三峽庫區(qū)支流藍(lán)藻水華對浮游細(xì)菌群落組成的影響

毛 莉 張 明 白 芳 崔懿安 施軍瓊 吳忠興（西南大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，三峽庫區(qū)生態(tài)環(huán)境教育部重點實驗室，北碚 400715）

三峽庫區(qū)支流藍(lán)藻水華對浮游細(xì)菌群落組成的影響

毛 莉 張 明 白 芳 崔懿安 施軍瓊 吳忠興
（西南大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，三峽庫區(qū)生態(tài)環(huán)境教育部重點實驗室，北碚 400715）

摘要：為探究藍(lán)藻水華生消過程對浮游細(xì)菌群落組成的影響，對三峽庫區(qū)小江支流進行了采樣檢測，結(jié)果表明小江采樣點的水華優(yōu)勢藍(lán)藻主要為水華魚腥藻和銅綠微囊藻，水華中期藻細(xì)胞密度分別達(dá)6.22×109和8.77×108個/L，占總生物量的67%和26%。水華中、末期，浮游細(xì)菌群落變化顯著。其中，水華中期主要以玫瑰單胞菌（Roseomona）等屬細(xì)菌為主，水華末期則以芽孢桿菌（Bacillus）等屬細(xì)菌為優(yōu)勢，且變形菌門（Proteobacteria）及放線菌門（Actinobacteria）細(xì)菌相對豐度明顯增加，暗示了細(xì)菌群落組成與庫區(qū)支流藍(lán)藻水華生消變化可能具有相關(guān)性。

關(guān)鍵詞：藍(lán)藻水華； 浮游細(xì)菌； 三峽庫區(qū)； 小江； 高通量測序

彭溪河（小江）為三峽庫區(qū)北岸最大支流，自2003年三峽水庫蓄水后，受高水位影響，回水區(qū)的水文情勢發(fā)生了變化，流速減緩，水環(huán)境參數(shù)與自然環(huán)境有很大區(qū)別［1］。受回水頂托的庫灣和支流富營養(yǎng)化加重的影響，小江藻類生物量不斷增加，局部時段多次發(fā)生水華［2］，其環(huán)境問題已成為社會各界關(guān)注的焦點。近年來關(guān)于小江水華暴發(fā)的報道時有發(fā)生［3，4］。且在2007—2009年對蓬溪河回水區(qū)水質(zhì)進行檢測的研究顯示，彭溪河水體中總氮（TN）、總磷（TP）濃度較高，全年都呈現(xiàn)富營養(yǎng)水平或者重度富營養(yǎng)水平。

藍(lán)藻水華是水體富營養(yǎng)化的一種表征，從20世紀(jì)以來，伴隨著農(nóng)業(yè)的集約化，世界上的很多淡水湖都出現(xiàn)藍(lán)藻水華現(xiàn)象［5］。藍(lán)藻水華的發(fā)生引起了許多不利的影響，如:水體缺氧、惡臭［6］。部分藍(lán)藻能產(chǎn)生藻毒素，具有促癌效應(yīng)，直接威脅人們的健康和生存［7］。因此，對藍(lán)藻水華的生消機制研究一直是研究的重點。

20世紀(jì)80 年代以來，細(xì)菌與藻類的相互關(guān)系作用受到人們極大的關(guān)注［8—10］。大量研究表明:在藻菌共合體中，藻類生長產(chǎn)生的有機質(zhì)會為細(xì)菌的生長提供有利條件，同時，細(xì)菌在生長過程中，通過分解轉(zhuǎn)化有機質(zhì)，可為藻類生長提供營養(yǎng)鹽和必要的生長因子，繼而影響藻類的生長。此外，在藻類和細(xì)菌之間還存在一些非常隱秘的生態(tài)學(xué)相互作用，例如，產(chǎn)生他感物質(zhì)的相互抑制［11］以及對營養(yǎng)物和微量元素的相互競爭等［12］。龐興紅等［13］、邢鵬等［14］通過對太湖5個觀測點采集浮游細(xì)菌及浮游藻類樣本，表明春末夏初浮游細(xì)菌與浮游藻類群落演替具有較高的相關(guān)性。以上概述說明藻和細(xì)菌之間存在著緊密的聯(lián)系，藻類的暴發(fā)很可能與相關(guān)細(xì)菌的群落結(jié)構(gòu)存在著對應(yīng)關(guān)系。但關(guān)于小江水華發(fā)生和細(xì)菌之間的相互作用并未見相關(guān)文獻(xiàn)報道，因此，本實驗以三峽庫區(qū)回水區(qū)支流-小江作為研究對象，旨在研究夏季藍(lán)藻水華暴發(fā)時，浮游微生物群落在種類、數(shù)目及優(yōu)勢種等方面的相關(guān)動態(tài)變化。

