes vexillifer）和江豚（Neophocaena asiaeorientalis）等棲息環境的好壞，進而影響其種群的正常繁衍和維系。本研究以湖北石首長江天鵝洲白鱀豚國家級自然保護區附近長江河段（89 km）為研究對象，采用多元統計方法，研究該河段浮游動植物群落結構及季節變化，探討浮游動植物之間的相互關系，為該區域生態系統保護與研究工作提供基礎資料和科學依據。

1 材料與方法

1.1 站位設置

項目組對調查河段（圖1）進行了4次采樣，分別為2014年10月（秋季）、2015年1月（冬季）、2015年5月（春季）和2015年7月（夏季）。具體采樣站位信息如表1所示。

表1 采樣點位置信息Table 1 Information of sampling sites

1.2 樣品采集與分析

浮游生物樣品使用25號和13號生物網進行采集，浮游植物定性樣品使用25號浮游生物網在表層0.5 m處以20~30 cm·s-1的速度作“∞”字形緩慢拖動5~10 min，待水濾去后，打開閥門將浮游生物倒入貼有標簽的標本瓶中。浮游動物定性樣采集方法與浮游植物相同，原生動物和輪蟲使用25號浮游生物網，浮游甲殼動物用13號浮游生物網采集。定性樣品按5%的體積比加入甲醛溶液固定。物種鑒定到種或屬。所有樣品均于顯微鏡下觀察鑒定。

1.3 數據分析

1.3.1 種類更替率分析

種類更替率（R）采用如下公式計算（杜飛雁等，2013）：

式中，a與b分別為相鄰2個季節的種類數；c為相鄰2個季節的共同種類數。

1.3.2 排序分析

由于本研究不同物種數據為0~1類型數據，采用基于單峰模型的去趨勢對應分析（Detrended Correspondence Analysis，DCA）分析不同浮游生物群落的季節分布特征。

采用 Co-Correspondence Analysis（CoCA）研究浮游植物和浮游動物群落之間的相互作用。CoCA是一種較新的排序方法，其分析模式與CCA（Canonical Correspondence analysis）類似，但是克服了 CCA只能用于群落數據和環境變量分析的不足，該方法可以直接用來分析比較群落之間相互聯系（ter Braak et al.，2004）。

所有排序分析及排序圖的繪制運用 Canoco 5.0軟件完成。其他數據分析及繪圖運用Office 365完成。

2 結果

2.1 浮游植物組成

圖1 采樣點位置示意圖Fig. 1 Map of sampling sites

4次調查共檢出浮游植物104種，其中硅藻58種，甲藻4種，金藻3種，藍藻12種，裸藻2種，綠藻22種，隱藻3種。從季節分布看，四季浮游植物種類變化不大（圖 2）。春、夏、秋、冬四季浮游植物種類數依次為57、45、59、68。冬季浮游植物種類數最高，而春夏兩季種類數接近，且四季均以硅藻種類數最高。從年度出現頻次看（圖2），出現頻次超過50%的包括：硅藻門10種，分別為變異直鏈藻（Melosira varians）、奇異桿狀藻（Bacillaria paradoxa）、小環藻（Cyclotella sp）、尖針桿藻（Synedra acus）、曲殼藻（Achnanthes sp.）、美麗星桿藻（Asterionella Formosa）、肘狀脆桿藻（Fragilaria ulna）、螺旋顆粒直鏈藻（Melosira granulata var. angustissima f. spiralis）、谷皮菱形藻（Nitzschia palea）、顆粒直鏈最窄變種藻（Melosira granulata var. angustissima）；藍藻門2種，分別為小席藻（Phormidium tenue）、色球藻（Chroococcus sp）；隱藻門2種，分別為卵形隱藻（Cryptomonas ovata）和尖尾藍隱藻（Chroomonas acuta）。

無論是種類數量，還是出現頻次，均以硅藻門浮游植物為首，其次是綠藻門和藍藻門浮游植物。隱藻種類雖僅有3種，但是其中有兩種的出現頻次均超過了50%，也屬出現頻次較高的門類。

