群落結構：螺類宿主的吸蟲蚴蟲

黃大明 胡習蓉 王瑜琪 張雪妍 Armand M. Kuris Kevin D. Lafferty

摘 要：在研究螺類寄生吸蟲蚴蟲群體時，觀察到的多重感染現象比預期的要少。種間競爭和群落組合過程中異質性隔離作用也許可以解釋這種群落結構的格局。本項研究從62項研究選出數據，比較雙重感染率理論值和實際觀測值。檢查296，180只宿主螺，其中，62，942只螺被一種及以上的吸蟲感染（總感染率23%，平均24%）。通過整理各項研究資料，估算出群落組合過程中異質性產生的隔離效應。值得注意的是：時空異質性和宿主大小等級的不同的感染強度都導致種間相互作用加強（分別增加19%，19%，23%），而宿主資源的分割往往導致潛在競爭者隔離。用自由組合方法計算出吸蟲種間雙重感染的期望值。在預期的14， 333例中，絕大多數并未出現相互作用，只觀測到4， 346例雙重感染現象。優勢種間不同競爭機制造成觀測到的種間相互作用極少。競爭究竟有多重要？總體估計有13%（10%的平均值）的被吸蟲感染宿主種在種間作用中消失。感染亞優勢種吸蟲的螺類更嚴重。

關鍵詞：群落結構；Meta分析；群落組合過程異質性；競爭

中圖分類號：Q958.9 文獻標識碼：A 文章編號：1671-2064（2018）14-0001-07

1 引言

本文研究生態學家和寄生蟲學家關于吸蟲蚴蟲群落結構的工作。May認為一組缺乏統計關聯的物種是非結構群落。群落物種聯系越不隨機，群落越具有結構性[77]。同樣，如果群落中物種聯系偏離物種豐盛度和分布的空模式（null model）就是結構群落。要確定一個群落是否具有結構性，就需要檢驗是否物種組合隨機的顯著差異。例如，一些物種的特定組合可能比在隨機情況下出現的頻率要更高或者更低。基于自由組合的空模式（null model）可用于構建與觀測群落相比較的空群落（null communities）。而實際觀測群落與空模式的差異程度可作為檢測群落結構性的量化指標[42]。

盡管分析方法簡單，但是結構性群落與物種隨機組合群落的區別還是很明顯[94，98，107]。盡管干擾、物理脅迫、群落動態、捕食、競爭等幾乎所有因素都可以改變群落中物種的分布和組成，但種間競爭一直是群落結構性爭論的中心[15，16，17，26，43，96]。近來，一些研究海洋系統的生態學家發現，將影響群落組合格局的因素與那些出現在群落組合后的因素分離開，是有效的研究方法。尤其有趣的是，群落組合過程中的異質性能影響群落組合后的群落結構性因素的重要性[37，47]。

在第一軟體動物中間宿主的吸蟲蚴蟲為檢驗群落結構理論提供了寶貴的系統資料。一些螺類和貝類是20多種吸蟲蚴蟲的宿主。在所有寄生生態學研究中，宿主提供了自然分散的生境單元。這些軟體動物中間宿主數量豐富，隨機取樣能代表吸蟲感染強度。在宿主體內，吸蟲蚴蟲大量無性繁殖，總重量能達到宿主組織重量的一半。吸蟲通過影響宿主生殖系統的內分泌，使宿主喪失繁殖能力[50.55，58，59，93，116]。因此，除了極少數例外，吸蟲蚴蟲都會將第一中間宿主作為有限資源來利用。通常情況下，一個進入體內的毛蚴或一個被吞食的蟲卵會在宿主體內大量無性繁殖，直至宿主死亡。

2 回顧

由于醫學和獸醫學的需要，從二十世紀早期就開始研究第一中間宿主螺類的寄生吸蟲蚴蟲調查研究，包括在熱帶地區。即使在吸蟲感染率很高，而且被多種吸蟲感染的情況下，吸蟲蚴蟲種間雙重感染的頻率還是很低。可能的原因是：被吸蟲寄生的螺類可能停止分泌吸引其它吸蟲前來寄生的化學物質，也可能被吸蟲感染會改變螺類生理特性以阻止之后的感染。或叫做伴隨免疫（concomitant immunity）假說：初次感染后不再被感染與免疫有關。即初次寄生蟲感染誘發宿主的免疫防御機制。還沒有直接證據或是已知的機制來解釋在同一螺類宿主中兩種吸蟲間的生物拮抗、免疫和不兼容現象。對印度尾蚴的大量調查總結：只有特定種類的吸蟲組合才能夠引發雙重感染現象，其中涉及一些特定的尾蚴種類，如fucrocercariae，劍口尾蚴（xiphidiocercariae）和單口尾蚴（monostome cercariae）[29，97]。

