WHOⅠ級腦膜瘤各亞型MRI表現與病理對照研究

張　濤，方龍江，王永奇，尹丹丹

（濰坊市人民醫院，山東 濰坊　261041）

WHOⅠ級腦膜瘤各亞型MRI表現與病理對照研究

張濤，方龍江，王永奇，尹丹丹

（濰坊市人民醫院，山東 濰坊261041）

目的：分析WHOⅠ級腦膜瘤各亞型MRI表現與病理學的關系，提高對腦膜瘤各亞型的診斷水平。材料和方法：收集手術并經病理證實的WHOⅠ級腦膜瘤131例，術前均行顱腦MR掃描，并對MRI表現進行分析，內容包括：T1WI信號強度、T2WI信號強度、瘤周水腫程度和腫瘤強化程度，分別給予量化，對照病理，行多樣本秩和檢驗，P＜0.05有統計學意義。結果：WHOⅠ級腦膜瘤各亞型T1WI信號強度有統計學差異 （χ2=30.4，P＜0.001），各亞型T2WI信號強度有統計學差異 （χ2=20.1，P＜0.001），各亞型瘤周水腫程度無統計學差異（χ2=9.09，P=0.059），各亞型強化程度有統計學差異（χ2=47.2，P＜0.001）。結論：血管瘤型腦膜瘤易與其他亞型腦膜瘤鑒別；上皮型腦膜瘤次之；混合型腦膜瘤、纖維型腦膜瘤及砂粒體型腦膜瘤三者之間不易鑒別，但與血管瘤型腦膜瘤和上皮型腦膜瘤可鑒別。

腦膜瘤；磁共振成像

腦膜瘤是顱內常見腫瘤，其發病率僅次于膠質瘤，居顱內腫瘤的第二位。WHOⅠ級腦膜瘤包括多個亞型，腦膜瘤各亞型的手術方案和預后存在差異，術前準確診斷腦膜瘤各亞型，對手術方案的選擇有重要意義。本文通過分析WHOⅠ級腦膜瘤各亞型MRI表現與病理學的關系，提高對腦膜瘤各亞型的診斷水平。

1　資料與方法

1.1臨床資料

收集2012年4月—2014年10月在我院手術治療并經病理證實的WHOⅠ級腦膜瘤131例，按照2007年WHO中樞神經系統腫瘤分類進行組織學分型[1]，包括混合型腦膜瘤40例，纖維型腦膜瘤39例，上皮型腦膜瘤25例，血管瘤型腦膜瘤15例，砂粒體型腦膜瘤12例。131例患者中男35例，女96例，男女比例為1∶2.7，年齡10～75歲，中位年齡55歲。

1.2檢查方法

使用Siemens AVANTO 1.5T超導型磁共振成像儀。頭顱正交線圈，顱腦MR掃描包括SE序列軸位、矢狀位T1WI：TR 450.0ms，TE 15.0ms；TSE序列軸位T2WI：TR 5 000.0ms，TE 92.0ms；FLAIR序列：TR 9 100.0 ms，TE 113.0 ms，IR 2 500.0 ms和DWI序列：擴散敏感因子b值分別為0和1000s/mm2，TR 3 400ms，TE 105ms。顱腦MR掃描層厚7.0mm，間隔0.7mm，矩陣179×256，FOV 220mm。顱腦MR強化掃描，對比劑為Gd－DTPA，用量為0.1mmol/kg，經肘靜脈快速注入，行SE序列軸位、矢狀及冠狀位T1WI掃描，參數同平掃T1WI。

1.3圖像分析

由兩位高級職稱的神經影像醫師獨立對腦膜瘤各亞型MRI表現評分，兩者意見不統一時協商給出結論。參照Elster等[2]提出的評分標準：T1WI明顯低于灰質而與腦脊液相似為1分，稍低于灰質為2分，等于灰質為3分，稍高于灰質為4分，高于灰質而與脂肪信號接近為5分；T2WI明顯低于灰質1分，稍低于灰質為2分，等于灰質為3分，稍高于灰質為4分，高于灰質而與腦脊液信號接近為5分。根據T2WI、FLAIR序列確定有無瘤周水腫，參照Elster等[2]提出的評分標準：以瘤體邊緣距水腫邊緣的最大寬度為測定值：輕度≤1 cm；中度＞1～4 cm；重度＞4 cm。腦膜瘤強化程度以海綿竇為參照：高于海綿竇為明顯強化，與海綿竇相同或相似為中度強化，低于海綿竇為輕度強化。

