白頭鵯對(duì)季節(jié)性馴化和溫度適應(yīng)的生理反應(yīng)

夏素素,楊 芳,王潤(rùn)梅,鄭蔚虹,2,趙志軍,2,柳勁松,2,*

1 溫州大學(xué)生命與環(huán)境科學(xué)學(xué)院, 溫州 325035 2 溫州大學(xué)應(yīng)用生態(tài)研究所, 溫州 325035

白頭鵯對(duì)季節(jié)性馴化和溫度適應(yīng)的生理反應(yīng)

夏素素1,楊 芳1,王潤(rùn)梅1,鄭蔚虹1,2,趙志軍1,2,柳勁松1,2,*

1 溫州大學(xué)生命與環(huán)境科學(xué)學(xué)院, 溫州 325035 2 溫州大學(xué)應(yīng)用生態(tài)研究所, 溫州 325035

在自然環(huán)境中，有機(jī)體某一特性的可塑性變化在適應(yīng)和功能方面是非常重要的。以成年白頭鵯(Pycnonotussinensis)為研究對(duì)象，分別在野外馴化條件和實(shí)驗(yàn)室溫度適應(yīng)條件下測(cè)定靜止代謝率(RMR)、蒸發(fā)失水率(EWL)和代謝活性器官的重量，同時(shí)測(cè)定肝臟及肌肉的線粒體呼吸和細(xì)胞色素C氧化酶活力(COX)。野外季節(jié)性馴化在冬季和夏季時(shí)測(cè)定；實(shí)驗(yàn)室溫度適應(yīng)分為2組，分別在10℃和30℃下適應(yīng)4周后進(jìn)行測(cè)定。結(jié)果顯示，與夏季馴化和暖適應(yīng)組相比，冬季馴化和冷適應(yīng)組RMR和EWL較高、代謝活性器官較重，線粒體呼吸速率和COX活性顯著增加；器官重量和細(xì)胞產(chǎn)熱能力的適應(yīng)性變化可能是導(dǎo)致了RMR適應(yīng)性調(diào)節(jié)。結(jié)果表明，白頭鵯可以表現(xiàn)出對(duì)季節(jié)性馴化和溫度適應(yīng)的生理反應(yīng)，利用這種能力應(yīng)付野外環(huán)境溫度的波動(dòng)。生理能量特性的可塑性是鳥類能量代謝的共同特征。

白頭鵯；溫度適應(yīng)；季節(jié)性馴化；生理反應(yīng)

鳥類生理適應(yīng)性的研究已成為生態(tài)生理學(xué)和進(jìn)化生理學(xué)的中心議題[1- 2]。鳥類在應(yīng)對(duì)外界環(huán)境變化可通過(guò)改變其形態(tài)、生理、行為及生活史對(duì)策等引起短期補(bǔ)償性的適應(yīng)反應(yīng)，而這種變化反應(yīng)是表型可塑性的結(jié)果[3- 5]。表型可塑性反映了生物對(duì)不同環(huán)境的適應(yīng)能力，是先前固有遺傳特征對(duì)不同環(huán)境條件的適當(dāng)表現(xiàn)，包括短期適應(yīng)和季節(jié)性馴化[6- 7]。

鳥類的代謝率(MR)與其生活的外界環(huán)境密切相關(guān)，對(duì)其研究有助于了解動(dòng)物在形態(tài)學(xué)、生理學(xué)、行為學(xué)和生活史對(duì)策上的進(jìn)化[8- 9]。同時(shí)MR也反映出動(dòng)物對(duì)環(huán)境的適應(yīng)模式和生理能力，體現(xiàn)出生物多樣性與環(huán)境之間相適應(yīng)的關(guān)系[10- 11]。此外，研究表明蒸發(fā)失水(EWL)受外界環(huán)境的影響顯著，同時(shí)水分丟失往往伴隨著熱量的散發(fā)，使得EWL在鳥類的熱量平衡中起重要作用[12- 13]。