2.2 浮游動物組成

本次調查共檢出浮游動物 88種。其中，原生動物、輪蟲和浮游甲殼三大類群種類數依次為31、27和30（表2）。

原生動物31種，隸屬20屬。春季檢出原生動物16種，夏季檢出18種，秋季檢出20種，冬季檢出16種。年度出現頻次超過20%的常見種有小筒殼蟲（Tintinnidium pusillum）、旋回俠盜蟲（Strobilidium gyrans）、半圓表殼蟲（Arcella hemisphaerica）、針棘匣殼蟲（Centropyxis aculeate）和無棘匣殼蟲（Centropyxis ecornis），并且這5個種類在4次采樣中均被檢出，在兩個季節均被檢出的有20種。

輪蟲27種，隸屬18屬。其中，春季檢出輪蟲16種，夏季檢出14種，秋季檢出8種，冬季檢出16種。年度出現頻次超過20%的常見種有螺形龜甲輪蟲（Keratella cochlearis）、角突臂尾輪蟲（Brachionus angularis）、廣生多肢輪蟲（Polyarthra vulgaris）、萼花臂尾輪蟲（Brachionus califlorus）和唇形葉輪蟲（Notholca labis）。

圖2 浮游植物各門類種類與出現頻次分布圖Fig. 2 The distributions of occurring frequencies and species numbers of all phytoplankton phylum

表2 浮游動物種類數及檢出頻次Table 2 The species and frequency of zooplankton

浮游甲殼動物30種，隸屬22屬。其中，橈足類16種，枝角類13種及無節幼體（Nauplius）。春季檢出甲殼動物20種，夏季檢出11種，秋季檢出16種，冬季檢出18種。從年度出現頻次來看，出現頻次超過 20%的物種有僧帽溞（Daphnia cucullate）、右突新鏢水蚤（Neodiaptomus schmackeri）、廣布中劍水蚤（Mesocyclops leuckarti）、拉達克劍水蚤（Cyclops ladakanus）、湯匙華哲水蚤（Sinocalanus dorrii）、簡弧象鼻溞（Bosmina coregoni）、英勇劍水蚤（Cyclops strenuus）、長額象鼻溞（Bosmina longirostris）。

總體而言，春冬兩季浮游動物種類數和檢出頻次高于夏秋兩季，尤其是秋季種類數和檢出頻次遠低于春冬兩季。從表3可知，原生動物在冬季和春季分別有 2個種類和 3個種類出現頻次超過 50%（大于或等于5次），其中小筒殼蟲（Tintinnidium pusillum）四季均被檢出，其在春夏季的檢出率達80%以上；輪蟲優勢種類并不明顯，夏冬兩季均沒有出現檢出率超出50%的種類，盡管夏冬兩季種類數比較高；浮游甲殼動物中長額象鼻溞（Bosmina longirostris）在春季、夏季和秋季出現頻次較高，而英勇劍水蚤（Cyclops strenuous）則在夏秋季出現頻次較高，湯匙華哲水蚤（Sinocalanus dorrii）則在冬春兩季出現頻次較高。進一步從種群更替率來看，浮游動物各類群季節之間種類更替率均高于50%，其中夏—秋之間種類更替最為明顯，輪蟲更替率可達到77.8%（表4）。

2.3 DCA分析

浮游植物、輪蟲、原生動物及浮游甲殼動物DCA排序結果如圖3所示。浮游植物群落組成排序顯示，不同季節的采樣點在排序圖中被明顯區分開，尤其是冬季采樣點位置遠離其他三季，僅春、夏兩季采樣點略有相交。原生動物排序圖則顯示，原生動物種類在冬春兩季區別較大，表明冬季至春季時，原生動物種類變化較為明顯；浮游甲殼動物則是春夏兩季區別較大，表明春季到夏季時其種類變化較大；輪蟲四季沒有明顯差異。

2.4 CoCA分析

采用CoCA分析浮游植物與浮游動物之間的關系，結果顯示浮游植物與浮游動物之間的相關性顯著（P=0.014）。前 4個排序軸解釋了 44%共同方差，且4個排序軸相關性依次為：0.9212、0.9444、0.9194、0.9061，均超過了0.9000。較高的相關性及共同方差比例表明浮游動物與浮游植物之間存在顯著的交互作用（Hanson et al.，2015）。浮游動植物名列前10的種類得分占總得分比例約為40%，因此圖4僅顯示了浮游植物和浮游動物擬合權重最高的前 10種類，以便更好地觀察浮游動植物之間起主要作用的種類。