1 材料與方法

1.1 樣點

分別于2014年8月2日（水華中期）和8月17日（水華末期），對小江進行水樣采集。采樣點見圖 1，其坐標(biāo)為30°57′14.15″ N，108°42′6.93″ E。

圖 1 小江樣品采集地點

1.2 水體理化指標(biāo)的測定

用多參數(shù)水質(zhì)分析儀DS5/DS5X（Hydrolab，美國）現(xiàn)場測定水溫、pH、電導(dǎo)率、溶解氧（DO）、氧化還原電位（ORP）和濁度，透明度（SD）用塞氏盤測量。

水體中堿度、總氮、總磷、正磷酸鹽、銨態(tài)氮、硝酸鹽氮、亞硝酸鹽氮、可溶性硅酸鹽、高錳酸鹽指數(shù)、葉綠素a等指標(biāo)測定方法參照《水和廢水監(jiān)測分析方法》。

1.3 浮游植物定性及定量分析

浮游植物定性樣品用25#浮游生物網(wǎng)進行采集。取表層水樣1 L，用 Lugol 溶液固定后，沉淀96h，將水樣濃縮至30 mL，保存并計數(shù)。浮游植物定性、定量分析均使用Nikon E-Ci顯微鏡，物種的鑒定參照中國淡水藻志和《中國淡水藻分類》等資料。浮游植物定量采用浮游植物計數(shù)框。

1.4 細(xì)菌總數(shù)及群落結(jié)構(gòu)分析

現(xiàn)場所取250 mL水樣經(jīng)0.22 μm濾膜現(xiàn)場抽濾，低溫下保存后并送至諾禾致源公司對16S rDNA的V4區(qū)進行高通量測序。經(jīng)Illumina MiSeq測序平臺，利用雙末端測序（Paired-End）的方法，構(gòu)建小片段文庫進行雙末端測序。并通過對Reads拼接過濾，獲得 OTUs（Operational Taxonomic Units）聚類，并進行物種注釋及豐度分析［15—19］。

1.5 數(shù)據(jù)處理及分析

對藻類及細(xì)菌的計數(shù)結(jié)果進行加權(quán)求均值，并采用EXCEL及Orgin8.6進行圖表的繪制。

2 結(jié)果

2.1 浮游植物群落結(jié)構(gòu)的變化

如圖 2所示，水華中期，共檢出藻類5門20屬，包括藍(lán)藻門（7屬），硅藻門（4屬），綠藻門（6屬），甲藻門（1屬），裸藻門（1屬）。其中所占比例最大的是藍(lán)藻門，所占比例為98.45%； 優(yōu)勢種為水華魚腥藻，其藻細(xì)胞數(shù)為6.22×109個/L，所占比例為66.8%，其次為銅綠微囊藻，其藻細(xì)胞數(shù)為8.77×108個/L，所占比例為26.4%。而水華末期，共檢出6門13屬，包括綠藻門（5屬），硅藻門（2屬），隱藻門（1屬），藍(lán)藻門（3屬），甲藻門（1屬）。其中所占比例最大的是綠藻門，所占比例為54.01%。優(yōu)勢種為四尾柵藻，所占比例為40.49%，其次為尖針桿藻，所占比例為17.07%。

2.2 采樣期間理化指標(biāo)

兩次采樣的主要環(huán)境參數(shù)的變化如表 1，兩次采樣結(jié)果進行比較分析發(fā)現(xiàn)透明度、溶解氧顯著降低，其分別下降了27%和51.5%（P<0.05，ANOVA）。總氮、可溶性總氮及硝酸鹽氮分別增加了54.3%、28.1%和111.1%，而氨氮則降低75.5%（P<0.05，ANOVA）。總磷、正磷酸鹽、葉綠素濃度均出現(xiàn)略微下降，但并未表現(xiàn)出顯著差異（P>0.05，ANOVA）。

2.3 水華不同階段細(xì)菌OTUs、豐度及群落變化

圖 2 小江浮游植物群落結(jié)構(gòu)組成

Illumina MiSeq測序分析結(jié)果表明，水華中期檢測到OTUs數(shù)1286個，水華末期OTUs數(shù)目1437個，其中共有OTUs數(shù)1026個。水華中期共檢測到5670個物種，而水華末期物種數(shù)為5009。相對豐度最高的前十個門的分布結(jié)果如圖 3B所示，相比水華中期，水華末期變形菌門（Proteobacteria）相對豐度由26.85%增加至50.24%，放線菌門（Actinobacteria）的相對豐度由10.90%增至14.83%，厚壁菌門（Firmicutes）的相對豐度也上升了0.98%； 而擬桿菌門（Bacteroidetes）的相對豐度則由8.70%降低至4.89%，藍(lán)細(xì)菌門（Cyanobacteria）的相對豐富度則由第一次的37.59%顯著降低至15.85%。

