植物葉片氮磷養分重吸收規律及其調控機制研究進展

陸姣云，段兵紅，楊梅，楊晗，楊惠敏*

(1.草地農業生態系統國家重點實驗室，蘭州大學草地農業科技學院，甘肅 蘭州 730020；2.中國科學院遺傳與發育生物學研究所，植物基因組學國家重點實驗室與植物基因研究中心，北京 100101)

20世紀20年代，植物學界就已經認識到植物養分利用效率在植物研究中的重要意義。1986年，Killingbeck[1]首次明確提出養分重吸收(nutrient resorption)的概念，從另一個角度對植物養分利用進行了闡釋。植物將衰老組織中的部分養分轉移到其他組織的過程稱為養分重吸收[1]。生長在貧瘠環境下的植物養分保存效率較高，可能并不是因為它們對土壤養分的吸收能力更強，而是因為養分重吸收更充分[2]。對植物而言，重吸收可以提高養分(主要如氮N和磷P)利用效率，降低植物生長對土壤養分條件的依賴程度[3-9]。重吸收能延長養分在植物體內的存留時間，為生長組織所需的生物量生產充實了物質基礎[10]。此外，養分重吸收還有助于減少因凋落物分解、淋溶造成的養分損失[11]。因此，養分重吸收增強了植物對養分貧瘠環境或因逆境(如干旱)導致的養分獲取困難環境的適應能力[3,12-15]，體現了植物對環境多樣性的適應，是植物增強競爭力、提高生產力和適應逆境的重要機制之一。

養分重吸收易受多種因素影響，不同植物的養分重吸收不同，同一種植物對不同時、空環境變化的響應也有差異。因此，深入研究養分重吸收變化規律，闡明調控機制，有助于充分了解系統養分運動規律和調控機制，并可根據養分重吸收強度(重吸收效率和重吸收度)評估整個系統的生產力水平、土壤養分循環速度等，從而為系統的科學管理提供參考。本文綜述了環境因子和遺傳特性對植物葉片氮磷養分重吸收的影響，重點闡述了重吸收在不同因子影響下的響應規律，并分析其調控機理。

1 養分重吸收強度的表征

1.1 重吸收效率

植物養分重吸收強度多以養分重吸收效率(nutrient resorption efficiency，NuRE，從衰老組織轉移到幼嫩組織中的養分比例)[6]來表征。高養分重吸收效率使植物更少地依賴于當前的養分吸收并增加了植物(尤其是養分貧瘠的生態系統)的適應性[16]。養分重吸收效率可以通過下式計算：

NuRE=(1-Nusen/Nugr)×100%

(1)

其中，Nusen和Nugr表示單位生物量中衰老器官(如衰老葉)和幼嫩器官(如新葉)的養分濃度。在各種各樣關于養分重吸收的研究中(大部分數據來自美國和歐洲的森林生態系統)發現，葉片氮重吸收效率(nitrogen resorption efficiency,NRE)和磷重吸收率(phosphorus resorption efficiency，PRE)分別為50%(n=287)和52%(n=226)[4]，而通過meta分析，在覆蓋了全球31個國家(大部分數據來自歐洲、北美、俄羅斯和非洲)關于陸生植物養分重吸收的86個研究中發現，NRE和PRE的平均值分別為62.1%和64.9%[9]。這主要是因為Vergutz等[9]考慮了葉片衰老時發生的質量損失，而這部分損失會使養分重吸收效率低估約10%[17]。

考慮到葉片衰老過程中質量的損失，使用校正后的公式：

NuRE=(1-Nusen/Nugr×MLCF)×100%

(2)

其中，MLCF為質量損失校正因子(mass loss correction factor)，一般為老葉與新葉的干重比，或者當葉片質量損失率(leaf mass loss, LML)有效時，由1-LML/100 估算。不同生長類型植物的MLCF值不同，因為植物葉片的養分濃度通過質量和面積來表達，質量濃度不能計算在衰老過程中因葉片生物量的減少而引起的葉片可溶性碳和非目標元素的變化，從而引起重吸收的變化；而隨著衰老植物葉片面積縮小，也會改變重吸收的大小[17-18]，相比之下，以葉片面積為基準得到的重吸收效率則較高[19]。根據大量數據分析表明，LML平均值為(24.2±2.1)，則MLCF的平均值在0.737與0.779之間[9,17]。然而現有研究中，用到校正公式的情況很少[9,17]，因為重吸收也會導致葉片物質減少和厚度減小，而且在成年階段表現更突出，而葉片物質減少又會導致低估重吸收效率[20]，因而這是一個相互影響的過程。