1.4統計分析

應用統計軟件SPSS 17.0，采用多樣本秩和檢驗對腦膜瘤各亞型的T1WI信號強度、T2WI信號強度、瘤周水腫程度及腫瘤強化程度進行統計分析，P＜0.05有統計學意義。

2　結果

131例WHOⅠ級腦膜瘤中，107例行顱腦MR平掃和強化掃描，22例僅行顱腦MR強化掃描，2例僅行顱腦MR平掃。行顱腦MR平掃的109例各亞型的T1WI信號強度、T2WI信號強度和瘤周水腫程度分別見表1～3。行顱腦MR強化掃描的129例各亞型強化程度見表4。腦膜瘤各亞型MRI表現及病理表現見圖1～5。

表1　腦膜瘤各亞型T1WI信號強度

表2　腦膜瘤各亞型T2WI信號強度

表3　腦膜瘤各亞型瘤周水腫程度

表4　腦膜瘤各亞型強化程度

3　討論

3.1腦膜瘤各亞型與MRI信號關系

關于腦膜瘤各亞型的MRI表現與其病理的研究，國內外報道[2－3]多數認為腦膜瘤亞型與T2WI信號強度關系密切。本研究中腦膜瘤各亞型T1WI信號強度、T2WI信號強度有統計學差異，血管瘤型腦膜瘤多為T1WI低信號，T2WI高信號，易與其他亞型鑒別。

血管瘤型腦膜瘤T1WI低信號，T2WI高信號，占本組病例的53.8%，高于其他亞型，與侯剛強等[4]報道血管瘤型腦膜瘤T2WI高信號比例高于其他亞型相一致。血管瘤型腦膜瘤內含有大量不規則血管，其內血流緩慢，采集的信號具有靜止血液的部分特性，流入效應參與，因此T2WI呈高信號。

上皮型腦膜瘤T1WI和T2WI以均勻等信號為主。上皮型腦膜瘤由類腦膜上皮細胞組成，細胞排列緊密且均勻，間質較少，多無砂粒體，囊變較少，近似正常腦組織，因此T1WI和T2WI以等信號為主。

砂粒體型腦膜瘤T1WI為稍低或等信號，T2WI為稍低信號、等信號和稍高信號，信號混雜，與郭翠萍等[5]報道一致。砂粒體型腦膜瘤內砂粒體多而明顯，砂粒體主要是由附著在漩渦狀排列的膠原纖維上的鈣化小球不斷生長聚集，發生礦化形成的。當砂粒體存在于大部分瘤體時，可動性氫質子減少，T1WI 和T2WI信號減低。腫瘤內砂粒體多處于不同時期[6]，其信號呈現多樣性。

圖1男，56歲，混合型腦膜瘤。圖1a：TSE序列T2WI軸位示右頂部見一類圓形稍長T2信號（箭頭），其內見不規則長T2信號影（黑箭），鄰近顱骨增生；圖1b：SE序列T1WI軸位示病灶呈等T1信號，內見長T1信號。圖1c：SE序列T1WI軸位，注射Gd-DTPA后，腫瘤（箭頭）呈中度不均勻強化，長T2信號區（黑箭）呈明顯強化，且強化范圍擴大；圖1d：HE染色，鏡下見上皮型和纖維型兩種圖像的過渡或混合，排列呈分葉狀或束狀，出現大量的漩渦狀結構。

Figure 1.Transitional meningioma in a 56-year-old male.Figure 1a:Axial T2-weighted image shows a lesion(arrow)affecting the adjacent skull in the right frontoparietal region.The lesion is mildly hyperintense to gray matter,and a hyperintense signal region(black arrow) can be seen in the lesion.Figure 1b:Axial T1-weighted image shows the lesion is isointense to gray matter,and a hypointense signal region can be seen in the lesion.Figure 1c:Postcontrast T1-weighted MR image shows heterogeneous enhancement,and the hyperintense singal region on T2-weighted image shows solid enhancement and expands.Figure 1d:Photomicrograph(original magnification;hematoxylin and eosin stain)shows a mix of two types of endothelial and fibrous meningioma,and cells are arranged in lobulated or beam shape.A lot of vortex structure can be seen.

