農田傳粉者生物多樣性及其與不同土地利用方式的關系

孫廣芳， 鄒大為， 閔夢月， 安樹青， 冷 欣

(南京大學生命科學學院，江蘇南京 210046)

農田生態系統是人類為了滿足生存需要，積極干預自然，依靠土地資源，利用農田生物與非生物環境之間以及農田種群之間的關系來進行人類所需食物和其他農產品生產的半自然生態系統。農業用地影響著全球40%的陸地面積，是地球表面最重要的生境類型之一[1]。在中國，2009年農業用地占國土面積的56.21%，并有逐年增加的趨勢。在過去的幾十年里，高度集約化的農業土地利用方式是導致農業用地內生物多樣性迅速降低的原因[2-4]，也是全球范圍生物多樣性降低的最重要因素[5-6]。與此同時，生物多樣性提供的生態服務功能也在降低，具體表現為作物的傳花授粉行為減少、產量降低、生物控制能力下降等[7]。

傳粉者是生態系統的重要組成成分，在高等植物中，許多被子植物需要通過動物傳粉進行有性生殖[8-9]。同時，這些植物又以花蜜和花粉的形式為傳粉昆蟲提供食物。顯花植物-授粉者之間的這種互利共生關系在維護全球生態系統的生物多樣性和穩定性上起到了至關重要的作用。但是，目前對傳粉動物帶來的生態服務及經濟影響方面的研究還不夠系統和全面[10]。農田傳粉昆蟲作為農田生物多樣性的重要組分，近年來正越來越受到研究者的關注，傳粉昆蟲生物多樣性的喪失正在成為國際生物多樣性研究的新熱點。在過去的10年期間，已經有研究表明傳粉昆蟲正在減少，特別是蜜蜂，無論是人工養殖的還是野生蜜蜂的下降趨勢都已被證明[11-12]。雖然尚不完全清楚這一現象的驅動因素，但是棲息地喪失、碎片化和退化影響了蜜蜂種群覓食和筑巢所需要的關鍵性的資源可能是重要原因。英國和荷蘭的廣泛調查顯示，野生蜂類與它們傳粉的植物正在一起消失，雙方物種數量下降都將對農田生態系統產生不利影響[13]。調查發現，蜜蜂的多樣性隨生境多樣性而改變，且與油菜花種子的數量呈正相關。國內關于農業景觀格局的研究起步較晚[14]。張保華等闡述了農業景觀格局演變及其生態效應，指出目前研究主要集中在農業景觀格局及其組分的動態變化[15]。許華研究發現，在自然過程和人類活動的共同作用下，近70年來黃泛區農業景觀格局發生了顯著變化[16]。

雖然關于農業景觀格局對物種多樣性的研究得到越來越多的關注，但是鮮有涉及不同土地利用方式與農田植物生物多樣性方面的報道[17-18]。蜜蜂、蝴蝶、食蚜蠅是農田生態系統3種主要傳粉類群，并且三者的傳粉距離有所不同。工蜂的傳粉距離最大達到幾百米[19]，而大黃蜂和蜜蜂則超過幾千米[20]。蝴蝶也能夠作為植物的傳粉者，其傳粉能力取決于翅的大小[21]。食蚜蠅的傳粉能力有限。這3種傳粉者均易于監測，其生物習性已被熟知。本研究以不同油菜種植比例的農田為研究對象，于2015年3月、2015年4月對不同景觀樣地的傳粉昆蟲群落結構及土地利用類型進行調查研究，探討農田系統3類不同傳粉距離的傳粉者(蜜蜂、蝴蝶、食蚜蠅)的群落結構特征與土地利用類型之間的關系，以期揭示農田景觀生物多樣性形成機制及其與生態系統服務功能的關系，為建立農業可持續發展的策略和方法提供理論支持和研究基礎。

1 研究地概況與研究方法

1.1 樣地選擇

研究區域位于安徽東南部的馬鞍山、蕪湖一帶，地處長江下游南岸，屬于北亞熱帶濕潤季風氣候，四季分明，光、熱、降水資源較為豐富，年降水量為1 190 mm，氣溫變化幅度較大，年平均氣溫為16.0 ℃，年平均最高氣溫為20 ℃，年平均最低氣溫為12 ℃。該地區農業資源豐富，基礎條件優越，由于長期集約化農業生產的影響，研究區農業用地占據主導地位，其他的自然、半自然生境主要包括一些居民區附近的林地、農田防護林帶、農田邊界雜草叢以及河岸防護林帶或農戶自主經營的經濟林。栽培作物主要為水稻、油菜和棉花，輪作制度以稻—油為主。該地區油菜的花期為3月中旬至4月中旬左右，種植的油菜品種絕大多數為國家推廣的雜交大油菜。