相反，密西根道格拉斯湖（Douglas L.，Michigan）的椎實螺[Lymnaea（=Stagnicola）emarginata]中有高頻率的多重感染[19]。提出用概率函數比較實際觀測多重感染率（fo）和預期多重感染率（fe）。fe=（A×B）/N，其中A和B分別是實際觀測到的被吸蟲A和B的感染數目，N是總調查宿主數。如果A與B不是相互獨立，那么實際觀測到的雙重感染率和預測雙重感染率會有區別。Cort等人指出，Dubois和Sewell的研究是經過長時間從多個地方采集得到，有可能在他們樣本中感染率太低所以觀察不到多重感染。因缺乏相應的證據和機制否認了之前提出的解釋（免疫力、改變的對吸蟲的吸引力、吸蟲種間拮抗）。他們發現許多群落組合感染率與空模式中預測頻率差不多，但是某些吸蟲蚴蟲群落組合的感染率比預測值要少得多，甚至完全不出現。盡管他們否定“一些吸蟲雙重感染可能性很低”，但是他們并沒有檢測fe和fo之間的差異顯著性。因此，在二十世紀三十年代之前的研究工作已經確立了寄生群落生態學的主要問題：吸蟲蚴蟲群落結構是隨機的嗎？如果不是，原因？

Lie等探討吸蟲群落雙重感染少見現象[12，58，66，103-105]。研究馬來西亞椎實螺（Lymnaea rubiginos）、印度扁卷螺（Indoplanorbis exustus）、光滑雙臍螺（Biomphalaria glabrata，人類血吸蟲宿主）中的吸蟲蚴蟲，發現有口器蚴蟲期的優勢種經常捕食亞優勢種。另外一些無口器的胞蚴期吸蟲蚴蟲能間接抑制其它亞優勢種的發育。還有一些吸蟲蚴蟲群落組合中，先入為主決定種間優勢關系。在這些群落組合中，種間競爭優勢等級是線性關系[61，66]（本文中，將一個物種對另一物種產生負面影響的所有相互作用關系稱為競爭）。這些相互作用關系類似同類相食（intraguild predation）[82a]。研究表明初次感染會改變螺類對其它吸蟲的易感性。然而，這種改變不是降低二次感染的概率，而是增加二次感染的概率。事實上，特瑞哥澳畢吸蟲（Austrobilharzia terrigalensis）是專性的二次感染者[44，113]。時空因素確實會影響最終宿主（成蟲寄生在脊椎動物）的行為。環境異質性會影響吸蟲在第一中間宿主螺類群落組合過程的行為，并且阻止吸蟲二次感染[5，19，32，34，35，54，99，102，104，105]。繼Cort密西根淡水椎實螺吸蟲系統研究工作后的50年里[19-21]，宿主多重感染研究工作很多，多數認為雙重感染比較罕見[5，13，18，45，56，61，64，72，74，83，85，88，102，104，111，117]。一少部分研究估測雙重感染率是隨機的[23，46，54，89，99]。

