四川老君山國家級自然保護區紅翅噪鹛的繁殖生態研究

吳永恒， 孔赤平， 向明， 付義強

(1. 新疆農業大學動物科學學院，烏魯木齊830052； 2. 樂山師范學院生命科學學院， 西南山地瀕危鳥類保護 四川省高校重點實驗室， 四川樂山614004； 3. 廣西大學動物科學技術學院，南寧530005)

繁殖是鳥類生活史中最重要的事件；繁殖生態一直是鳥類生態學研究的重要內容之一(Gill，2007；鄭光美，2012)。開展鳥類繁殖生態學研究，了解其繁殖習性、繁殖成效及對繁殖棲息地的需求，有助于加深對目標物種的認識，尤其對珍稀瀕危鳥類而言，可為制定科學的保護與管理對策提供參考依據(鄭光美，2004；Elphicketal.，2007)。

紅翅噪鹛Trochalopteronformosum是雀形目Passeriformes噪鹛科Leiothrichidae彩翼噪鹛屬Trochalopteron的一種珍稀鳥類，主要見于中國西南，另外在越南北部也有少量分布。紅翅噪鹛共2個亞種，其中，指名亞種分布在四川西南部和云南東北部，越南亞種分布在越南北部(Clements，2007；鄭光美，2017)。紅翅噪鹛常棲息于海拔900～3 000 m的山區常綠林、次生林及竹林的地面或近地面(約翰·馬敬能等，2000)。目前關于紅翅噪鹛的繁殖資料極為匱乏，僅1篇繁殖巢記述(付義強等，2010)。2014—2016年繁殖季(4—9月)，在四川老君山國家級自然保護區對紅翅噪鹛的繁殖生態進行了初步研究，以期收集紅翅噪鹛的基礎繁殖資料，了解紅翅噪鹛的繁殖成效及其影響因素，并找出影響紅翅噪鹛巢址選擇的關鍵生態因子。

1 研究地區概況

四川老君山國家級自然保護區地處于小涼山支脈五指山中部，總面積約為35 km2，海拔600～2 008.7 m。該區域氣候屬亞熱帶濕潤季風氣候，雨量充沛，年均降水量>1 500 mm，年均溫度12～14.7 ℃，平均相對濕度>85%，無霜期280～290 d。保護區植被分原生林、次生林和人工林，其中，原生林和次生林主要由常綠闊葉林及常綠落葉闊葉混交林構成，優勢樹種包括栲Castanopsisspp.、木荷Schimaspp.、山茶Camelliaspp.、柃木Euryaspp.、槭樹Acerspp.及杜鵑Rhododendronspp.等。人工林樹種主要有柳杉Cryptomeriafortunei、杉木Cunninghamialanceolata和水杉Metasequoiaglyptostroboides等(付義強等，2011)。保護區鳥類資源豐富，除紅翅噪鹛外，還包括四川山鷓鴣Arborophilarufipectus、峨眉柳鶯Phylloscopusemeiensis、金額雀鹛Schoeniparusvariegaticeps、灰胸藪鹛Liocichlaomeiensis、棕噪鹛Garrulaxberthemyi等中國特有鳥類(楊杰等，2007)。

2 研究方法

2.1 種群密度調查

2016年5月，采用樣線法對四川老君山國家級自然保護區內紅翅噪鹛的繁殖種群密度進行了調查。共設置20條樣線(圖1)，每條長1 km。樣線覆蓋了研究區內各種植被類型以及絕大部分的海拔范圍。由于紅翅噪鹛喜歡在林下灌木或竹林中活動，行為比較隱蔽，很難見到實體，因此主要依據雄鳥獨特的鳴聲進行數量統計。調查時間主要集中在紅翅噪鹛鳴唱比較活躍的07∶00—11∶00。統計樣線兩側紅翅噪鹛的鳴唱只數(數量2倍處理，即假定每只鳴唱的雄鳥代表1個繁殖對)及目擊實體數，估計紅翅噪鹛距樣線的垂直距離，每條樣線調查2次。