利用Google earth衛星圖像結合實地考察選取具有農田景觀復雜梯度(不同農用地比例)的10個柵格(800 m×800 m)區域，每個柵格平均分為25個樣地(160 m×160 m)。柵格包括農田和其他半自然生境，但不包括城市和村莊。選取的S1～S10 10個農田樣地見圖1。

1.2 樣品的采集與鑒定

采樣時間為2015年3月(花期)、2015年4月(非花期)。用改良的陷阱法，采集長江下游區域農田的傳粉昆蟲，對農田傳粉昆蟲群落結構進行研究。在每個樣地內利用木樁固定1個上口徑12 cm、下口徑8 cm、高7.5 cm的陷阱碗，高度與周圍植被的高度一致。每個陷阱碗內均涂有與油菜花一致的反紫外線的黃色顏料，并倒入5 cm深純水和1滴洗潔精。陷阱法的持續采樣周期為5 d。在2015年的3月(油菜花期)和4月(油菜非花期)分別取樣1次。將田間采集的昆蟲裝入盛有70%乙醇的50 mL離心管中浸泡保存，帶回實驗室進行鑒定，同時統計個體數量。

1.3 數據處理

(1)物種多樣性指數(H)采用Shannon’s計算公式：

(2)物種均勻度指數(J)采用Pielou’s計算公式：

J=H/lnS。

(3)物種豐富度指數(D)采用Margalef計算公式：

D=(S-1)/lnN。

式中：S為群落中的物種數量，Pi=Ni/N；N為采集樣品中所有種類的總個體數；Ni為采集樣品中第i種個體數[22]。

根據采樣面積和所獲得3類傳粉昆蟲的數量，換算得到3類傳粉昆蟲的分布密度，同時對不同物種占3類傳粉昆蟲總數的百分比進行了統計，分析得到不同種的優勢度。運用SPSS 19.0軟件，利用多因素方差分析、多重比較(LSD)、Duncan’s方法對花期和非花期2個時期不同景觀復雜性的動態數據，分析開花油菜比例、時間動態對傳粉昆蟲群落的影響，差異顯著水平為0.05。采用Primer 7.0對2個時期相關數據進行聚類分析(對花期油菜覆蓋面積大、花期油菜覆蓋面積小、非花期油菜覆蓋面積大、非花期油菜覆蓋面積小4組數據進行平均計算，之后進行平方根轉化，采用Bray-Curtis相似度進行聚類分析)，檢驗農田油菜開花與非開花及油菜比例高與低的傳粉昆蟲組成是否有差異。采用Excel 2010繪圖。

2 結果與分析

2.1 調查區土地利用類型

調查期間，農田的土地利用類型主要分為開花的油菜田，人工林，暫時休耕但基本無植被的休耕地，小麥田，以荒地、田埂和溝渠為主的半自然生境以及無植物覆蓋的水域、道路、建筑物用地等其他土地利用用地，共六大類。調查的10個柵格中，油菜田面積占柵格面積的比例變化范圍為0.4%～83%，平均為14.4%。半自然生境的比例最大為61%，最小為3.1%，平均為18.8%。小麥田比例最大為77%，平均為26.8%。人工林種植的最大比例為30%，平均為5.2%。暫時休耕地的最大比例為41%，平均為8.3%。其他生境類型占柵格面積的最大比例為66%，平均為8.5%。人工林、休耕地、小麥田、其他生境類型用地占柵格面積的最小比例皆為0%(表1)。

表1 調查區柵格內土地利用類型比例

2.2 傳粉昆蟲群落結構

本次野外試驗共收集了445個樣本，其中花期收集226個樣本，缺失25個；非花期收集219個樣本，缺失31個。通過整理和鑒定，2次采樣共收集3類昆蟲共計1 374頭。其中蝴蝶類351頭、食芽蠅129頭、蜜蜂類894頭，蜜蜂類中有535頭意大利蜂(ApismelliferaLigustica Spinola)、286頭大隧蜂(SeladoniamagnusEbmer)以及49頭其他種類野生蜜蜂，分屬6科共13種(表2)，占總數量的65.1%，是傳粉昆蟲的主體。蝴蝶類除在S8樣地中發現1頭云粉蝶(LeucochloedaplidiceL.)外，其他350頭均為中華菜粉蝶(PierisrapaeL.)，占總數量的25.5%。本次調查發現的食芽蠅中比較常見的有大灰食芽蠅(MetasyrphuscorollaFabricius)、黑帶食蚜蠅(Episyrphusbalteatusde Geer)和凹帶食蚜蠅(SyrphusnitensZetterstedt)等共7個種，占總數量的9.4%。