Sousa承認種間競爭在螺類吸蟲群落結構中起決定性作用[61，102]，從而再次關注這一群落結構問題。同時提出質疑：吸蟲種間競爭是否會在螺類種群（群落分室）數量上顯著影響群落結構。通過擴大調節干擾的方法研究珊瑚、熱帶樹木和海藻生態系統中吸蟲蚴蟲群落的多樣性模式，Sousa認為：如果競爭起決定性作用，則吸蟲群落的最高多樣性應該出現在中等大小的螺類中。隨著螺類年齡的增長，越來越多的吸蟲感染使得吸蟲物種多樣性起初會增加，然后調節作用會導致被雙重感染的大個老年亞優勢種消失。但是，在絕大多數調節作用活躍的觀測研究中，物種多樣性并沒有在體積大的螺類中顯著減少。因此Sousa認為：競爭對于這些群落并不重要，并且吸蟲寄生在螺類群落組合過程中，時空異質性很可能是群落結構性的決定性因素。Fernàndez&Esch;，Snyder&Esch;，以及Curits&Hubbard;重復Sousa的測試，他們也發現在體積大的螺中吸蟲的物種多樣性并未顯著減少。螺類宿主中吸蟲群落組合過程，時空異質性學說與競爭假說截然不同，能有效解釋多重感染稀少的現象。兩種相互獨立并且互相拮抗的因子形成異質性的吸蟲蚴蟲群落組合結構效應。首先，當每個吸蟲種類相對感染率在單個研究間變化時，物種隔離就會產生。另一方面，單個的絕對總感染率（包括所有種）變化會增加雙重感染的可能性。這兩個因素各自獨立作用決定宿主間感染率比期望的頻度多少。如果多種脊椎動物終宿主在同一地點、多種吸蟲利用一種脊椎動物作為終宿主、終宿主遷徙行為有季節性，三種情況下，時空異質性很可能出現在吸蟲卵聚集的時間和地點[38，51，74，76，82，88，119]。這些自然史格局會增加在第一螺類中間宿主中多重感染的機會。此外，如下所述，Sousa夸張地預測競爭關系是如此激烈，以至于排除了螺體內的其它吸蟲亞優勢種[61，102]。這個方法對競爭分析明顯不靈敏。要解決這一問題，就需要結合競爭假說來分析時空異質性。換言之，由于螺類群體中吸蟲蚴蟲群落組合過程中時空異質性會加強或者減弱競爭，有必要將組合與競爭方差分開。

考慮到影響吸蟲感染螺類組合過程的影響因素在時間上先于螺體內種間相互作用的影響[47]，Lafferty等提出一個方法計算螺類寄生蟲前期作用分布，并且分析異質性組合過程的可用信息。評估競爭影響，并且從程度和方向上量化環境異質性和吸蟲種間競爭的關系（種間隔離與環境異質性增強，種間競爭與吸蟲間相互作用）。本文假定單個研究中不存在異質性。這很可能使競爭估算計尺度過于保守。在此，我們運用Lafferty等人的方法來分析62套數據，并比較其他數據分析方法的結果。我們還運用meta分析來評估競爭、種間正相互作用和環境異質性（空間、時間、螺類大小，種類），這三個因素對第一中間宿主螺類的吸蟲群落結構的影響[64]。

3 方法

搜集大量有關吸蟲蚴蟲文獻和數據。數據包括：宿主總數目、各種吸蟲蚴蟲在初夏的數量，和雙重感染、三重感染、四重感染數目。

將空模式fe=（A×B）/N應用于吸蟲蚴蟲在螺類群落分布是不夠的，因為被感染宿主在隨后的競爭中被淘汰，因此并未進入空模式。這就會低估雙重感染的預測值。而且這一錯誤帶來的影響還會隨優勢種的感染率而增加。糾正這個錯誤需要用每個吸蟲種類在任何種間相互作用出現之前的組合過程中的感染率對空模式進行參數化。Lafferty等人提供了群落中所有種群相互作用前感染率的估測方法。大體來說，所有種群相互作用前的感染率與未出現優勢種的群落中所有物種的感染率相同[64]。為了得到吸蟲群落中相互作用前的感染率，按吸蟲-宿主確定優勢等級。例如擬蟹守螺、旋節螺、椎實螺和劍形旋節螺的吸蟲-宿主體系。通過對強優勢種（如棘口吸蟲，嗜眼吸蟲、異形吸蟲等）、弱優勢種（如背孔吸蟲、血吸蟲）以及從屬種（如劍口尾蚴）進行分類，來推斷優勢種和從屬種[23，25，34，61，104]。