圖2女，66歲，纖維型腦膜瘤。圖2a：TSE序列T2WI軸位示右額部大腦鐮旁見類圓形混雜信號影（箭頭），以稍長T2信號為主，其內可見裂隙狀長T2信號；圖2b：SE序列T1WI軸位示病灶呈稍長T1信號；圖2c：SE序列T1WI軸位，注射Gd-DTPA后，腫瘤（箭頭）呈中度不均勻強化，見片狀低信號；圖2d：HE染色，鏡下見腫瘤細胞為長梭形，平行或束狀排列在網狀纖維或膠原纖維基質內。

Figure 2.Fibrous meningioma in a 66-year-old female.Figure 2a:Axial T2-weighted image shows a heterogeneous lesion(arrow)in the right frontal region abutting the falx cerebri that is mildly hyperintense to gray matter.A slit-shaped hyperintense signal region can be seen in the lesion.Figure 2b:Axial T1-weighted image shows the lesion is mildly hypointense to gray matter.Figure 2c:Postcontrast T1-weighted MR image shows heterogeneous enhancement.Figure 2d:Photomicrograph(original magnification;hematoxylin and eosin stain)shows the tumor cells are long spindle like,arranged in bundles in the reticular fiber or collagen matrix.

纖維型腦膜瘤T1WI以等或稍低信號為主，T2WI以等或稍高信號為主，信號混雜，與張曉楠等[7]報道一致。纖維型腦膜瘤由長梭形的纖維狀細胞組成，網狀纖維和膠原纖維較多，可出現砂粒體結構。王永奇等[8]認為當纖維型腦膜瘤含砂粒體較多時與砂粒體型腦膜瘤在病理學上難以區分。

混合型腦膜瘤是纖維型和上皮型腦膜瘤之間的過渡類型，有形成砂粒體傾向，T2WI和T1WI以等信號為主，可見T1WI稍低信號或T2WI稍高信號，信號較混雜。

3.2腦膜瘤各亞型與瘤周水腫程度的關系

本組腦膜瘤各亞型瘤周水腫程度無統計學差異，但血管瘤型腦膜瘤發生瘤周水腫比例明顯高于其他亞型，與徐鵬等[9]報道一致。血管瘤型腦膜瘤和上皮型腦膜瘤瘤周水腫以中、重度水腫為主，發生比例分別為77.0%和66.7%。混合型、纖維型和砂粒體型腦膜瘤瘤周水腫以輕、中度水腫為主，發生比例分別為51.4%、51.6%和70%。腦膜瘤瘤周水腫屬于血管源性水腫，成因復雜，是多種機制共同參與的結果[10-11]，由于腦膜瘤對局部腦組織的壓迫或侵襲造成腫瘤-腦組織界面的連接結構疏松，正常血腦屏障被破壞；腦膜瘤產生的血管內皮生長因子通過破壞的血腦屏障進入腦實質，刺激血管內皮細胞增生，血管通透性增加，導致血漿滲漏，引起瘤周水腫。血管瘤型腦膜瘤內含有大量管壁厚薄不均的血管，多數血管有透明樣變性，通透性增加，其內血管內皮生長因子過度表達，使血管通透性進一步增高，因此血管瘤型腦膜瘤較其他亞型更易出現瘤周水腫，且瘤周水腫程度較重。

圖3男，45歲，上皮型腦膜瘤。圖3a：TSE序列T2WI軸位示大腦鐮旁見類圓形等T2信號（箭頭），周圍腦實質見中度瘤周水腫；圖3b：SE序列T1WI軸位示病灶呈等T1信號；圖3c：SE序列T1WI軸位，注射Gd-DTPA后，大腦鐮旁腫瘤（箭頭）呈中度均勻強化；圖3d：HE染色，鏡下見腫瘤細胞的核為圓形或橢圓形，核仁不明顯，胞漿嗜酸性，呈大小不等同心圓狀或漩渦狀排列。

Figure 3.Meningothelial meningioma in a 45-year-old male.Figure 3a:Axial T2-weighted image shows a lesion(arrow)abutting the falx cerebri that is nearly isointense with cortial gray matter,and there is a moderate degree of edema in the adjacent brain parenchyma.Figure 3b:Axial T1-weighted image shows the lesion is nearly isointense with cortial gray matter.Figure 3c:Postcontrast T1-weighted MR image shows moderately homogeneous enhancement(arrow).Figure 3d:Photomicrograph(original magnification;hematoxylin and eosin stain)shows the nucli of tumor cells are round or oval,lack of nucleoli,with various sizes,arranged in concentric rings or vortex pattern.The cell cytoplasm is eosinophilic.