豐度排名前35的屬及其在每個樣品中的豐度信息如圖 4所示，圖中橫向為樣品信息，縱向為物種注釋信息，圖中左側(cè)的聚類樹為物種聚類樹； 中間熱圖對應(yīng)的值為每一行物種相對豐度經(jīng)過標(biāo)準(zhǔn)化處理后得到的Z值（為樣品在該分類上的相對豐度和所有樣品在該分類的平均相對豐度的差除以所有樣品在該分類上的標(biāo)準(zhǔn)差所得到的值）。在水華中期水樣中，有14個屬的相對熱度大于0，其中Candidatus aquiluna和Luteolibacter-革蘭氏陰性好氧細(xì)菌、Limnothrix、Dolichospermum的相對豐度最高，其次為Roseomonas、Cylindrospermopsis和Fluviicola。而與水華中期相比，水華末期Roseo-monas、Cylindrospermopsis、Candidatus_aquiluna、Fluviicola、Luteolibacter、Limnothrix和Dolichosperm的相對豐度顯著下降。而Novosphingobium、Exiguobacterium、Opitutus、Nitrospira、Bacillus、Methylotenera的相對豐度則明顯增加。

3 討論

水華發(fā)生過程是一個復(fù)雜的動態(tài)過程，其受許多因素影響，如營養(yǎng)鹽［2 0］、水文氣象［2 1］、溫度［22，23］、光強［24］、風(fēng)浪［25］等，但水體富營養(yǎng)化被認(rèn)為是水華發(fā)生的重要原因［26］。然而，采樣期間，小江浮游藻類主要的優(yōu)勢種由藍(lán)藻門的魚腥藻轉(zhuǎn)變?yōu)榫G藻門的四尾柵藻，群落結(jié)構(gòu)發(fā)生了顯著變化（圖 2）。而兩次采樣的營養(yǎng)鹽含量中，差別不顯著，暗示采樣期間浮游群落結(jié)構(gòu)的變化與營養(yǎng)鹽含量的變化無顯著相關(guān)性。

浮游植物周期性的劇烈增長會導(dǎo)致細(xì)胞外自由態(tài)有機物的大量輸入［27，28］。而旺盛生長的藻類所釋放的有機碳則可以作為細(xì)菌高效利用的底物［29，30］。且研究表明細(xì)菌對有機質(zhì)的這種分解礦化作用，不僅促進了水生態(tài)系統(tǒng)中元素的循環(huán)，更是加速了水體中浮游藻類群落結(jié)構(gòu)發(fā)生變化［31］。本研究兩次采樣的細(xì)菌數(shù)目相比，水華末期OTUs數(shù)目比第一次采樣有所增加，且物種數(shù)目也有所下降，這結(jié)果也與前人的研究結(jié)果是一致的［32］，暗示了細(xì)菌豐度及種類變化可能影響浮游植物組成。

表 1 樣點理化參數(shù)Tab.1 Physical and chemical parameters in sample sites

圖 3 樣品的物種相對豐度

細(xì)菌和藻類之間的作用是相互的，它們可能因競爭營養(yǎng)物質(zhì)而相互抑制，也可能相互利用與促進，甚至相互依賴形成復(fù)雜的共生系統(tǒng)［33］。本研究中16S高通量測序的結(jié)果發(fā)現(xiàn)，第二次采樣中藍(lán)藻門的相對豐度則顯著降低（圖 3A），這與前面浮游植物群落結(jié)構(gòu)的變化結(jié)果是一致的。此外，變形菌門和放線菌門的相對豐度均增加，表明更多的營養(yǎng)物質(zhì)被細(xì)菌所吸收，從而使得其豐度出現(xiàn)增加。水華不同時期細(xì)菌群落組成是不同細(xì)菌生理特征適應(yīng)環(huán)境的反映，細(xì)菌群落的變化是環(huán)境因子變化的結(jié)果。Bacteroides類群中的微生物廣泛分布于厭氧環(huán)境中，并具有降解一系列復(fù)雜有機高分子的能力，包括碳水化合物及蛋白質(zhì)，所以在水華暴發(fā)期間其相對豐度較高［34］。在本實驗中，擬桿菌門Bacteroidetes的相對豐度由8.70%降低至4.89%，進一步支持了前面葉綠素a含量降低的結(jié)果。研究發(fā)現(xiàn)富營養(yǎng)化淡水湖泊有機聚集體上附著細(xì)菌優(yōu)勢門類為β-變形菌綱（34%）、α-變形菌綱（15%）、擬桿菌門（11%）及浮霉菌門（Planctomycetes，10%）［35］。本實驗發(fā)現(xiàn)，兩次采樣的16S高通量測序的結(jié)果中，變形菌門、擬桿菌門及浮霉菌門均占據(jù)一定比例（圖 4），而理化指標(biāo)中所測定的營養(yǎng)鹽含量也并未出現(xiàn)顯著差別，表明小江在本實驗期間處于富營養(yǎng)化狀態(tài)。