異質性研究數據分類，有2項根據宿主性別，9項是根據宿主大小，8項根據宿主種類，31項根據地理位置，19項根據時間。為了研究在這些子樣本中不同種類吸蟲的分布是否會影響相互作用的預測值（如物種隔離、相互作用增強），我們運用Lafferty等人的方法來量化在群落組合過程中空間異質性的影響。有兩個步驟：（1）在未分類的子樣本中應用空模式，來計算出組合行為均勻發生情況下的雙重感染出現數量。（2）若存在異質性，則對每個子樣本分別應用空模式，計算出每個子樣本中的雙重感染數量，將這些數量相加，即為異質性影響下的雙重感染數量。通過比較（1）和（2）中的雙重感染預期數目，可以估算出組合過程中異質性對相互作用的影響。為比較不同研究中的結果，我們根據公式：[（1）-（2）]/（1）。對這一影響做了標準化處理。另一種數據分析方法要求：（1）統計子樣本的異質性的種群的卡方分布來表示種群隔離的顯著性；（2）子樣本中所有物種感染率的卡方分布。缺點是這種方法不能量化異質性對雙重感染預測值的凈影響[64]。

對于15項關于多來源（如地點和時間）異質性的研究，估算每一種異質性獨立作用時的影響。舉例來說，對于一項針對時間和地點的研究，首先計算每種吸蟲組合過程中的預估感染率。其次，為確定空間異質性的影響，整理每個時間點內所有地點的數據。然后，計算每一時間點內的預期雙重感染數目。將左右時間點的數值相加，這樣得到的就是排除空間影響的雙重感染估算值。同樣也可以用同一地點內的所有時間點的數據來得出排除時間影響的雙重感染的估算值。

為了量化在多重感染中種間競爭的影響，比較子樣本總體的雙重感染估算值和實際觀測到的雙重感染計算值。由于空模式只計算雙重感染，所以把觀測到的三重感染（實際幾乎不可能出現）計為三次雙重感染，把四重感染計為六次雙重感染。同樣的，為便于不同研究結果的比較，我們用公式：（觀測值-總預測值）/總預測值。對結果進行標準化處理。

為量化種間相互作用對整個群落的影響，估算競爭中被淘汰的吸蟲所占比例。顯然，如果群落中只有極小的一部分進行相互作用，那么，即使競爭對個體影響很大，也不會對整個吸蟲群落形成很大影響。由于吸蟲種間相互作用更有可能對從屬種帶來負面影響，對25項以濱螺為宿主的吸蟲研究進行更為詳細的估算。根據優勢等級的四個層次對吸蟲種類進行了分類，然后根據所屬的層級，量化每項研究中每種吸蟲蚴蟲被淘汰的個體所占比例。

通過計算吸蟲種間作用占比的置信區間，估算每項研究中相互作用或異質性是否顯著影響吸蟲群落的結構性。具體：比較組合過程中異質性作用前后有相互作用的吸蟲蚴蟲所占比例[43，64]。用meta分析作為卡方檢驗的獨立重復手段，探討種間相互作用和異質性是否對吸蟲群落的結構性有顯著影響。因為meta分析可以包含那些低統計功效（statistical power）的研究，因此我們在meta分析時也將之前排除的15項研究囊括進來了。但是，從這些研究中匯總信息，使之符合卡方檢驗的條件（預期雙重感染數量>5）也是很有必要的。為了檢驗相互作用的影響，計算每項研究中觀測值與期望值的方差（observed-summed）2/summed。在檢驗異質性四種不同來源的影響時，也采取了類似的方法，不過方差計算公式稍有不同：（summed-pooled）2/pooled。

4 結果

數據包括了300，000多只螺類，時間跨度80多年。總數據資料如表1所示。在四種子樣本中，都出現顯著的種間隔離與種間組合（圖1）。對每一種異質性的meta分析都有很好的卡方檢驗結果（表2）。研究表明宿主性別差異不影響吸蟲蚴蟲種間關系。宿主種類沒有顯著影響，但時空異質性和宿主大小的不同的感染率顯著增加種間相互作用的可能性（表1）。許多預期的相互作用并未出現（圖1，表1）。由于缺乏統計功效（預期雙重感染數量小于3）而被我們排除在外的那些研究則表明他們也有相似的影響（表1）。總體而言，種間相互作用使得雙重感染數量很低。出現一個種間互惠（facilitation）案例，即出現比預期更多的雙重感染。對于種間相互作用的meta-分析也得出一個很好的卡方檢驗結果（表2）。在不同種類宿主之間的競爭并沒有顯著區別（ANOVA，F=.987，df=7，47，p=.452）。異質性對群落結構性的影響與競爭對群落結構性的影響并沒有相關性（圖1，r=0.15，N=59，p>0.05）。通過比較預期的吸蟲總數和實際觀測到的吸蟲數量，估計競爭大概淘汰13%（總數）或者10%（各研究平均值）的吸蟲。圖2顯示了淘汰的吸蟲數量是如何在各項研究中分布的（有些研究表明，由于種間互惠種群數量實際有微小上升）。圖3也顯示了相似的結果，在濱螺中，從屬種被淘汰的數量更多。

