褐藻中巖藻聚糖硫酸酯生物學活性的研究進展

宋海燕，何文輝，張 奧，袁榮榮，張澤華，崔麗香，蔡清潔（上海海洋大學，省部共建水產種質資源發掘與利用教育部重點實驗室，上海201306）

褐藻中巖藻聚糖硫酸酯生物學活性的研究進展

宋海燕，何文輝*，張 奧，袁榮榮，張澤華，崔麗香，蔡清潔
（上海海洋大學，省部共建水產種質資源發掘與利用教育部重點實驗室，上海201306）

巖藻聚糖硫酸酯主要來源于褐藻，是一種含有硫酸基的水溶性雜多糖。巖藻聚糖硫酸酯在醫藥、保健品、功能性食品等領域有著廣泛的應用，巖藻聚糖硫酸酯結構復雜且硫酸基團的量對其一些生物學活性具有影響，因此本文對巖藻聚糖硫酸酯結構，以及抗氧化活性、抗病毒活性、抗腫瘤活性、α-葡萄糖苷酶的抑制等生物學活性進行了綜述。

褐藻，巖藻聚糖硫酸酯，結構，生物學活性

我國是世界上集海藻的生產消費以及出口為一體的國家。褐藻是海洋藻類中第二大種群，因具有綠棕色的藻褐素而得名［1］。褐藻約有1500種，分成25個屬［2］，是附著生長的海洋低等植物，在許多國家，褐藻例如墨角藻、羊棲菜、裙帶菜、鹿角菜成為食品的一部分［3］。褐藻含有豐富的多糖成分，主要包括巖藻聚糖硫酸酯、褐藻膠以及褐藻淀粉等。其中巖藻聚糖硫酸酯又稱為褐藻糖膠或者褐藻聚糖硫酸酯，是Kylin在1913年首次從掌狀海帶中提取的，并命名為fucoidan。它主要位于褐藻的細胞壁基質中，是一類含有L-巖藻糖和硫酸基團的雜多糖［4］。通常采用水提法、酸提法或CaCl2法進行提取。水提法主要是利用巖藻聚糖硫酸酯溶于熱水，不溶于乙醇的特點來提取；酸提取法是最早的提取方法，利用褐藻酸在低pH環境不溶的特性分離巖藻聚糖硫酸酯；CaCl2法利用巖藻聚糖硫酸酯的鈣鹽溶于水，而褐藻酸鈣不溶來進行分離。如今，提取方法不斷增多，在傳統提取方法的基礎上出現一些輔助提取方法，如利用超聲波常溫破碎細胞來輔助水提法，利用酶解破壞細胞壁與酸提法相結合，采用高壓均質處理原料與酶法結合，促使巖藻聚糖硫酸酯的溶出［5］等。采用上述方法提取的巖藻聚糖硫酸酯具有廣泛的生物活性，雖然在結構和提取方法等有差異，但大多具有抗氧化、抗病毒、抗腫瘤、α-葡萄糖苷酶抑制等活性。

1 巖藻聚糖硫酸酯的結構

不同產地，不同種褐藻中巖藻聚糖硫酸酯的化學組成和結構組成有所不同；不同的提取條件所得的巖藻聚糖硫酸酯的結構和化學組成也有可能是不同的。Ponce等［6］在室溫下，從小腺囊藻Adenocystis utricularis中提取的巖藻聚糖硫酸酯化學組成主要由巖藻糖、半乳糖和硫酸酯組成，被稱為“galactofucan”。而在70℃時，主要由巖藻糖、大量糖醛酸、少量硫酸酯以及少量的其他單糖（葡萄糖、木糖、鼠李糖和半乳糖）組成，被稱為“uronofucoidan”。

巖藻聚糖硫酸酯的結構中不僅硫酸化程度、硫酸基團取代位置和分子水平不同，主要的糖鏈結構也有些不同［7-8］。1993年，Patankar等［9］提出了巖藻聚糖硫酸酯的一般結構，Chizhov等［10］從繩藻Chorda filum中提取出巖藻聚糖硫酸酯結構，而Chevolot等［11］從泡葉藻中提取巖藻聚糖硫酸酯，利用1D/2D NMR圖譜進行結構分析。通過比對發現這三種巖藻聚糖硫酸酯結構核區都主要是由巖藻糖通過α-（1-3）糖苷鍵鏈接，而硫酸基團的位置明顯不同，Patankar等提出的結構中硫酸基主要取代C-4位置，而Chizhov等提出的結構中，硫酸基主要在O-4位上，還有部分在O-2位上；Chevolot等提出的結構中，硫酸基主要在O-2位上，部分在O-3、O-4位上。