從生物進(jìn)化的角度看，一個(gè)器官的功能結(jié)構(gòu)應(yīng)該和能量需求相匹配，即器官能隨能量需求的變化而做出適應(yīng)調(diào)節(jié)[14]。Swanson[1]研究認(rèn)為動(dòng)物為了應(yīng)對(duì)多變的外界環(huán)境，可通過(guò)身體組分或特定組織的代謝調(diào)節(jié)使身體組分或器官大小(重量)及基礎(chǔ)代謝產(chǎn)熱發(fā)生變化。由于形態(tài)結(jié)構(gòu)和功能能力的表現(xiàn)型變化可通過(guò)能量的獲得和使用直接影響著適合度，所以器官的這種表型可塑性也是脊椎動(dòng)物適應(yīng)環(huán)境的普遍和典型的適應(yīng)方式[15]。另外，鳥類提高基礎(chǔ)產(chǎn)熱的潛在機(jī)制之一是提高組織的細(xì)胞色素C氧化酶(COX)的活力和線粒體呼吸[16- 18]。

白頭鵯(Pycnonotussinensis)屬雀形目(Passeriformes)鵯科(Pycnonotidae)，為留鳥。世界分布于歐亞大陸及非洲北部、中南半島。在我國(guó)主要分布于東南沿海地區(qū)、太平洋諸島嶼，在浙江省是常見的雀形目鳥類之一[19]。白頭鵯食性很雜，隨著季節(jié)的變化而不同，春夏季以動(dòng)物性食物為主，秋冬兩季主要吃植物性食物。已發(fā)現(xiàn)白頭鵯具有較高的體溫、較低的基礎(chǔ)代謝率(BMR)和較寬的熱中性區(qū)[20]，其代謝產(chǎn)熱存在明顯的晝夜節(jié)律和季節(jié)性變化[21- 22]。內(nèi)部器官(如肝臟、心臟、腎臟和消化道)及肌肉重量都與BMR的大小呈正相關(guān)，肝臟和肌肉的線粒體呼吸、COX活力及甲狀腺激素冬季明顯高于夏季，顯示出白頭鵯在季節(jié)性馴化過(guò)程中從整體、器官到生理和生化的可塑性變化[23- 29]。

目前，國(guó)內(nèi)外已有較多關(guān)于鳥類季節(jié)馴化的報(bào)道[17- 18,30]或溫度適應(yīng)的研究[27- 29,31- 32]，但少有關(guān)于整合兩者的研究[33]。為進(jìn)一步了解鳥類季節(jié)性馴化與溫度適應(yīng)生理反應(yīng)的異同，本研究以白頭鵯為實(shí)驗(yàn)對(duì)象，測(cè)定了野外馴化條件和實(shí)驗(yàn)室溫度適應(yīng)條件下白頭鵯的靜止代謝率(RMR)、EWL和代謝活性器官的重量，同時(shí)測(cè)定肝臟及肌肉的線粒體呼吸和COX活力，試圖從整體、器官、細(xì)胞及酶學(xué)水平系統(tǒng)的解釋白頭鵯季節(jié)性馴化到溫度適應(yīng)能力的改變及其生理適應(yīng)對(duì)策。

1 材料和方法

1.1 研究地點(diǎn)

溫州地區(qū)氣候溫暖，年平均降雨量可達(dá)1700mm，每季均有降雨，其中以春、冬兩季降雨量較高。平均最高溫度從7月的39℃到1月的8℃，平均最低溫度從7月的28℃到1月的3℃，年平均溫度18℃[18,22]。

1.2 季節(jié)性馴化實(shí)驗(yàn)

16只白頭鵯于2011年夏季(6月下旬至7月，8只，3♀、5♂)和冬季(12月下旬至次年1月，8只，4♀、4♂)捕自浙江省溫州地區(qū)，標(biāo)記并單籠(60cm×60cm×30cm)飼養(yǎng)于溫州大學(xué)動(dòng)物實(shí)驗(yàn)房。在自然光照、室溫的環(huán)境條件下自由飲水、取食(食物為江蘇謝通生物工程有限公司生產(chǎn)的飼料：粗蛋白20%，粗脂肪6%，粗纖維4%，鈣1%，賴氨酸0.5%，蛋氨酸+胱氨酸0.5%)。白頭鵯在實(shí)驗(yàn)室適應(yīng)1d后用于實(shí)驗(yàn)。

1.3 實(shí)驗(yàn)室溫度適應(yīng)實(shí)驗(yàn)

18只白頭鵯于2011年8月捕自浙江省溫州地區(qū)，單籠飼養(yǎng)于溫州大學(xué)實(shí)驗(yàn)動(dòng)物房，自然光照、室溫下自由取食及飲水。適應(yīng)1周后，隨機(jī)分為低溫組(10℃)與暖溫組(30℃)，每組9只，分別于溫州大學(xué)人工氣候室中馴化4周(其中光照時(shí)間：12L∶12D)。