圖1是異質性和種間相互作用對預測的和觀察到的雙重感染率的影響的散點圖和柱狀圖。每一個點代表了一項獨立的研究。種間相互作用對雙重感染的影響通過公式：（observed-sum of expected）/（sum of expected）來計算，而異質性對雙重感染的影響通過公式：（sum of expected expected of pooled）/（expected of pooled）來計算。0代表無影響，-1表示雙重感染完全消失。實心柱狀圖表示存在顯著影響的研究，空心柱狀圖表示幾乎無影響的研究。有些研究根據取樣地點、宿主大小、取樣時間和宿主種類被分成了不同的類別。

每項研究中每一吸蟲種類豐盛度變化都計算出來，用百分數表示。物種根據競爭優勢的不同分為四個等級，1是最有競爭力的。每一條表示在某一等級下被競爭所淘汰的物種所占比例。

5 討論

宿主時空異質性所造成的種間隔離并不能解釋吸蟲多重感染罕見的現象。影響吸蟲群落結構性最常見的因素是在吸蟲群落組合過程中異質性導致種間相互作用加強，其次是種間競爭能顯著減少從屬種的數量。

5.1 異質性

宿主大小并不顯著影響吸蟲群落結構，種間排斥大大降低種間負相互作用，地區差異會促進相互作用的物種發生物種隔離，在群落組合過程中時空異質性會大大增加吸蟲的種間競爭。不同地點和時間的感染率變化很大（地區：22%-14%；時間：某一地區12%-54%，另一地區5%-26%）。一般螺類宿主年齡與個體大小成正比。很多研究表明隨著螺類個體增大，對吸蟲感染的抗性也隨之提高，而且這種抗性在光滑雙臍螺內的遺傳基礎也已得到充分解釋。不同年齡宿主對寄生蟲抗性的不同可能導致某一個體大小等級感染率高。個體對棲息地的利用和行為的變化都可能影響感染率。如果吸蟲是通過蟲卵傳播，那么大的螺類相對于小的其瞬時感染率會更高。其原因可能是大螺會捕食更多蟲卵。也有可能是大螺相對目標較大。總之，個體大小與感染強度的關系很復雜，而且具有系統特異性。有些研究顯示被感染螺類生長較快，而另一些則相反。還有研究顯示吸蟲蚴蟲感染會導致宿主螺高死亡率。這會影響螺類宿主大小與感染強度的關系。除非不同性別的個體大小差異過大，否則不認為性別是異質性來源之一[18，34，3540，76，82，104，105，118]。

終宿主的季節性遷徙可能是時間異質性的原因。當季節性與終宿主，如遷徙涉禽間正相關時，群落組合會周期性出現，而且會加強種間相互作用。只有當終宿主之間季節性行為不相同時，被種間隔離的吸蟲表現出時間異質性。這樣的異質性可能不會顯著改變種間相互作用的頻率。優先感染宿主是決定吸蟲優勢種的一個重要因素。在周期性群落組合過程樣本中，會發現許多雙重感染。Heyneman和Umathevy將棘口尾蚴的蟲卵放入池塘中，而這個池塘中存在他們事先放置的高感染率的從屬種：牛裂體吸蟲[19，45，46，50，54，60-62，69-71，75，81，87，88，92，93，101，108，116]。