2 巖藻聚糖硫酸酯的生物學活性

巖藻聚糖硫酸酯具有很多生物學活性，并且實驗證明在喂食的情況下，巖藻聚糖硫酸酯沒有毒性［12-13］。

2.1 抗氧化活性

大量實驗表明巖藻聚糖硫酸酯具有抗氧化活性，是良好的天然抗氧化劑。通過清除自由基以及還原力實現抗氧化作用。Seng等［14］從賓德馬尾藻Sargassum binderi中提取的巖藻聚糖硫酸酯對DPPH自由基有清除能力，對羥自由基和超氧陰離子清除活性（SOA）清除能力更加顯著且高于人工合成抗氧化劑。Wijesinghe等［15］研究報道褐藻中巖藻聚糖硫酸酯有較強的抗氧化性能，通過還原作用來清除自由基，其抗氧化能力與還原力呈正相關，還原能力越強，則抗氧化能力越強［16-17］。

抗氧化活性不僅與分子量有關，還與降解方法，硫酸基含量等有關，是不同因素綜合影響的結果。Lim等［18］采用γ輻射降解巖藻聚糖硫酸酯得到不同分子量片段，利用FRAP和β-胡蘿卜漂白法兩種測定方法，發現分子量越小的片段，抗氧化活性越強。同時，用DPPH法測定γ輻射降解法和酸解法獲得的30 ku片段，發現γ輻射降解法獲得的多糖片段活性（78% ±5.1%）明顯高于酸解法（47%±8.9%），且酸水解獲得的30 ku多糖片段的硫酸基含量（440 μg/mL）低于γ輻射降解法獲得的片段（790 μg/mL）。而Souza等發現墨角藻Fucus vesiculosus中的巖藻聚糖硫酸酯的抗氧化活性和硫酸基含量呈正相關［19］。因此說明分子量低，可能吸收性好因而抗氧化活性高；不同降解的方法可以改變多糖片段的分子結構，也使得硫酸基含量不同，從而對抗氧化活性產生影響。

2.2 抗病毒活性

有研究報道一些自身無抗病毒活性的多糖經硫酸化后，表現出抗病毒活性［20］，巖藻聚糖硫酸酯的抗病毒作用受到關注。

Ponce等［6］在室溫下，采用水提法、酸提法以及氯化鈣法從小腺囊藻Adenocystis utricularis中提取的巖藻聚糖硫酸酯（EW1，EA1，EC1）均含有大量硫酸基且分子量大，顯示出高的抗單純皰疹病毒1和2活性且無細胞毒性；采用水提，酸提法在70℃提取的巖藻聚糖硫酸酯（EW2，EA2）中硫酸酯含量較少且分子量小，卻沒有抗病毒活性；而氯化鈣法高溫提取獲得的EC2硫酸基含量高且分子量大，因而有相似的抗病毒活性。說明硫酸酯含量和分子量的大小對抗病毒活性有影響。可能是因為大量的硫酸酯增加了負電荷，與病毒外膜蛋白上帶正電荷的殘基相互作用，導致區域屏蔽作用，阻止病毒與細胞的結合，從而發揮抗病毒活性。

硫酸酯化多糖還可以通過干擾病毒對宿主細胞的吸附、抑制病毒抗原的表達、抑制逆轉錄酶活性等來抑制病毒活性［21］。Thuy等［22］研究發現巖藻聚糖硫酸酯能抑制HIV-1的傳染。其作用是通過直接作用于病毒，在病毒感染前，阻止其進入細胞。有研究發現，從銅藻（Sargassum horneri）中水提獲得的巖藻聚糖硫酸酯有抑制人類皰疹病毒7型（HHV-7）和HIV-1的作用［23］，可能是通過抑制病毒的吸附與穿入作用，且抑制病毒穿入后的復制。

2.3 抗腫瘤活性

許多天然多糖表現出抗腫瘤特性，具有對腫瘤細胞直接抑制作用［24］或影響腫瘤形成的不同階段［25］，通過化學修飾得到的衍生物有不同程度的抗腫瘤活性。

有關巖藻聚糖硫酸酯的抗腫瘤報道很多。從泡葉藻Ascophyllum nodosum中提取的巖藻聚糖硫酸酯誘導半胱天冬酶-9、半胱天冬酶-3和PARP裂解來激活細胞凋亡的形態學變化及線粒體膜通透性的改變［26］。從馬尾藻Sargassum filipendula中提取出的巖藻聚糖硫酸酯表現出抑制宮頸癌細胞Hela增殖活性，由線粒體釋放凋亡誘導因子（AIF）進入細胞質來抑制細胞活性，但無法激活半胱天冬酶途徑［27］。因此，對于巖藻聚糖硫酸酯不同的結構特點以及不同的細胞類型，其通過細胞凋亡來抗腫瘤的機制是不同的。