1.4 靜止代謝率(RMR)代謝測(cè)定

代謝率以每小時(shí)整體耗氧量(mL O2/h)表示。耗氧量采用開放式氧氣分析儀測(cè)定(AEI technologies S- 3A/I，美國(guó))。呼吸室體積為1.6 L，人工氣候箱(BIC- 250，北京)控制呼吸室實(shí)驗(yàn)溫度30℃(±0.5℃)。RMR的測(cè)定每天在18：00—24：00時(shí)間進(jìn)行。動(dòng)物實(shí)驗(yàn)前禁食3 h，放入呼吸室內(nèi)適應(yīng)1 h后開始測(cè)定耗氧量，共測(cè)定1 h，選擇20個(gè)連續(xù)穩(wěn)定的最低值計(jì)算RMR(大約7分鐘)。每次實(shí)驗(yàn)前后稱量鳥的體重(精確至0.1g)，以泄殖腔溫度代表體溫，用數(shù)字式溫度測(cè)量?jī)x(北京師范大學(xué)司南儀器廠，TH- 212，精確至0.1℃)插入泄殖腔內(nèi)約1.5cm處測(cè)定約30秒[27,34]。

1.5 蒸發(fā)失水(EWL)測(cè)定

在測(cè)定RMR的同時(shí)測(cè)定EWL，待RMR出現(xiàn)穩(wěn)定值后，將預(yù)先稱重(精確至0.1mg)并裝有干燥硅膠的“U”型管接在呼吸室后，連續(xù)測(cè)定1 h，實(shí)驗(yàn)前后干燥劑重量差即為EWL。若鳥在測(cè)定期間有排泄現(xiàn)象，則數(shù)據(jù)作廢[34]。

1.6 熱傳導(dǎo)的計(jì)算

根據(jù)牛頓冷卻定律簡(jiǎn)化公式計(jì)算白頭鵯的熱傳導(dǎo)值：

C=MR/(Tb-Ta)

式中，C為熱傳導(dǎo)(mL O2g-1h-1℃-1)，MR為代謝率(mL O2g-1h-1)，Tb為體溫(℃)，Ta為環(huán)境溫度(℃)[35]。

1.7 器官重量的測(cè)定

RMR測(cè)定結(jié)束后，隔日處死實(shí)驗(yàn)動(dòng)物，將心、肝、肌肉及小腸各部分小心分離并迅速取出，部分肝臟和肌肉用于測(cè)定線粒體呼吸及細(xì)胞色素C氧化酶活力。同時(shí)將小腸剔除腸系膜和脂肪組織，然后縱剖，用生理鹽水洗凈內(nèi)容物，濾紙吸干，將各器官置于60℃烘箱內(nèi)烘至恒重，用電子天平(瑞士梅特勒，0.1mg)稱量記為干重[17]。

1.8 線粒體的制備

按照Sundin等[36]介紹的方法，將肝臟和肌肉置于0.25 mol/L蔗糖溶液中清洗(冰浴)，然后將剪碎的組織放入玻璃-Teflon勻漿器內(nèi)，加入一定體積的勻漿液勻漿(100 mmol/L KCl, 50 mmol/L Tris-HCl, 5 mmol/L MgSO4, 1 mmol/L EDTA, pH 7.2)，于3000 r/min離心7 min，取上清液于10000 r/min離心(10 min兩次)，得到線粒體[16,18,26]。

1.9 線粒體呼吸及細(xì)胞色素C氧化酶(COX)的測(cè)定

肝臟和肌肉的線粒體狀態(tài)4呼吸采用鉑氧電極-溶氧儀(英國(guó)Hansatech, DW- 1)測(cè)定，反應(yīng)溫度為30℃，反應(yīng)杯總體積為2 mL，加入1.98 mL基質(zhì)液(225 mmol/L sucrose, 50 mmol/L Tris/HCl, 5 mmol/L MgCl2, 1 mmol/L EDTA, 5 mmol/L KH2PO4, pH 7.2)和0.02 mL線粒體提取液[37]，以琥珀酸作底物。

1.10 數(shù)據(jù)