圖4男，64歲，血管瘤型腦膜瘤。圖4a：TSE序列T2WI軸位。左頂部見類圓形長T2信號（箭頭），邊緣可見流空信號影（黑箭），周圍腦實質見重度瘤周水腫；圖4b：SE序列T1WI軸位示病灶呈長T1信號；圖4c：SE序列T1WI軸位。注射Gd-DTPA后，腫瘤（箭頭）呈明顯均勻強化，水腫區未見強化；圖4d：HE染色，鏡下見富含血管，血管腔小，管壁薄，部分管壁透明變性。

Figure 4.Angiomatous meningioma in a 64-year-old male.Figure 4a:Axial T2-weighted image shows a lesion(arrow)in the left parietal region that is hyperintense to gray matter.Flow voids(black arrow)are seen around the mass,and there is severe edema in the adjacent brain parenchyma.Figure 4b:Axial T1-weighted image shows the lesion is hypointense to gray matter.Figure 4c:Postcontrast T1-weighted MR image shows solid homogeneous enhancement(arrow).Figure 4d:Photomicrograph(original magnification;hematoxylin and eosin stain)shows the tumor is rich of blood vessels.The vascular cavity is small,with thin wall,and part of the vessel wall is hyalinized.

3.3腦膜瘤各亞型與強化表現的關系

腦膜瘤各亞型強化程度有統計學差異。血管瘤型腦膜瘤以明顯均勻強化為主，占本組病例的73.3%，與Liu等[12]報道血管瘤型腦膜瘤高度均勻強化相符。血管瘤型腦膜瘤血供豐富，其內含有大量的不規則血管，血管幾乎成為腫瘤的主要成分，對比劑進入血管后腫瘤T1值降低，腫瘤明顯強化。上皮型腦膜瘤由類腦膜上皮細胞組成，細胞排列緊密且均勻，間質較少，強化多均勻，以中度強化為主。混合型、纖維型和砂粒體型腦膜瘤以輕、中度強化為主，因腫瘤內出現囊變及鈣化可呈現不均勻強化。

本組9例腦膜瘤見長T1長T2裂隙區于增強掃描時明顯強化，且強化范圍略大于裂隙區范圍，包括混合型腦膜瘤5例，纖維型腦膜瘤3例，砂粒體型腦膜瘤1例，血管瘤型腦膜瘤和上皮型腦膜瘤未見此征象，目前未見文獻報道。筆者推測由于腫瘤生長快，血管不成熟，血管內皮細胞之間連接松散，基底膜厚壁不均或斷裂，通透性高，對比劑滲透進入小裂隙，呈現明顯強化。據此征象可除外血管瘤型腦膜瘤和上皮型腦膜瘤，但本組病例中出現此征象例數較少，尚需大樣本病例驗證。

圖5女，53歲，砂粒體型腦膜瘤。圖5a：TSE序列T2WI軸位示頂部大腦鐮左旁見類圓形混雜信號影（箭頭），以稍長T2信號為主，內見稍短T2信號（白箭）和長T2信號（黑箭），瘤周見輕度水腫；圖5b：SE序列T1WI軸位示腫瘤（箭頭）以稍長T1信號為主，內見長T1信號（黑箭）；圖5c：SE序列T1WI軸位，注射Gd-DTPA后，腫瘤（箭頭）呈不均勻強化，稍短T2信號區強化相對明顯（黑箭），長T2信號區呈低信號（白箭）。圖5d: HE染色，鏡下見腫瘤中大量層狀鈣化小體（砂粒體）及囊變區。