1.2 重吸收度

植物養分重吸收能力大小也可以用養分重吸收度(nutrient resorption proficiency，NuRP)[5]來表征。NuRP是指植物衰老葉片中養分濃度能夠減少到的最低水平，可以用養分轉移后衰老組織中的最低養分濃度來表示，養分濃度越低表明重吸收度越高[5,21]。根據多年生木本植物衰老葉片養分濃度大小，養分重吸收度可分為完全重吸收(complete resorption)和不完全重吸收(incomplete resorption)，其中衰老葉中氮濃度低于7.0 mg·g-1，落葉植物和常綠植物磷濃度分別低于0.5和0.4 mg·g-1被視為完全重吸收，而二者分別大于10.0和0.8 mg·g-1被視為不完全重吸收[5]。養分重吸收度比養分重吸收效率更能直接表征養分重吸收的強度，因為養分重吸收度不受綠葉取樣時間和空間的影響[5]。NuRP直接影響了凋落物的質量，凋落物的分解速率以及土壤的速效養分[5,16,22]。衰老葉片中的養分濃度越低，表明從衰老葉片中轉移到幼嫩組織的養分越多，增加了養分在植物體內的留存時間，同時使得凋落物分解時的養分淋溶量減少，從而減緩養分從整個系統的損失[23]。

2 葉片養分重吸收的遺傳差異

植物養分重吸收受內稟遺傳特性控制，不同物種間的重吸收差異很明顯。這不僅與特定物種的養分需求、植物對養分組分的權衡(如N∶P)[24-25]、吸收能力等有關，還可能受植物本身調節物質轉移的內源因子影響，如庫容大小[26-27]、韌皮部轉運率[20,28]、葉片的結構性防御力[29]、葉片脫落動態[30-31]等的影響。

不同類型植物間葉片養分重吸收有明顯差異[32-33]。通過對大部分來自美國和歐洲的養分重吸收綜合分析發現，常綠樹、落葉樹、禾本科和非禾本科草本植物的NRE分別為33%～82%、55%～83%、28%～78%和40%～81%，PRE分別為25%～98%、45%～81%、34%～92%和62%～88%[4]，但常綠植物和落葉植物類型間重吸收可能無差異[3]。在養分完全重吸收后，落葉樹的N重吸收度(nitrogen resorption proficiency，NRP，實際應該是衰老葉片N濃度)為<7.0 mg·g-1、P重吸收度(phosphorus resorption proficiency，PRP，實際應該是衰老葉片P濃度)為<0.5 mg·g-1，而常綠樹的PRP為<0.4 mg·g-1[5]。對中國北方6種森林類型137種木本植物研究發現，喬木NRE和PRE均顯著高于灌木，針葉樹高于闊葉樹[34]。有研究表明，NRE的大小可表現為禾本科>非禾本科>灌木[35]。在全球尺度上，NRE表現為禾草類>非禾草類>松柏類>落葉植物>蕨類植物>常綠植物，PRE表現為禾草類>松柏類>非禾草類>蕨類>落葉植物>常綠植物[9]。

研究表明，固氮物種NRE大大低于非固氮物種[5]，而PRE則較高[34]。段兵紅等[36]結果顯示，紫花苜蓿(Medicagosativa)葉片NRE和PRE的均值低于已經報道的50%和52%[4]或者62%和65%[9]。也有特例發現，山龍眼科植物斑克木(Banksiaintegrifolia)PRE遠高于豆科植物金合歡(Acaciafarnesiana)[37]。每個物種只是反映了在當前環境條件下的實際重吸收效率值，并不能反映該植物在任意條件下的最大重吸收值[8,37]。同一物種在不同地區的重吸收值不同是因為受到了水分有效性、衰老時長、葉片養分情況和遮陰等多種因素的影響[5,9]。

3 葉片養分重吸收對主要環境因子變化的響應

3.1 土壤養分供應及有效性

施肥實驗[6,22,38]和沿自然養分梯度的觀測[39-41]均表明，低養分地區的植物NuRE和NuRP較高[5,42-43]，而高養分供應下則較低[6,10,41,44]。雖然生長較慢，但是養分物質損失率低的物種在養分貧乏生境中將占優勢，而生長較快、養分物質損失速率高的物種則在養分充足生境中占優勢[45-46]。對生長于迥異生境下的多年生草本植物而言，在恒定養分供給水平下，處于最適生境條件下物種的N素利用效率先隨養分有效性提高而增大，而當養分有效性增加到一定水平后，N素利用效率又開始下降[47]，這可能意味著吸收到體內的N素再次利用減少了[48]。此外，貧瘠生境，低生產力的物種葉片中所觀察到的高濃度酚醛樹脂可能會造成蛋白質合成之前發生蛋白質沉降現象，而這種現象會通過降低養分重吸收作用而使養分利用率降低[2,20,45]。因此，養分貧瘠樣地中的物種未必是由于具有高養分利用效率才能適應貧瘠環境，更多地可能是由于具有低養分損失率而適應貧瘠環境。