利用SPSS統(tǒng)計(jì)軟件包進(jìn)行相關(guān)數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)分析。組間體重和體溫比較采用單因素方差分析(one-way ANOVA)，為了避免代謝率、EWL、熱傳導(dǎo)及器官重量指標(biāo)受體重影響而導(dǎo)致結(jié)果分析出現(xiàn)誤差，組間代謝率、EWL、熱傳導(dǎo)和器官重量的比較均采用協(xié)方差分析(ANCOVA)(體重為協(xié)變量)，用此方法對(duì)各指標(biāo)在季節(jié)馴化和溫度適應(yīng)條件下的回歸曲線進(jìn)行對(duì)比分析。本文同時(shí)對(duì)白頭鵯雌雄個(gè)體在季節(jié)性馴化和溫度適應(yīng)的各項(xiàng)指標(biāo)進(jìn)行了相關(guān)統(tǒng)計(jì)分析。文中數(shù)據(jù)均以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(Mean±SE)表示，P<0.05即認(rèn)為差異顯著。

2 結(jié)果

白頭鵯雌雄個(gè)體在季節(jié)性馴化和溫度適應(yīng)的體重和體溫、代謝率、蒸發(fā)失水、器官重量及生理和生化等各項(xiàng)指標(biāo)均未達(dá)到顯著水平(P>0.05)，因此合并一組。

2.1 體重和體溫

白頭鵯的體重隨著季節(jié)性馴化和溫度適應(yīng)均出現(xiàn)顯著性差異(F3,30=21.391,P<0.001)。白頭鵯的體重冬季較高，夏季較低；而經(jīng)過(guò)4周溫度適應(yīng)后，白頭鵯暖適應(yīng)組(30℃)的體重出現(xiàn)明顯降低(表1)。而白頭鵯的體溫?zé)o論是季節(jié)性馴化還是溫度適應(yīng)組均未表現(xiàn)出明顯變化(表1)。

2.2 代謝率(RMR)、熱傳導(dǎo)和蒸發(fā)失水(EWL)

當(dāng)體重校正至28.6g，白頭鵯的RMR(mL O2/h)明顯受季節(jié)性馴化和溫度適應(yīng)的影響(F3,29=21.891,P<0.001)。冬季馴化和冷適應(yīng)的鳥類具有較高的RMR，分別比夏季和暖適應(yīng)的RMR高出62.1%和31.0%(表1)。同時(shí)白頭鵯的代謝率受體重影響較大，較大的體重有相對(duì)較高的RMR(圖1)。

回顧性分析2016年11月至2017年10月于我院治療的122例NSTEMI患者的臨床資料，依據(jù)患者入院時(shí)心電圖檢查結(jié)果，將伴有fQRS改變者歸入fQRS組(61例)，未伴有fQRS改變者歸入非fQRS組(61例)。fQRS組:男36例、女25例；年齡42～77(61.05±4.53)歲；并發(fā)糖尿病者15例、合并血脂異常18例、合并高血壓21例。非fQRS組:男34例、女27例；年齡41～77(61.10±4.51)歲；并發(fā)糖尿病者14例、合并血脂異常20例、合并高血壓22例。兩組基本資料相比，差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)，具有可比性。

白頭鵯的熱傳導(dǎo)(mL O2g-1h-1℃-1)受季節(jié)馴化和溫度適應(yīng)的影響顯著(F3,29=19.066,P<0.001)。冬季馴化和冷適應(yīng)白頭鵯的熱傳導(dǎo)比夏季馴化和暖適應(yīng)白頭鵯的熱傳導(dǎo)分別高出63.6%和34.6%(表1)。

季節(jié)馴化和溫度適應(yīng)同時(shí)影響白頭鵯的EWL(F3,29=8.381,P<0.001)，冬季馴化和冷適應(yīng)白頭鵯的EWL分別比夏季馴化和暖適應(yīng)白頭鵯的EWL高出66.7%和47.6%(表1)。同時(shí)體重影響白頭鵯的蒸發(fā)失水，較重的個(gè)體具有較大的蒸發(fā)失水量(r2=0.189，P<0.05)(圖2)。

此外，白頭鵯的RMR與EWL呈正相關(guān)，具有較高RMR的白頭鵯趨向于具有較高的EWL(r2=0.367，P<0.001)(圖3)。

圖1 白頭鵯在季節(jié)馴化與溫度適應(yīng)中RMR與體重(BM)的相關(guān)性Fig.1 Correlation between resting metabolic rate (RMR) and body mass (BM) in Chinese bulbuls