表3 浮游動物出現頻次不低于5次的種類Table 3 The species of zooplankton with the frequency higher than or equal to 5 times

表4 種群更替率分析Table 4 The recruitment rate

圖3 DCA排序圖（○：春季；◇：夏季；□：秋季；△：冬季）Fig. 3 The ordination plot of DCA (○: spring; ◇: summer; □: autumn; △: winter)

擬合權重名列前10的浮游植物中有：硅藻門8種，分別為小環藻（Cyclotella sp.）、肘狀脆桿藻（Fragilaria ulna）、顆粒直鏈最窄變種藻（Melosira granulata var. angustissima）、谷皮菱形藻（Nitzschia palea）、尖針桿藻（Synedra acus）、螺旋顆粒直鏈藻（Melosira granulata var. angustissima f. spiralis）、變異直鏈藻（Melosira varians）、曲殼藻（Achnanthes sp.）；藍藻門1種，為小席藻（Phormidium tenue）；隱藻門1種，為尖尾藍隱藻（Chroomonas acuta）。浮游動物則包括了：甲殼類6種，分別為英勇劍水蚤（Cyclops strenuus）、長額象鼻溞（Bosmina longirostris）、廣布中劍水蚤（Mesocyclops leuckarti）、湯匙華哲水蚤（Sinocalanus dorrii）、拉達克劍水蚤（Cyclops ladakanus）、無節幼體（Nauplius）；原生動物2種，分別為小筒殼蟲（Tintinnidium pusillum）、旋回俠盜蟲（Strobilidium gyrans）；輪蟲2種，分別為螺形龜甲輪蟲（Keratella cochlearis）、角突臂尾輪蟲（Brachionus angularis）。

此外，CoCA分析中權重最高的前10個采樣點為：2月份采樣點8個，5月份采樣點1個，10月份采樣點1個。

3 討論

3.1 群落季節特征

本研究中，浮游動植物種群更替率達到了50%以上，并且以夏—秋交替時浮游植物和浮游動物種群更替率最高（表 3），表明夏秋換季時，浮游動物和浮游植物種類變化明顯。DCA分析顯示，不同季節浮游植物種類與出現頻次存在明顯差異（圖3）。通常情況下，浮游植物種類組成、數量分布及豐度呈季節性變化（吳潔等，2001），而浮游植物種類組成、豐度等在天然水體中的變化除了與季節有關外，也與營養鹽密切相關。在沒有人為污染的自然淡水水體中，浮游植物季節性變化的一般規律是：春秋季以喜低溫的硅藻、金藻為主，夏季以喜高溫的藍藻、綠藻為主，冬季浮游植物種類和數量都很少（Wang et al.，2007）。此外，中國河流包括長江浮游植物多以硅藻為主（洪松等，2002；黃春貴，2002）。本研究中，浮游植物的檢出頻次和種類，也均以硅藻門浮游植物占優。

雖然浮游動物種群更替率較高（表3），但是DCA排序卻顯示浮游動物季節差異不明顯。例如，輪蟲在夏—秋更替時，種群更替率可達 78%，而DCA排序則顯示輪蟲種類四季分布沒有明顯差異。這可能是因為種群更替率的計算僅包含了種類數，而DCA排序不僅包含種類變化，也包含頻次變化。某些種類如偶見種可能季節變化明顯，但出現頻次低，在DCA分析中其所占比重小，故其對主要群落變化影響不大，反映到DCA排序圖中則顯示為四季群落分布無明顯差異。然而，優勢種類變化較明顯，從每個季節出現的優勢種和常見種可以看出其季節性差異，如輪蟲中的龜甲輪蟲四季都有被檢出，而秋季出現頻次最高，表明龜甲輪蟲是秋季的優勢種。在其他季節，則有許多其他種類出現并成為優勢種，如春季的多肢輪蟲、疣毛輪蟲；夏季則以臂尾輪蟲為主，各種類的臂尾輪蟲也相繼出現，成為該季節的優勢群體；冬季除了多肢輪蟲、臂尾輪蟲較多之外，葉輪蟲亦成為該季節的優勢種。葉輪蟲是對溫度較為敏感的種類，一般在低溫環境出現。原生動物和浮游甲殼動物的季節更替率雖沒有輪蟲高，但季節演替也是有跡可循的（鄭金秀等，2015；鄭金秀等，2011）。