表2 傳粉昆蟲名錄

注：***表示優勢種；**表示常見種；*表示偶見種。

在油菜花期收集到的傳粉昆蟲與非花期的在總體豐富度上差異不顯著(F=1.925，P=0.087)。花期蜜蜂占花期昆蟲總數量的比例(51%)低于非花期(87%)，花期蝴蝶類所占比例(39%)則明顯高于非花期(4%)；食蚜蠅的花期、非花期所占比例比較穩定，分別為10%、9%(圖2)。花期、非花期蜜蜂類優勢種分別為意大利蜂(ApismelliferaLigustica Spinola)、大隧蜂(SeladoniamagnusEbmer)；中華菜粉蝶(PierisrapaeL.)大量出現在花期，非花期數量則較少；在花期和非花期食蚜蠅總體數量均較少。3類傳粉昆蟲優勢物種在花期與非花期豐度上差異明顯(圖3)。3類傳粉昆蟲中的優勢種意大利蜂在花期與非花期豐度上差異顯著(P=0.042，F=4.414)。同一地點非花期野生蜂數量與盛花期意大利蜂的數量呈顯著負相關(r=0.928，n=10)(圖4)。

2.3 傳粉昆蟲生物多樣性

總體來說，花期、非花期傳粉昆蟲的多樣性指數H和均勻度指數J的變化趨勢基本保持一致；花期、非花期傳粉昆蟲豐富度指數D變化趨勢相反。花期物種多樣性指數H和均勻度指數J最高的柵格均是S3(分別為0.424、0.306)；最低的柵格均是S9、S10(分別為0.031、0.028)(圖5)。花期豐富度指數D最高值出現在S8，為1.649，S3最低，值為0.445，均值為 0.993；非花期豐富度指數D最高值出現在S2，為1.285，最低值0.266出現在S8，均值為0.921(圖5)。相關性分析表明，花期與非花期的多樣性指數H(r=-0.635，P=0.054)、均勻度指數J(r=-0.831，P=0.104)和豐富度指數D(r=-0.695，P=0.340)均呈不顯著的負相關。

2.4 土地利用與傳粉昆蟲群落結構的關系

3類傳粉昆蟲在花期和非花期出現頻率大于30%的物種共有6種，分別為意大利蜂(ApismelliferaLigustica Spinola)、大隧蜂(SeladoniamagnusEbmer)、中華菜粉蝶(PierisrapaeL.)、大灰食芽蠅(MetasyrphuscorollaeFabricius)、黑帶食蚜蠅(Episyrphusbalteatusde Geer)和凹帶食蚜蠅(SyrphusnitensZetterstedt)。

典范對應分析排序圖中前2個排序軸的特征根分別為0.356和0.223，浮游動物種類與環境因子前2個排序軸的相關系數分別為0.773和0.871。前2個軸共解釋浮游動物種類與環境關系的83.9%(表3)。

表3 農田傳粉昆蟲物種和土地利用類型間CCA(典型關聯)分析的統計信息

由表4和圖6可知，油菜田是第1排序軸的重要影響因子，與第1排序軸呈負相關，相關系數為-0.625 2，其他因子的相關性較小。以荒地、田埂和溝渠為主的半自然生境是第2排序軸的重要影響因子，與第2排序軸呈正相關，相關系數為0.506 8，其他因子的相關性較小。故對農田傳粉昆蟲群落結構影響較大的主要土地利用類型是油菜田和以荒地、田埂和溝渠為主的半自然生境。

表4 土地利用類型與前2個排序軸的相關系數

3 討論

本研究結果表明，在油菜花期，傳粉昆蟲以意大利蜂、中華菜粉蝶為主，野生傳粉昆蟲種類和數量都較稀少，而其他種類的野生蜂僅有少數成功越冬的個體能出現在早春農田。在非花期，家養蜜蜂數量下降幅度較大，野生傳粉昆蟲數量和種類都有所增加。本次調查到的野生傳粉昆蟲種類數量足以說明野生傳粉昆蟲在開花植物傳粉、維護農田生態系統穩定等方面發揮著重要的生態服務功能。以往的研究表明，須要依賴動物傳粉的作物的產量很容易受到傳粉活動的限制，因此這些作物的相對產量以及產量增幅和穩定性均較低。野生傳粉動物多樣性的增加有助于穩定和增加受粉作物的產量[23]。