2.2 繁殖參數收集

在繁殖季，主要以紅翅噪鹛雄鳥的領域鳴唱為線索，采用系統搜索的方法找巢，找到后編號并記錄GPS位點。每隔3～5 d查1次巢，并使用紅外相機對部分鳥巢進行輔助監測。參考Fu等(2011)研究，收集繁殖期、巢大小、巢位高、巢的隱蔽度、產卵期、卵大小、窩卵數、孵卵期、孵化率(孵化出雛鳥/總卵數)、育雛期、出飛率(出飛雛鳥數量/孵出雛鳥數量)、巢日存活率(daily nest survival rates，DSR)、繁殖成功率及繁殖失敗原因等基礎資料。將至少有1只雛鳥順利出飛的巢定義為成功巢。將至少有1枚卵的巢納入繁殖成效的評估。參照Hoover和Brittingham(1998)的方法，在1張A4紙板(比巢略大)上畫10個相同的圓或柵格，用該紙板擋住巢的各個方位(包括巢上、巢下及巢周東南西北共6個方向)，然后在距紙板1 m處觀察(目測或用相機拍攝)并估測紙板被植被遮擋的比例，作為衡量巢隱蔽度的指標。

2.3 樣方的設置與生態因子的測定

以每個繁殖巢的巢址為中心做1個10 m×10 m的大樣方，并在每個大樣方對角線的1/4和3/4處做4個1 m×1 m 的小樣方。然后在每個巢的隨機方向、距離巢址50 m處，且沒有紅翅噪鹛筑巢的地點做同樣大小的對照樣方。巢址樣方和對照樣方采用相同的方法(Fuetal.，2016)測量棲息地特征參數，包括海拔、坡向、喬木數量、喬木胸徑、喬木均高、喬木蓋度、灌木均高、灌木蓋度、竹子均高、竹子蓋度、草本均高、草本蓋度、藤本植物豐富度、植被總蓋度、距林緣距離、距小路距離、距水源距離17個變量。為減少人為活動對紅翅噪鹛繁殖的干擾，所有巢址參數的測量均在雛鳥成功離巢或者繁殖失敗后進行。

圖1 四川老君山國家級自然保護區紅翅噪鹛繁殖密度調查樣線Fig. 1 Line transects of the breeding density of Trochalopteron formosum in Sichuan Laojunshan National Nature Reserve

2.4 數據分析

采用距離取樣技術計算紅翅噪鹛的繁殖種群密度，相關數據處理在Distance 6.0上進行。

采用2種計算方法分析繁殖成功率。一是使用傳統方法計算，即繁殖成功率=繁殖成功巢(至少有1只雛鳥成功出飛)數量/繁殖巢(至少產1枚卵)的總數。二是使用MARK 5.1中的nest survival analysis模塊，估計紅翅噪鹛巢的DSR(Dinsmoreetal.，2002)；采用Mayfield(1961，1975)的方法計算繁殖成功率：繁殖成功率=DSRn，其中，n為紅翅噪鹛產卵期、孵卵期和育雛期的天數總和。

采用多元方差分析(MANOVA)檢驗紅翅噪鹛巢址樣方與對照樣方的組間差異。將篩選出來的組間差異有統計學意義的獨立變量構建系列候選的邏輯斯蒂回歸模型集，然后根據赤池信息量AICc值(適用于小樣本)排序。AICc值越低，表明模型與數據的擬合度越高(Hegyi & Garamszegi，2011)。與最低AICc比較，求出每個候選模型的△i值。其中，△i≤2的模型被認為與最佳模型具有相近擬合度(Andersonetal.，2000)。若△i≤2的候選模型大于1，則用模型平均法(model averaging)求出多個模型之間系數的加權平均，并進一步計算出現在平均模型中各個變量的Akaike權重值(Burnham & Anderson，2002)，以評估各變量對紅翅噪鹛巢址選擇的相對重要性。

巢址選擇相關數據分析在R 2.15.3進行。數據采用Mean±SE表示。

3 結果

3.1 種群密度

四川老君山國家級自然保護區內紅翅噪鹛的平均種群密度為14.733只/km2(95%置信區間：11.727～18.511；變異系數：0.115)。推算出保護區(35 km2)內紅翅噪鹛繁殖種群的總數量約516只。