3.2 群落相關性分析

浮游植物和浮游動物作為食物鏈中的重要組成部分，彼此間相互影響、關系密切。CoCA分析表明，調查河段浮游植物與浮游動物確實存在顯著的交互作用。CoCA分析中擬合最適的前10位種類中，有6種浮游甲殼動物，2種輪蟲以及2種原生動物，這表明浮游植物主要與浮游甲殼動物密切相關。這與許多已有研究結論類似，即一般的浮游動物，尤其是浮游甲殼動物，主要以浮游植物為食，有較強的控藻作用（Cabecinha et al.，2009；張麗彬等，2007；章宗涉等，1991；趙文等，2001）。進一步細分6種浮游甲殼動物，可以看到其中5種為橈足類。橈足類是中型浮游動物最重要的類群之一，它們對浮游植物有較強的攝食作用，能夠顯著降低水體的初級生產力（Mann，1993；王小冬等，2005）。浮游甲殼動物個體一般大于輪蟲和原生動物，浮游植物與浮游甲殼動物的顯著相互作用也符合“體積-效率”假說，即體積較大的浮游動物對浮游植物的捕食效率更高（Brooks et al.，1965）。由圖4還可知，浮游植物多集中于兩軸交匯處，而對應集中于兩軸交匯處的浮游動物主要是英勇劍水蚤、廣布中劍水蚤、湯匙華哲水蚤，三者均為體積相對較大的雜食或濾食性浮游動物。然而，也有研究表明，在富營養化的淺水湖泊中，輪蟲和原生動物為浮游動物的主要組分，也是浮游植物的主要攝食者（Agasild et al.，2007）。

CoCA站位分析則顯示，擬合最適的前10個站位主要集中在2月份，即冬季調查河段浮游植物和浮游甲殼動物相互作用更為明顯。通常冬春季溫度較低，硅藻門浮游植物多為優勢種類，且4次采樣過程中硅藻均為主要種類。CoCA分析中擬合前十的浮游植物種類，有硅藻門浮游植物8種，藍藻門和隱藻門各1種（圖3）。進一步分析表明，浮游甲殼動物主要影響的浮游植物是硅藻。可能在冬末春初水溫較低時，浮游甲殼動物對浮游植物存在較為明顯的“下行效應”（McQueen，1990）；隨著氣溫升高，這種“下行效應”不再明顯。在調查河段，浮游甲殼動物對浮游植物的作用主要集中在冬季，且主要對硅藻產生影響。長江夏秋季水溫較高時優勢種類多以藍綠藻為主（陳校輝等，2006；李

圖4 CoCA的平面對偶圖（左：浮游植物；右：浮游動物）Fig. 4 The dual ordination diagram of CoCA (left: phytoplankton; right: zooplankton)

世健等，2012），而水華藍藻能夠對浮游動物產生各種不利影響，如降低浮游動物的存活率、抑制生長和繁殖、降低攝食率等（李靜等，2010；朱津永等，2008）。因此，目前對于能夠引起水華的藍藻的控制更多地采用非經典操縱，即通過鰱鳙等濾食性魚類直接捕食藻類來控制水華（此里能布等，2012）。

4 小結

本研究顯示，天鵝洲長江段浮游植物無論是種類還是出現頻次均以硅藻門種類為首，其次是綠藻門和藍藻門種類，隱藻門也屬出現頻次較高的門類。而浮游動物中原生動物、輪蟲和浮游甲殼三大類群種類數依次為31、27和29。不同季節浮游植物種類與出現頻次差異明顯。浮游動物雖然種群更替率較高，但DCA排序顯示其季節差異并不明顯。CoCA分析顯示，浮游植物與浮游動物之間相互影響顯著；擬合權重分析進一步揭示了浮游植物與浮游動物的相互影響主要體現在硅藻門浮游植物和浮游甲殼動物在冬季的相互作用。本研究主要關注于浮游生物的種類數與頻次，還有待進一步從現存量方面開展研究，以探討浮游動植物群落之間的聯系。