養分重吸收隨土壤養分有效性加強而降低。一般地，NuRE隨土壤養分供應的增加而降低[6,35,38,49-52]，NuRP也隨土壤養分供應的增加而減小[42,50,53-55]，意味著衰老葉養分濃度隨土壤速效養分的增加而相應增加了。如Enoki等[56]發現，日本滋賀縣黑松(Pinusthunbergii)葉片NRE隨著土壤N有效性的降低從43%提高到77%。又如Vourlitis等[57]發現，巴西薩王那地區，NRP隨土壤全N的減少而升高，PRP和PRE隨土壤可提取P的減少而升高。此外，與NuRE相比，葉片NuRP與土壤養分有效性的關系更為密切[6,13,42,53-54,57]。

在農業系統中，施肥能改善土壤養分供應，提高土壤養分有效性，極大地提高作物的生產性能。但是，施肥如何影響養分重吸收尚無一致的結論。如Aerts[4]對60個物種的施肥試驗數據進行總結，發現其中63%的物種NuRE對施肥沒有響應，而Son等[58]的研究表明，施肥(N和P)可使日本落葉松(Japaneselarch)NRE提高。土壤高N無P的控制條件下，P重吸收加強；僅N添加可能導致P成為次生限制性養分[59]。淡水濕地中，N添加降低了小葉章(Deyeuxiaangustifolia)葉片的NRE、PRE、NRP和PRP，導致凋落物中的N和P濃度較高[16]。因而土壤養分供應與NuRE間尚沒有完全一致的關系[6,22,28,30,49,51,60-62]。施肥可能會改變土壤中其他養分的含量，間接影響土壤水分、熱量以及微生物活性[52]，從而最終多途徑調控養分重吸收。因此，在實踐中，通過施肥管理措施調控養分重吸收的難度很大，還需要深入研究，以更好地指導生產。

3.2 土壤水分狀況

土壤水分不僅是影響土壤養分有效性的關鍵因素，也是影響陸地生態系統養分循環進程的關鍵因素[63]。它影響了土壤的氮礦化速率、礦質氮的移動和微生物活性[51,63-64]，從而改變了植物養分的吸收和積累模式，最終改變了養分重吸收[4-5]。一般的，植物NuRE與植物的水分利用效率呈顯著的負相關關系[65]，但不同的養分元素對土壤水分的響應不一致，如土壤水分增多可導致NRE降低，而對P重吸收沒有顯著影響[51]。干旱會導致葉片出現健康存活、干燥死亡、干旱誘導衰老(表現為失綠)、正常衰老(常在秋季)等幾種狀態，葉片衰老方式不同的樹種，養分重吸收強度也存在差異。干旱誘導落葉型植物NRP和PRP比其他植物的更高(即重吸收更完全)[66]。土壤水分狀況通過調節土壤養分有效性而影響植物NuRE，在維持養分循環中扮演非常重要的角色[63-64]。因此，合理控水，對于減少成本，提高養分重吸收，從而提高生產力具有重要意義。

3.3 光照

光照能影響植物葉片的光合作用，從而影響氣孔的開閉、蒸騰等，最終對根系吸收養分的能力產生影響。有效光的改變可能會引起植物幼苗的養分循環組分和NRE的變化[67]。實施突然遮陰會減小樺樹(Alaskan)的NRE[11,28]，這種影響對長期生長在陰影下的植物不明顯[68]。耐陰植物的NuRE低于需光植物，因此，單位面積的枯葉中氮濃度更高[69]，對應的NuRP更低。遮陰下植物衰老葉片中的N 和P的含量較高，從而導致對應元素的NuRE比對照低[11]。但是，對葡萄牙櫟(Quercusfaginea)而言，適度的遮陰下NRE最大，而全光照下NRE最小[67]，強光處理下的挪威槭(Acerplatanoides)和糖槭(Acersaccharum)幼苗比適宜光照處理下的NRE分別高42%和36%[70]。也有研究表明，當植物沒有光合作用時，仍具有重吸收作用，但是植物不可能重吸收枯葉中所有的氮，如，細胞壁上嵌入的蛋白質不會從枯葉中轉移[68]。因此，植物在不同光照下養分重吸收的差異，不僅受到光強的影響，也可能與植物本身對光的響應有關。