壽命長的螺類受感染時間長，經歷多種吸蟲侵染過程整合變化。能顯示吸蟲種間拮抗作用。有相對規律的季節性感染模式，模式包括吸蟲感染頻率、周期、數量以及螺類季節動態變化。在被吸蟲感染壽命長的螺類中，研究最多的是加利福利亞擬蟹守螺，即濱螺和東泥織紋螺。在大個螺類中，感染率經常接近100%。許多生活在淡水的吸蟲壽命只有幾個月，因此感染常呈季節性變化。如果比較加利福利亞擬蟹守螺和位于佛羅里達大西洋海岸的折紋擬蟹守螺（Cerithidea scalariformis）中的吸蟲蚴蟲的群落結構和季節性變化，是一個非常有趣的問題，前者壽命高達6-10年，而后者只有1-2年[13，19，34，35，48，51，61，73，76，88，99，102，104，115]。

宿主的適感性（suitability），即它被吸蟲感染的可能性，與宿主的專一性（specificity），即吸蟲會在多大程度上將它作為專一宿主，都會改變異質性的影響。吸蟲蚴蟲對某些螺屬宿主的專一性會造成吸蟲群落組合過程中的異質性。某些宿主會選擇特定種類的吸蟲，而吸蟲對宿主的選擇性更甚。因此，當每一種宿主都有它自己特有的吸蟲群落時，隔離就產生[64]。

探討吸蟲蚴蟲群落結構多用被大家反復研究的常見種，如濱螺等。生態學家通常忽視那些很少被寄生的種類。因此將對宿主有高度選擇性的吸蟲種類的隔離所帶來的對群落結構的影響最小化。而分類研究的樣本則展現相反的偏見。罕見種類的吸蟲通常感染不易被寄生的宿主。關于涉禽宿主的吸蟲問題研究最多。首先，數量極其龐大的螺類給大多數吸蟲提供寄生環境，包括生活在海濱泥地的東泥織紋螺，在鹽堿沼澤地和紅樹林的多種擬蟹守螺和在巖石潮間帶生活的多種濱螺。其次，在物種組成上非常相似的吸蟲蚴蟲群落會在距離較遠的地方出現，有時也會在不同宿主間出現。在15項濱螺研究中，至少有10項包括舌隱穴吸蟲、Renicola roscovita、cercaria lebouri以及鞭帶吸蟲（Himasthla）。四種擬蟹守螺出現在美國大西洋沿岸、墨西哥海灣、美國太平洋沿岸和科爾特斯海附近。但是，所有研究都報道了老鼠簕睪吸蟲（Parorchis acanthus）、三種類似renicolids，一種鞭帶吸蟲（Himasthla），一種澳血吸蟲和三種類似的異形吸蟲的存在。表明它們可能是這些群落的重要組成成分，協同寄生，協同進化。第三，這些群落在地域上的廣泛分布能解釋每個宿主-寄生蟲系統受外在群落分布和組合的大系統制約。因為寄生物經常全球性分布，就像洋流對螺類影響，脊椎動物宿主也是基本全球性傳播。

與競爭相比，盡管在群落組合過程異質性一直被認為是對群落結構性影響較小的因素，但是某些異質性共同作用可改變整體的種間相互作用頻率。既然總體來說異質性會加強種間相互作用，因此與競爭排除相反，無法用異質性解釋觀測到的低雙重感染率[44，69]。

5.2 競爭

一些研究表明，吸蟲感染的種間互惠作用（facilitation）能促進其它種類吸蟲數量的增加。這指的是專性繼發性感染源。如：澳畢吸蟲（Austrobiharzia terrigalensis）。會根據實際情況去利用被其它吸蟲感染宿主。一些研究表明觀測到吸蟲種群之間存在正相互作用、負相互作用和中性相互作用的結合。在所有研究中，種間相互作用的凈效果是降低雙重感染數量。本研究表明競爭的影響比種間互惠影響更大[3，5，19，20，2124，35，36，51，54，，65，80，88，89，111-113，115，119，]。

以下四種因素提高競爭出現的頻率：高密度均勻分布的物種、高感染率、由于在群落組合過程中的異質性導致的高種間相互作用、以及優勢等級。競爭會排除大多數競爭者。這樣強烈的競爭為什么能持續存在？對封閉群落組合系統的競爭物種的解釋不適用吸蟲蚴蟲。同樣，這些理論也無法解釋海洋系統中開放群落組合過程中的種間相互作用。吸蟲復雜的生活史，以及終宿主生活區域分散，決定吸蟲群落組合的性質，使許多兇猛的競爭者生活在同一資源豐富，種間作用強的群落[37]。