研究結果表明，花期大量的意大利蜂對非花期的傳粉昆蟲尤其是野生蜜蜂的數量造成影響。有研究證明，西方蜜蜂能夠憑借其種群數量優勢迫使美國本地蜜蜂(Halictusligatus、Augochlorellastriata)訪問回報較少、質量較差的蜜粉源植物，最終導致本地蜜蜂種群繁殖力下降；其次，西方蜜蜂有較高的取食效率，1次可取食90%左右的花蜜，大大降低了本地蜜蜂(Exoneuraasimillima)在單位時間內的取食量。印度的1個野外相關試驗表明，在同一個灌木叢中，本地蜜蜂出現的頻率與西方蜜蜂出現的頻率存在明顯的負相關性，即西方蜜蜂影響了印度本地蜜蜂的采集效率和訪花頻率[24]。本研究表明，大量意大利蜂存在不僅影響當時野生蜜蜂，而且影響到未來1個月此地的野生蜜蜂數量和種類。但是，這一影響并不是絕對的，當半自然生境比例較高時，野生蜜蜂數量和種類受意大利蜂影響較小，這可能是因為半自然生境零星的蜜源比較豐富，緩和了本地野生蜂與意大利蜂的直接競爭。

筆者發現，環境要素對傳粉昆蟲影響明顯，且不同土地利用類型對野生的傳粉昆蟲物種有明顯影響。CCA排序圖表明，開花油菜覆蓋比例與軸1呈負相關，是影響傳粉昆蟲的最重要因素，受這一要素影響最大的為中華菜粉蝶(PierisrapaeL.)，即油菜花的覆蓋比例直接影響了蝴蝶類的豐度，最大的原因是油菜田是菜粉蝶育幼、產卵的主要場所。半自然生境與第2排序軸呈正相關，相關系數為0.506 8，這說明以荒地、田埂和溝渠為主的半自然生境的分布也是影響傳粉昆蟲生物多樣性的重要因素。國外研究表明，一些半自然的非作物生境(如多花帶、樹籬、草帶)可以作為附近農田作物的本土傳粉者種庫[25]和避難所[26]。因此利用農田邊界、田間地頭的邊角地創建和維護適宜的非作物生境，可以增加田間本土植物的多樣性和創造高質量生境，從而提高本地野生傳粉動物的多樣性[27-28]。

本次調查發現，野生蜂的體長集中分布范圍為6.0～16.5 mm，86%分布于6.0～11.5 mm之間(圖7)。體長超過11.5 mm 的野生蜜蜂一般出現在采樣區域半徑3 km范圍內森林等半自然生境分布廣泛的地點(S3、S8、S9、S10)。蜜蜂的飛行距離受到身體尺寸的限制，根據蜜蜂身體尺寸分為大(≥11.5 mm)、中(8.0～11.5 mm)、小(≤8.0 mm)3個尺寸，不同尺度下影響不同身體尺寸野生蜂的景觀因子也不同[29]。殘留的自然生境如森林斑塊是野生傳粉者生存的重要生境，因此對森林的保護有助于增加傳粉者的多樣性[30-31]。

4 結論

4.1 農田土地利用類型

調查區農田的土地利用類型主要分為油菜田、人工林、暫時休耕且基本無植被的休耕地、小麥田、以荒地、田埂和溝渠為主的半自然生境以及無植物覆蓋的水域、道路、建筑物用地等的其他土地利用用地，共6大類。其中小麥在所有區域內種植比例最高，平均為26.8%。人工林覆蓋比例最小，平均為5.2%。半自然生境覆蓋比例平均為18.8%，總體來說半自然生境比例較高，這與調查區域河流、溝渠等地形比較多樣化有一定關系。

4.2 農田傳粉昆蟲群落結構

本研究調查的油菜主要的3類訪花昆蟲共4科22種，訪花昆蟲的種類和豐度都比較高。同一取樣地點花期與非花期野生蜜蜂在數量和種類上有明顯差異。意大利蜂、隧蜂最為常見，每個樣地均有發現，其他種類野生蜜蜂偶有發現但數量都比較少。

花期的多樣性指數、均勻度指數和豐富度指數的平均值均高于非花期，表明花期的傳粉昆蟲生物多樣性高于非花期；同時花期的多樣性指數、均勻度指數和豐富度指數與非花期呈不明顯的負相關關系。

4.3 土地利用對傳粉昆蟲群落結構的影響

本研究表明，農田中油菜(開花作物)田是影響農田傳粉昆蟲群落結構的主要土地利用類型，其次是以荒地、田埂和溝渠為主的半自然生境。