圖2 季節(jié)馴化與溫度適應(yīng)中白頭鵯EWL與體重(BM)的相關(guān)性Fig.2 Correlation between evaporative water loss (EWL) and body mass (BM) in Chinese bulbuls

圖3 季節(jié)馴化與溫度適應(yīng)中白頭鵯EWL與代謝率(RMR)的相關(guān)性Fig.3 Correlation between evaporative water loss (EWL) and resting metabolic rate (RMR) in Chinese bulbuls

2.3 內(nèi)部器官

協(xié)方差分析表明，各器官重量均受季節(jié)馴化和/或溫度適應(yīng)的影響(肝臟：F3,29=5.893,P<0.01；心臟：F3,29=9.701,P<0.001；腎臟：F3,29=3.523,P<0.05；小腸：F3,29=4.045,P<0.05)。然而不同的器官重量受季節(jié)馴化與溫度適應(yīng)的影響不同。肝臟與小腸重量受溫度適應(yīng)的影響顯著(P<0.05)，并且冷適應(yīng)組鳥類肝臟重量比暖適應(yīng)組高出39.9%，冷適應(yīng)組鳥類小腸重量比暖適應(yīng)組高出33.6%(表1)。心臟和腎臟重量受季節(jié)馴化的影響顯著(P<0.05)，并且冬季白頭鵯心臟的重量比夏季高出33.5%，腎臟重量比夏季高出35.6%(表1)。相關(guān)分析表明白頭鵯的心臟、腎臟和小腸的重量與RMR具有明顯的正相關(guān)(圖4)。

圖4 季節(jié)馴化與溫度適應(yīng)中白頭鵯RMR與器官干重的相關(guān)性Fig.4 Correlation between resting metabolic rate (RMR) and organs dry mass in Chinese bulbuls

2.4 肝臟和肌肉線粒體呼吸及細(xì)胞色素C氧化酶活力(COX)

方差分析表明肝臟和肌肉的線粒體呼吸及COX均受季節(jié)馴化和/或溫度適應(yīng)的影響(肝臟呼吸：F3,30=23.828,P<0.001；肌肉呼吸：F3,30=6.652,P<0.01；肝臟COX：F3,30=38.837,P<0.001；肌肉COX：F3,28=11.730,P<0.001)(表1)。季節(jié)性馴化對(duì)白頭鵯肝臟的和肌肉的線粒體呼吸影響顯著(P<0.05)，冬季白頭鵯肝臟和肌肉的線粒體呼吸分別比夏季高出105%和119%(表1)。白頭鵯肝臟的COX受季節(jié)馴化影響顯著(P<0.05)，冬季白頭鵯肝臟的COX與夏季相比增加了171%(表1)。白頭鵯肌肉COX同時(shí)受季節(jié)馴化和溫度適應(yīng)的影響(P<0.05)，冬季和冷適應(yīng)白頭鵯肌肉的COX與夏季和暖適應(yīng)相比分別增加了183%和152%(表1)。相關(guān)分析表明白頭鵯的肌肉線粒體呼吸、肝臟和肌肉的COX與RMR具有明顯的正相關(guān)(圖5)。

表1 白頭鵯野外馴化(冬季和夏季)和實(shí)驗(yàn)室適應(yīng)(低溫和高溫)的形態(tài)和生理參數(shù)

Table 1 Morphological and physiological parameters ofPycnonotussinensisfrom field (winter and summer) and laboratory experiments (acclimated at either 10 or 30℃)