3.4 溫度

溫度是影響植物生長的重要因素之一，每種植物都有其自身適宜生長的溫度。環境溫度的變化可調節根系酶活力，影響植物養分吸收，因而導致養分重吸收發生變化。研究表明，夏季溫度對NRE具有顯著的影響，并表現出顯著負相關性[71]。高溫脅迫導致活性氧清除能力降低，使葉片中活性氧大量產生，從而加劇葉片細胞的膜脂過氧化程度，加速葉片的衰老[72]；同時，高溫也會使小麥(Triticumaestivum)的劍葉丙二醛含量升高，超氧化物歧化酶活性和可溶性蛋白質含量降低，加速植株衰老[73]，從而使得養分來不及轉移而留存在衰老葉片中，降低重吸收能力。

4 葉片養分重吸收的時間變異性

4.1 生長階段轉變

植物體內的氮和磷不僅受到非生物因素的影響，而且隨著植物的生長發育發生變化[52]。在植物的整個生長階段中，不同時期對養分的需求有所差異，因而對養分的敏感程度和吸收能力也各不相同，從而表現出不同養分重吸收特征。養分重吸收在生殖結構形成時增加，移除時降低[28,39]。在溫帶地區，進行生殖生長的植物個體葉片養分含量低于進行營養生長的個體葉片養分含量，表明生殖生長狀態會極大地影響養分分配，包括重吸收這一養分循環的重要環節[41,74-75]。可能是成年階段新葉片的出現很快(一波)，常伴隨成花，對養分需求大且快，土壤供應不及，則重吸收發揮作用[19]。短期或長期生殖需求較大的樹木比生殖需求較小的樹木具有更低的枯葉氮磷含量，表明NuRP增大[41]。此外，相比幼苗而言，成年植株的葉片NRE較高(綠葉N濃度也較高)，但是NRP無差異。相比成年階段，早期階段的綠色葉片N濃度和光合養分利用率較低[76]。同時，早期階段綠色葉片單位面積N含量與NRE正相關；成年階段則不存在[19]。可能是在早期階段快速生長導致的組織(如葉片)N和P濃度的減小，但在后期因為生長暫緩而得到補充或因養分重吸收的啟動而補充[77]。

4.2 葉片和個體壽命差異

植物葉片的壽命長短對葉片的養分重吸收也具有影響。一般地，長壽命葉片NuRE比短壽命葉片更高[3,78]。因此，植物葉片的壽命越長，保持的葉片生物量越大，植物從衰老葉中轉移的養分就越多，從而使其在氣溫回升、土溫仍然較低的時期能維持正常生長[79]。同時，葉片滯留于植物體上的時間更長，養分利用效率也就越大。然而，也有研究表明，葉片衰老持續時間較長的物種(如云杉Piceaasperata和冷杉Abiesfabri)NuRE較低，而葉片脫落持續時間較短的物種(如落葉松Larixdecidua)NuRE較高[30,79]。也有研究發現生長早期植物往往追求較高的光合同化，中午水勢較低[80]，從而提早了葉片的死亡，導致養分重吸收降低。此外，Chapin等[28]研究發現，延長葉片在樹上的生長時間對NRE、PRE沒有影響。

除了葉片壽命以外，植物自身的壽命對其養分利用也有重要影響。一般地，長壽命植物的葉片通常具有較小養分濃度，其較高NuRE可減少養分損失[3]，從而有助于植物的適應和生存。然而，對于壽命較長物種而言，不同年齡時的養分供應、吸收能力等也有差異，因而，養分重吸收不同。一般地，老齡或成齡植株NRE、PRE高于幼齡[80-81]。但是，也有研究表明，植物NRE和PRE隨年齡增大先升高后降低[25,82-83]。此外，植物NuRE也可能隨年齡增加而降低[23,84]。這種養分保存能力的降低，表明隨著年齡的增加，植物對生境的適應性逐漸降低，在對養分的保存上出現了衰退，從而直接導致重吸收功能減弱，使得養分重吸收與年齡的關系更為復雜。