3.2 繁殖生態

3.2.1繁殖期野外調查顯示，紅翅噪鹛從4月下旬開始筑巢，繁殖活動持續至9月中旬，繁殖期約4個半月。其中，5、6月為營巢高峰期。

3.2.2巢紅翅噪鹛喜歡在八月竹Chimonobambusaszechuanensis上筑巢。巢址周圍植被主要由八月竹和藤本植物組成，高大喬木較少。2014—2016年共發現29個巢，其中，八月竹上20個、灌木上6個、薔薇科Rosaceae刺叢中2個，八月竹和藤本植物的結合部1個。巢呈杯狀，巢位距地面高度為2.8 m±0.2 m(n=29，1.7～7.5 m)。巢材從內到外依次為少量黑色氣生根須、竹葉、藤本植物的細藤、草莖等，部分巢外層還裝飾有少量的苔蘚(表1)。

表1 紅翅噪鹛巢參數及隱蔽度Table 1 Nest parameters and concealment of Trochalopteron formosum

3.2.3卵及繁殖成效分析紅翅噪鹛清晨產卵，日產1枚。卵呈藍綠或亮藍色，在卵的鈍端往往綴有少量不規則的條紋或斑塊(圖2：a)。平均窩卵數2.28枚±0.09枚(n=24；范圍=2～3)。其中，2枚卵的巢居多，約占72.0%。孵卵期14～15 d，孵化率為59.6%。育雛期約14 d，出飛率為50.0%。

紅翅噪鹛巢的日存活率見表2。繁殖成功率在年際間的變化較大，3年的總繁殖成功率大于30%(表3)。在24個至少產1枚卵的巢中，14個巢被捕食，巢捕食率高達58.3%，表明天敵捕食是紅翅噪鹛繁殖失敗的首要因素。

表2 紅翅噪鹛巢的日存活率Table 2 Daily nest survival rates of Trochalopteron formosum

表3 紅翅噪鹛的繁殖成功率Table 3 Nesting success of Trochalopteron formosum

注：aMayfield(1961，1975)中的方法；b傳統方法

Notes：aby using Mayfield (1961，1975)；bby using the traditional method

3.2.4雛鳥發育3日齡雛鳥(圖2：b)：身體大部分裸露無毛，頭頂、背部有少量絨毛；皮膚呈肉紅色，頭不能抬，眼泡黑色且突出；腹部膨大不能站立，蜷縮成團。8日齡雛鳥(圖2：c)：皮膚顏色加深，頭部、背部和翅膀黑色羽芽露出，能睜眼、張翅并抬頭乞食，頭頂、胸側、腹側、前胸、尾上和尾下覆羽的羽芽密集。13日齡(出飛前)雛鳥(圖2：d)：體型與成鳥相近，但尾羽未長出，體羽灰，具紅色翼斑，可自行理羽。

3.3 巢址選擇

多元方差分析結果顯示：紅翅噪鹛巢址樣方和對照樣方組間的差異有高度統計學意義(Wilks’ λ=0.368，F=4.046，P<0.001)。從表4可以看出，喬木蓋度、竹子均高、竹子蓋度3個變量的均值在組間的差異有高度統計學意義或統計學意義。用這3個變量建立了8個候選模型(包括null model)。經篩選，△i≤2的模型共3個(表5)。平均模型的回歸系數及各變量的權重值見表6，表明紅翅噪鹛喜歡喬木蓋度低、竹子較高和竹子蓋度較大的巢址生境，其中，喬木蓋度(權重值最大)可能是影響紅翅噪鹛巢址選擇的關鍵生態因子。

圖2 紅翅噪鹛的卵及雛鳥發育Fig. 2 Eggs and nestling development of Trochalopteron formosum

A.卵， B. 3日齡， C. 8日齡， D. 13日齡

A. egg， B. 3-day old， C. 8-day old， D. 13-day old

表4 紅翅噪鹛巢址樣方與對照樣方各棲息地變量的比較Table 4 Comparisons of variables between the used and control samples of Trochalopteron formosum