圖 4 物種豐度聚類比較

細(xì)菌在分解有機質(zhì)的過程中，能夠產(chǎn)生對某些藻類生長起抑制作用的有毒物質(zhì)，從而使另一些藻類生長旺盛，成為優(yōu)勢種［36］。在本實驗中，第二次所采樣品與第一次相比，藍(lán)細(xì)菌菌群的Cylindrospermopsi、Limnothrix和Dolichospermum的相對豐度顯著下降，這與前面的浮游植物群落結(jié)構(gòu)變化是一致的，但Exiguobacterium和Bacillus相對豐度明顯增加，暗示這些細(xì)菌數(shù)目的增加促使了浮游植物群落優(yōu)勢種由藍(lán)藻向綠藻轉(zhuǎn)變。此外，研究表明當(dāng)銅綠微囊藻（ Microcystis aeruginosa ）與芽孢桿菌混合培養(yǎng)時，微囊藻的生長受到明顯的抑制，但是否Bacillus會抑制藍(lán)藻的生長，還需要進一步的驗證。

4 結(jié)論

本實驗的結(jié)果發(fā)現(xiàn)三峽庫區(qū)支流小江在夏季兩次采樣期間，其優(yōu)勢種由藍(lán)藻門的魚腥藻向綠藻門的四尾柵藻轉(zhuǎn)變，相應(yīng)的水體中細(xì)菌菌群也發(fā)生了顯著的變化，隨著水體生物量的降低，部分好氧細(xì)菌的數(shù)目顯著增加，這表明在小江水體中，細(xì)菌群落的變化與浮游藻類的群落結(jié)構(gòu)改變具有一定的相關(guān)性，這為進一步的研究奠定基礎(chǔ)。

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THE EFFECT OF CYANOBACTERIAL BLOOM TO PLANKTONIC BACTERIA COMMUNITY COMPOSITION IN TRIBUTARY OF THE THREE GORGES RESERVOIR

MAO Li，ZHANG Min，BAI Fang，CUI Yi-An，SHI Jun-Qiong and WU Zhong-Xing
（Key Laboratony of Eco-envionments in Three Gorges Reservoir Region（Ministry of Education），School of Life Science，Southwest University，Chongqing 400715，China）

Abstract:To explore the effect of cyanobacterial blooms to the planktonic bacteria community composition，a sample survey was conducted in Xiaojiang River，a tributary of the Three Gorges Reservoir.We found that Anabaena flosaquae and Microcystis aeruginosa were the dominant species of cyanobacterial blooms with 67% and 26% of tota species in the Xiaojiang River，respectively.The density of cells is 6.22×109/L and 8.77×108/L，respectively.During the process of cyanobacterial blooms，the community of planktonic bacteria changed significantly.The dominant bacteria in mid and end of blooms were Roseomonas and Bacillus respectively.In addition，the relative abundance of Proteobacteria and Actinobacteria increased significantly in the end of blooms.These results suggest the correlation between the planktonic bacterial community composition and cyanobacterial blooms.

Key words:Cyanobacterial blooms； Planktonic bacteria； The Three Gorges Reservoir； Xiaojiang River； High throughput sequencing

中圖分類號：Q145+.2

文獻(xiàn)標(biāo)識碼：A

文章編號：1000-3207（2016）03-0609-06

doi:10.7541/2016.82

收稿日期：2015-08-03；

修訂日期：2016-01-10

基金項目：西南大學(xué)國家級大學(xué)生創(chuàng)新訓(xùn)練項目（201410635044）； 中央高校基本業(yè)務(wù)費專項資金（XDJK2016C111）資助［Supported by the Southwest University National Training Program of Innovation for Undergraduates（201410635044）； Fundamental Research Funds for the Central Universities（XDJK2016C111）］

作者簡介：毛莉（1994—），女，四川樂山人； 本科生； 研究方向為藻類生理學(xué)。E-mail:maoli199401@163.com

通信作者：施軍瓊（1977—），女，博士； 主要從事藻類生理生態(tài)及分子系統(tǒng)學(xué)研究。E-mail:shijunqiong@163.com