另外，可以通過化學修飾多糖來增強抗腫瘤作用。在體外實驗中，以人臍靜脈血管內皮細胞（HUVEC）作為評估標準。來自墨角藻F.vesiculosus的巖藻聚糖硫酸酯組（NF）和硫酸化巖藻聚糖硫酸酯組（OSF），硫酸基含量分別為31.2%和52.4%。樣品OSF能夠顯著地抑制內皮細胞血管形成，而NF表明只有適度的影響。OSF是通過抑制細胞遷移和刺激纖溶酶原激活物和抗原抑制劑（PAI-1）的分泌［28］，進一步結果發現在100 μg/mL濃度時，OSF能有效阻止堿性成纖維細胞生長因子誘導的HUVEC遷移和形成，而NF表現出弱的抑制作用（27%抑制）［29］。這些結果表明，硫酸化程度會影響巖藻聚糖硫酸酯抑制血管生成活性，從而影響對腫瘤細胞的抗性。

高分子量的巖藻聚糖硫酸酯對血管生成有抑制作用［30］，血管生成是實體瘤出現惡性進展所必需的。抗細胞增殖藥物僅作用于腫瘤細胞，部分細胞會產生耐藥性，因此可以把巖藻聚糖硫酸酯作為抗血管生成藥物與傳統的抗細胞增殖藥物相結合進行抗腫瘤的治療。

2.4 α-葡萄糖苷酶抑制活性

α-葡萄糖苷酶抑制劑競爭性抑制位于小腸的各種α-葡萄糖苷酶，使淀粉類分解為葡萄糖的速度減慢，從而減緩腸道內葡萄糖的吸收，來治療Ⅱ型糖尿病［31］。

從圍氏馬尾藻Sargassum wightii中提取的巖藻聚糖硫酸酯含有巖藻糖53%±0.52%，硫酸基含量36%± 0.60%。在體外，純的巖藻聚糖硫酸酯表現出α-葡萄糖苷酶的抑制作用，其半抑制濃度（IC50）為132.9 μg/mL，而阿卡波糖半抑制濃度（IC50）為1 mg/mL［31］。有研究發現泡葉藻Ascophyllum nodosum中巖藻聚糖硫酸酯的半抑制濃度在0.013～0.047 mg/mL范圍內，從茶葉以及其他植物中提取出的有效活性成分半抑制濃度在11.1～519.8 mg/mL［32］。因此說明對α-葡萄糖苷酶抑制的抑制活性和濃度有關，且在適當濃度下，巖藻聚糖硫酸酯的抑制活性遠遠高于其他抑制劑的活性。

Kim等［32］報道，墨角藻Fucus vesiculosus中巖藻聚糖硫酸酯沒有抑制活性，而來自泡葉藻Ascophyllum nodosum的硫酸化巖藻聚糖對α-D-葡萄糖苷酶有抑制活性。通過結構分析發現兩種巖藻聚糖硫酸酯的單糖組成，糖苷鍵和硫酸基團的位置相似，因而可以推斷出低分子量（637 ku）和高硫酸基（21%）對α-D-葡萄糖苷酶活性的抑制起主要作用。可能是因為硫酸化使多糖具有較好的流動性和高的擴散性，快速與α-D-葡萄糖苷酶可逆性結合，強烈地抑制其活性。

因此可以通過硫酸化修飾，降低分子量，增加糖濃度來提高巖藻聚糖硫酸酯對α-D-葡萄糖苷酶的抑制作用，且為開發成為Ⅱ型糖尿病治療藥物提供了理論依據。

2.5 其他作用

巖藻聚糖硫酸酯可與重金屬結合形成金屬復合物來抑制重金屬的吸收。Kim等［33］研究發現通過對鉛中毒大鼠模型的建立，巖藻聚糖硫酸酯能降低血鉛含量；而鉛能夠干擾性腺功能，從而在巖藻聚糖硫酸酯的作用下，附睪指數、睪丸指數降低情況得到改善（p＜0.05）；生殖激素睪酮和促卵泡成熟激素上升（p＜0.05）。因此巖藻聚糖硫酸酯對鉛中毒大鼠體內鉛具有排出作用，從而改善小鼠體內內分泌水平，為進一步臨床實驗提供經驗。

利用刀豆蛋白A（Con A）誘導的小鼠急性肝炎模型，血清丙氨酸轉移酶ALT（U/L）值由陽性對照組3453±1421降至巖藻聚糖硫酸酯組的1632±783，明顯降低了對肝細胞的損害［34］。