表5 基于AICc值的紅翅噪鹛巢址選擇 最佳模型組合(△i≤2)Table 5 The subset of best models (△i≤2) based on AICc for nest-site selection of Trochalopteron formosum

注： Wi為標準化后的Akaike權重值

Note： Wi represents normalized Akaike weight value

表6 平均模型的回歸系數及各變量的相對重要性Table 6 Coefficients of the average model and the relative importance of variables

4 討論

窩卵數是鳥類繁殖的重要參數之一，直接影響鳥類產卵后的繁殖過程(張正旺等，1997)。紅翅噪鹛平均窩卵數約2.3枚，與其他噪鹛相比較少，如橙翅噪鹛T.elliotii平均窩卵數3.4枚(蔣迎昕等，2007)、藍冠噪鹛Garrulaxcourtoisi3.2枚(廖為明等，2007)、黑額山噪鹛G.sukatschewi3.5枚(Wangetal.，2011)。由此可見，紅翅噪鹛可能采取近似K-選擇的生活史對策。這種情形也見于一些在高原地帶生活的雀形目鳥類(Lu，2005，2008；Luetal.，2010)。有研究表明，親鳥能評估巢捕食風險而調整繁殖策略(Fontaine & Martin，2006)。在高捕食風險下，親鳥傾向于減少生殖投資，即采取“降低繁殖投入而增加親代成活率”和“降低現在繁殖價而增加未來繁殖價”的策略(Bell，1980；Kulesza，1990；趙亮，2005)。因此，高捕食壓力亦支持較小的窩卵數(Ferrettietal.，2005)。紅翅噪鹛的巢捕食率很高，推測其可能通過減少窩卵數來應對天敵捕食風險，即使巢卵遭捕食，還有時間和能量進行第2次繁殖嘗試。

巢址棲息地質量影響鳥類的繁殖成功率。許多鳥類通過選擇特定的巢址來躲避天敵捕食，如黃腹角雉Tragopancaboti在樹上筑巢(丁長青，鄭光美，1997)、山噪鹛G.davidi(吳麗榮，2005)和橙翅噪鹛(蔣迎昕等，2007)在灌叢中筑巢。本研究表明，在四川老君山，紅翅噪鹛偏好在八月竹上筑巢，竹子濃密的枝葉為繁殖巢提供了良好的隱蔽條件，而選擇竹子較高的營巢生境，增加了天敵到達巢址的難度。喬木蓋度可能是影響紅翅噪鹛巢址選擇的關鍵生態因子。據紅外相機的不完全監測結果及痕跡分析，推測松鼠和蛇可能是紅翅噪鹛的主要天敵。松鼠多在樹上活動，因此紅翅噪鹛選擇巢址時，傾向于回避喬木林，這能在一定程度上降低被松鼠捕食的風險。此外，較小的喬木蓋度還有利于森林下層的八月竹生長，而發育整齊的竹林為紅翅噪鹛提供了優質的營巢生境。紅翅噪鹛將巢筑在潛在巢址多的地方，無疑有利于降低天敵發現其巢址的概率。

季節更替致使棲息地植被的物候、季相產生變化，從而引起鳥類棲息地食物供給和隱蔽條件的顯著改變。因此，季節性變化往往促使鳥類在不同的季節選擇不同的棲息地類型(楊維康等，2000)。付義強等(2011)研究表明，冬季紅翅噪鹛喜歡在海拔較低、偏陽坡、喬木稀疏矮小、灌木稠密、草本植物較高、藤本植物較豐富及植被總蓋度較大的區域活動。而紅翅噪鹛的繁殖棲息地以八月竹組成的竹林為主，表明其棲息地存在明顯的季節性差異。此外，鳥類對棲息地的利用在空間尺度上也有差異(Lucetal.，2008；Durenetal.，2011)。因此，要深入了解紅翅噪鹛對棲息地的要求，還有待從多空間尺度進行系統研究。

致謝：四川老君山國家級自然保護區管理局對野外工作給予了大力支持；肖云華、黃定芳提供生活方便；陳文才、陳建武、思超、楊培培、雷紅梅、曾蘭義、張海倫等人參與了部分野外調查，特此一并致謝！