5 葉片衰老對礦質養分重吸收的影響

葉片的衰老過程與源葉同化物的供應及源的大小(葉面積)有關[85]。影響植物從衰老葉片內轉移養分的主要原因并不是土壤肥力而是植物養分轉移中的“源-庫”關系，即養分從衰老葉片(“源”)中轉移到活躍組織(“庫”)的過程，同時，植物體內(尤其葉片)養分濃度的變化可能是養分重吸收變化的直接原因，轉移養分數量的多少比植物本身的養分狀態及土壤養分有效性更為重要[86]，但是目前對于葉片養分濃度的變化與重吸收變化的關系并沒有一致的結論，既表現出正相關[32]，又表現出負相關[9,18,87-88]和無關[33]。但是，也有研究表明，加強“庫”(對麥穗進行遮陰)或減弱“源”(摘去第一片葉)都能提高養分的內遷移效率，因而源-庫關系理論在重吸收調控中并不完全發揮作用[89]。

衰老是植物生長發育、形態建成和對環境應答反應中一個重要的生理現象，伴隨一系列生理變化和分子事件，是一個受內外因子直接或間接影響的、高度有序的細胞程序化死亡過程[90-92]。在衰老的葉片細胞中，經過高度有序地去組裝和降解過程，代謝產物(如營養物質)又會被重新運輸到更年輕或再生器官中[93-95]。因此，養分重吸收與衰老密切聯系。Nooden等[96]提出三段式理論，將葉片衰老分為3個階段，即起始(initiation)、衰退(degeneration)和終末(terminal)。外界環境信號和內源發育信號共同作用誘發葉片衰老，首先會使得葉片的光合作用下降，源-庫關系轉變，幼葉作為“庫”器官直到成熟，而老葉作為“源”器官提供糖類；當幼葉發育成熟，光合作用達到最大，其對糖的需求量開始降低，有限的需求量將導致老葉中糖的積累，并誘導老葉的衰老[97-98]。其次細胞組分去組裝、大分子物質降解，從而使得降解的產物作為營養物質被重新運送到“庫”器官；在大分子降解過程中，各種蛋白降解系統和脂類降解系統也被激活，營養物質會被重新利用，從而促進衰老[94,99]。最后細胞死亡，葉片脫落[95]。

隨著葉片的逐漸衰老，有機氮和磷被水解，在葉片脫落前無機磷和氨基酸態氮被轉移出衰老葉片[20]。隨著衰老，葉片中被重吸收的磷占核酸和磷脂水解化合物全磷含量的40%～47%，被重吸收的氮占蛋白質水解及后續的氨基酸再轉移氮的82%～91%[20]。

6 非葉片器官的養分重吸收特征

養分重吸收是植物“獲取”養分的重要途徑。除了葉片之外，植物的其他組織器官也可以進行養分重吸收，包括細莖、樹木的芯材和能夠儲存養分的根等[100-101]。葉片養分重吸收在過去的40多年間已經被廣泛研究，但是關于莖和根養分重吸收的研究卻很少。研究表明，在植物非葉片器官中，莖稈的重吸收較其他器官高，且在植物養分經濟和生態系統養分循環中扮演重要角色[13,102]。莖與植物其他組織相比，最大不同點在于衰老速度特別慢[100]，可能導致其重吸收較大。也有研究表明，中國杉的葉片NRE大于細枝[103]。另外，植物細根和老根間的養分含量幾乎沒有差異[26,104-105]，表明根的養分重吸收與葉片或其他組織相比是可以忽略的[106-107]。在養分重吸收過程中，根不僅是庫也是源；同樣地，莖既是養分從葉片重吸收后的庫，又是營養生長和生殖生長的源[20,26,107-108]。因此，與葉片相比，植物其他組織(莖、根、葉鞘等)養分重吸收更為復雜，相關研究較少[101]。

目前，在全球尺度上，植物葉片的養分重吸收強度，已經有一些明確的閾值范圍，而其他器官(如莖稈和根)的養分重吸收強度，則尚不確定。

7 展望

植物一旦開始衰老，大量養分會從植物的衰老部分通過韌皮部轉移到正在生長的庫中，如種子[46]。在營養生長階段，衰老器官將養分轉運到植物幼嫩部分[109]；在生殖生長階段，隨著整個衰老過程開始，母本植物的所有組織和器官死亡，養分從衰老組織重新轉移到種子中[110]。但是，植物的養分重吸收過程與衰老的關系尚不明確，需作進一步的研究。

植物養分重吸收過程受多種因子的調節，在不同的物種、不同組織中表現出不同的模式和反應。應加強對控制條件下重吸收規律的研究，深入了解其調控機制，在實踐中結合水肥管理等措施來調節植物養分重吸收，從而提高植物(作物)的適應性和生產性能。

此外，還可根據需求，選擇特定重吸收強度的作物(如牧草)，充分利用其重吸收特性，保證產量和品質。

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