Figure 5.Psammomatous meningioma in a 53-year-old female.Figure 5a:Axial T2-weighted image shows a heterogeneous lesion(arrow) abutting the left side to the falx cerebri that is mildly hyperintense to gray matter,and regions of hypointense signal(white arrow)and hyperintense signal(black arrow)can be seen in the lesion.There is mild edema in the adjacent brain parenchyma.Figure 5b:Axial T1-weighted image shows the lesion is mild hypointense to gray matter,and a hypointense singal region(black arrow)can be seen in the lesion.Figure 5c: Postcontrast T1-weighted MR image shows heterogeneous enhancement.The hypointense singal region on T2-weighted image shows solid enhancement(black arrow),and the hyperintense singal region on T2-weighted image shows hypointense singal to gray matter(white arrow).Figure 5d:Photomicrograph(original magnification;hematoxylin and eosin stain)shows cystic areas and amount of lamellar calcified bodies in tumor.

本組12例腦膜瘤見長T1短T2信號區于增強掃描時強化，包括混合型腦膜瘤4例，纖維型腦膜瘤5例，砂粒體型腦膜瘤3例。筆者認為混合型、纖維型及砂粒體型腦膜瘤均可有砂粒體出現，砂粒體內殘留有腫瘤細胞和膠原纖維，注射對比劑后，殘留腫瘤細胞出現強化或滲透到變性組織間出現強化，Lee 等[13]報道完全鈣化的腦膜瘤見大部分強化。

3.4MRI對腦膜瘤亞型的診斷價值

本組病例中血管瘤型腦膜瘤 T1WI低信號，T2WI高信號常見，瘤周水腫出現率高，瘤周水腫中重度為主，明顯均勻強化；上皮型腦膜瘤T1WI和T2WI均勻等信號常見，瘤周水腫中重度為主，中度強化；混合型腦膜瘤、纖維型腦膜瘤及砂粒體型腦膜瘤信號混雜，T1WI和T2WI信號重疊多，瘤周水腫輕中度為主，輕中度強化常見，強化可不均勻。血管瘤型腦膜瘤易與其他亞型腦膜瘤鑒別；上皮型腦膜瘤次之；混合型腦膜瘤、纖維型腦膜瘤及砂粒體型腦膜瘤三者之間不易鑒別，與血管瘤型腦膜瘤和上皮型腦膜瘤可鑒別。但腦膜瘤各亞型MRI表現仍然存在重疊，部分結論尚需進一步的論證。

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A correlative study between MRI features and pathology in subtypes of WHO gradeⅠ meningiomas

ZHANG Tao,FANG Long-jiang,WANG Yong-qi,YIN Dan-dan
(Weifang People’s Hospital,Weifang Shandong 261041,China)

Objective:To review the relationship between MRI features and pathology in subtypes of WHO gradeⅠmeningiomas,and to improve the skill in diagnosis.M ethods:MRI features and pathology of 131 surgically treated WHO gradeⅠ meningiomas were retrospectively reviewed.The MRI features of meningioma were analyzed,including signal intensity on T1－weighted and T2－weighted images,peritumoral brain edema,and degree of enhancement in contrast－enhanced MRI.These features were scored according to their criteria.The correlation between MR features and pathology was calculated by Kruskal－Wallis Htest(P＜0.05）.Results:T1WI signal intensity in subtypes was statistically different(χ2=30.4,P＜0.001),and T2WI signal intensity in subtypes was statistically different(χ2=20.1,P＜0.001).Peritumoral brain edema in subtypes was not statistically different(χ2=9.09,P=0.059).Enhancement degree in subtypes was statistically different(χ2=47.2,P＜0.001).Conclusion:The angiomatous meningioma is the easiest to be identified from other subtypes.The meningothelial meningioma is easier to be identified from other subtypes.Transitional,fibrous and psammomatous meningioma are hard to be identified from each other,but easier to be identified from angiomatous meningioma and meningothelial meningioma.

Meningioma;Magnetic resonance imaging

R739.45；R445.2

A

1008－1062（2016）07－0457－05

2015－11－18；

2015－11－25

張濤（1970－），男，山東壽光人，副主任醫師。E－mail：zhangtao8517208＠126.com

方龍江，濰坊市人民醫院，261041。E－mail：fanglongjiang123＠163.com