在細菌性腦膜炎的大鼠模型中，巖藻聚糖硫酸酯能夠抑制肺炎鏈球菌誘導的淋巴細胞異常增多及炎性因子如腫瘤壞死因子-α及白細胞介素-1的分泌，從而減輕了炎癥損傷［35］。體外實驗進一步證實巖藻聚糖硫酸酯能夠與純化的P選擇素結合［36］。以上研究說明巖藻聚糖硫酸酯可能通過抑制P選擇素活性來阻止白細胞在組織的浸潤，從而減輕組織損傷。

巖藻聚糖硫酸酯富含硫酸基和羥基［37］，可以將藥物結合到高分子鏈上，組裝制備成納米微粒，從而擴大其作為藥物轉運載體的范圍。

腌制食品中含有的亞硝酸鹽是一種很強的化學致癌物質。巖藻聚糖硫酸酯能夠有效的清除亞硝酸鹽，并且隨著濃度增加，清除率顯著增加［38］。

用巖藻聚糖硫酸酯飼養豬數周后，進行豬肉脂質穩定性測定，發現血漿總抗氧化狀態、pH、色澤、微生物以及感官分析并未受到影響，但腎組織勻漿中脂質的氧化降低，飽和脂肪酸含量降低［39］。海藻多糖可能是通過改善腸道免疫功能從而提高豬肉的品質。

采用脂多糖（LPS）誘導RAW264.7巨噬細胞建立細胞炎癥反應模型，炎癥反應時，巨噬細胞在細菌及毒素等的刺激下，會分泌大量的炎癥因子一氧化氮NO，因而以NO為指標，對重緣葉馬尾藻Sargassum duplicatum、賓德馬尾藻Sargassum binderi、微勞馬尾藻Sargassum fulvellum、南方團扇藻Padina australis以及錐形喇叭藻Turbinaria turbinata中醇沉巖藻聚糖硫酸酯和上清液巖藻聚糖硫酸酯的抗炎作用進行比較，發現醇沉物對一氧化氮（NO）的抑制具有劑量依賴性。南方團扇藻Padina australis和錐形喇叭藻Turbinaria turbinata的醇沉物濃度在200 μg/mL時，一氧化氮（NO）的釋放下降了80%；來自錐形喇叭藻Turbinaria turbinata的上清液提取物中巖藻糖含量最高，對NO的合成抑制作用最強［40］。通過結構分析發現同種褐藻中醇沉巖藻聚糖硫酸酯中硫酸基和總糖含量高于上清液。可能是由于不同提取物中的化學組成不同，導致對一氧化氮抑制作用不同。

3 展望

目前，巖藻聚糖硫酸酯的提取方法在不斷增多，可以不斷探索新技術和傳統提取方法相結合，簡化工藝程序，提高提取率，減少提取過程對多糖活性的影響。近些年研究發現，巖藻聚糖硫酸酯具有抗氧化、抗病毒、抗腫瘤以及對α-葡萄糖苷酶抑制等活性，其活性強弱的影響因素很多，主要是分子量的大小，硫酸基含量以及提取方法等，且不同因素對不同活性的影響程度不一樣，一般分子量小，硫酸基含量高的巖藻聚糖硫酸酯大部分生物活性相對較高。且不同提取條件，不同提取方法或者降解方法所獲得的多糖的化學組成不同，因而導致活性有所差異。雖然巖藻聚糖硫酸酯具有很多活性，但其分子結構和作用機理尚未清楚以及兩者之間的關系還待進一步明確。同時需要找到巖藻聚糖硫酸酯合適的存在形式，不斷投入到醫藥品、化妝品以及功能性食品研究開發中。

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Progress on the biological activities of fucoidan from brown algae

SONG Hai-yan，HE Wen-hui*，ZHANG Ao，YUAN Rong-rong，ZHANG Ze-hua，CUI Li-xiang，CAI Qing-jie
（Key Laboratory of Exploration and Utilization of Aquatic Genetic Resources，Shanghai Ocean University，Ministry of Education，Shanghai 201306，China）

Fucoidan mainly derived from brown algae，is a water-soluble heteropolysaccharide containing sulfate groups.Fucoidan had a wide range of applications in medicine，health products，functional foods and other fields.The structure of fucoidan was complex，and the amount of sulfate groups had some influence on its biological activities.In this paper，the complex structure was outlined and some biological activities of it such as antioxidant activity，antiviral activity，antitumor activity，biological activity of α-glucosidase inhibition were introduced.

brown algae；fucoidan；structure；biological activities

TS201.1

A

1002-0306（2016）02-0370-05

10.13386/j.issn1002-0306.2016.02.067

2015－04－07

宋海燕（1991-），女，碩士研究生，研究方向：海藻多糖，E-mail：shynina@163.com。

國家水體污染控制與治理科技重大專項（2014ZX07101-012）；上海高校水產學一流學科建設項目資助。