如果競爭是群落結構性重要的影響因素，那么應該在中等尺寸（或感染率位于中間）的螺屬生物中出現物種多樣性最高的吸蟲群落，因為競爭會使得在大尺寸或高感染率的螺屬生物中的從屬種被排除。遺憾的是，這一預測具有局限性。對于任意群落來說，當從屬種的個體數量很多時，競爭會帶來與Sousa預測相反的結果——物種多樣性會增加。因此，感染率與物種多樣性的負相關性只存在于某些特定情況下。在那些情況下，競爭會導致某些物種的完全消失。這種情況就出現在Sousa所收集的38個地區數據中的2個地區。吸蟲物種多樣性和螺類大小之間的雙曲線關系只有在一些簡化的前提下才能成立，但是螺類-吸蟲系統并不滿足這樣的前提。群體中螺類生長速度的不同或者被感染與未被感染的螺類之間的區別，都使得大小并不能表征被感染的螺類的年齡。因此，吸蟲物種多樣性和螺類大小之間的關系很難解釋。Sousa的假設也預言了在高感染率的宿主種群中，競爭會更加激烈，相應的物種多樣性會下降。這其實很難去檢測，因為最終宿主多樣性與寄生在這些宿主身上的吸蟲多樣性存在關聯。Fernandez和Esch指出，即使預測的多樣性雙曲線出現了，也可能是其它一些原因造成的，如寄生所引起的宿主的死亡可能會掩蓋了競爭的影響。最后，關于預測群落物種多樣性指標一個重要問題，就是很難檢測到它們之間的區別。因此，多樣性指標缺乏顯著的統計學上的數據變化可能是這種方法的一個缺點[6，35，61，62，81，101，102]。

盡管種間競爭會降低在同一宿主體內種間相互作用的數量，但是它會影響整個宿主群體中吸蟲群落的組成嗎？一個有趣的觀點是，競爭可能是單個螺類中影響結構性的主要因素，但不是整個螺群落中影響結構性的主要因素。這一系統不具有累加效應嗎？是因為外在的時空異質性的影響過于巨大以致于掩蓋了內在競爭的影響嗎？總體來說，我們的分析表明，下群落內的相互作用在群落層級上也是具有累加效應的，因為種間相互作用只有在群落組合過程中某些可能的隔離出現后才會起作用。“重要（important）”是一個有深意的詞，它是由非優勢種決定的。競爭促進群落形成。競爭對非優勢種影響非常重要，因為優勢種和非優勢種的競爭會大大降低非優勢種數量[32，35，90，102，104]。

5.3 吸蟲群落研究

對吸蟲向第二中間宿主和最終宿主轉移的影響的研究也有助于確定異質性是否會隨吸蟲的生命周期而轉移。這些宿主與螺類屬相比，活動范圍更廣，也可能使在螺類中異質性的不同影響趨于相同[64，102，104]。

5.4 環境生物監測

感染率與環境有一定關系。例如，Lafferty指出從未受干擾（25%）和受高度干擾（1%）的鹽堿性濕地中，螺類感染率也有細微差別。盡管很難解釋不同地區之間的區別，對同一地區不同時間的區別的分析也很有意思。Cort等比較密西根道格拉斯湖的吸蟲蚴蟲。經過20年的時間，感染率和物種多樣性都大大降低，感染率從38%-37%降至12%-15%；物種豐富度從12-15spp.降至3-4spp.。他們認為，假日別墅數量的增加導致脊椎動物數量的降低，特別是生活在海灘附近的涉禽[18，39，63]。

5.5 生物防治

過去研究普遍低估了競爭在以螺類為宿主寄生吸蟲群落的影響。對人類危害極大的血吸蟲是非常有競爭性的從屬種。有研究利用有競爭優勢的種類（如棘口吸蟲和蹲莖吸蟲）作為生物防治劑。生物防治與其他通過降低血吸蟲感染人類的風險的手段一樣，并未廣泛采用，因為全球感染率太低，只有1%-2%。分析表明，導致時空異質性的因素能顯著通過局部感染來提高被感染的螺屬生物的數量[4，10，12，58，66，72，80]。

參考文獻

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[文獻11-122由于版面有限省略]