參數(shù)Parameter野外Field冬季W(wǎng)inter夏季Summer實(shí)驗(yàn)室Laboratory冬季W(wǎng)inter夏季Summer樣本數(shù)Samplesize8899體重Bodymasses/g33.2±0.7c27.2±0.7ab28.4±0.8b25.8±0.5a體溫BodyTemperature/℃41.9±0.241.6±0.242.0±0.242.0±0.2靜止代謝率Restingmetabolicrate/(mLO2/h)121.07±6.34c74.69±4.30a119.79±3.82c91.43±4.80b熱傳導(dǎo)Thermalconductance/(mLO2g-1h-1℃-1)0.36±0.02c0.22±0.02a0.35±0.01c0.26±0.02b蒸發(fā)失水Evaporativewaterloss/(gH2O/h)0.35±0.03b0.21±0.02a0.31±0.02b0.21±0.02a器官重量Organmass肝臟Liver/mg492.5±42.4b495.2±28.7b483.8±25.6b345.9±32.1a心臟Heart/mg129.1±5.9b96.7±4.0a91.7±3.6a87.8±4.5a腎臟Kidney/mg117.7±7.7b86.8±5.2a95.1±4.6a81.5±5.8a小腸Smallintestine/mg359.3±26.5b298.3±17.9b321.8±16.0b240.8±20.0a狀態(tài)4呼吸State4respiration/(nmolO2min-1gtissue-1)肝臟Liver1852.09±203.56c904.24±125.67b734.04±50.23ab544.11±42.76a肌肉Muscle685.13±159.95b312.76±40.04a257.36±27.41a232.23±34.14a細(xì)胞色素C氧化酶活力Cytochromecoxidaseactivity/(nmolO2min-1gtissue-1)肝臟Liver2219.14±191.29b818.04±124.16a940.94±78.57a725.71±37.90a肌肉Muscle158.79±14.44b56.04±5.87a281.91±30.37c185.95±42.16b

表中數(shù)據(jù)為平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤；表中代謝率、蒸發(fā)失水、熱傳導(dǎo)及器官重量的調(diào)整平均值系在實(shí)測(cè)值的基礎(chǔ)上通過(guò)協(xié)方差分析將體重校正至28.6g而得到; 在同一行中，不同上標(biāo)字母表示差異顯著

圖5 季節(jié)馴化與溫度適應(yīng)中白頭鵯RMR與線粒體狀態(tài)4呼吸(SR)和細(xì)胞色素C氧化酶(COX)的相關(guān)性Fig.5 Correlation between state 4 respiration (SR) and cytochrome c oxidase (COX) with resting metabolic rate (RMR) in Chinese bulbuls

3 討論

鳥類的能量代謝水平反映了動(dòng)物對(duì)環(huán)境的適應(yīng)模式，它與諸多環(huán)境因素有關(guān)[9- 10]，其中溫度對(duì)動(dòng)物的體重、產(chǎn)熱等有顯著的影響[27- 29]。本研究表明，白頭鵯對(duì)季節(jié)性馴化和溫度適應(yīng)表現(xiàn)出明顯不同的生理反應(yīng)，其冬季和冷適應(yīng)的RMR、生理和生化等指標(biāo)較夏季和暖適應(yīng)明顯增加，且季節(jié)馴化相關(guān)指標(biāo)的變化程度高于溫度適應(yīng)。

3.1 體溫(Tb)和體重的變化

關(guān)于鳥類能量學(xué)的研究中有大量關(guān)于鳥類體溫的報(bào)道[38- 40]。本文所研究的白頭鵯體溫在季節(jié)性馴化和溫度適應(yīng)前后表現(xiàn)相同且基本保持穩(wěn)定，表明白頭鵯具有較強(qiáng)的體溫調(diào)節(jié)能力。Schmidt-Nielsen[41]研究表明內(nèi)溫動(dòng)物要保持高而恒定的體溫，主要機(jī)制之一是改變產(chǎn)熱和散熱的比率。本文中白頭鵯在冬季與冷環(huán)境下主要是通過(guò)增加代謝產(chǎn)熱的能力抵御嚴(yán)寒[18,22,27]；在夏季和暖溫條件下主要是通過(guò)降低代謝產(chǎn)熱水平增加體溫與環(huán)境溫度的差值，利于向外界散熱，適應(yīng)南方夏季炎熱的環(huán)境[42]。

鳥類的體重受許多環(huán)境因素的影響，反映動(dòng)物能量貯備和營(yíng)養(yǎng)狀態(tài)的綜合指標(biāo)[10]。本研究表明白頭鵯的體重表現(xiàn)出明顯的季節(jié)性變化，冬季體重比夏季高出22.06%。另外，隨著馴化時(shí)間的延長(zhǎng)，溫度適應(yīng)組體重的變化與季節(jié)馴化組的變化呈現(xiàn)相同趨勢(shì)：冷適應(yīng)組白頭鵯體重不變，而暖適應(yīng)組體重逐漸降低，并在4周后出現(xiàn)顯著差異(冷適應(yīng)組比暖適應(yīng)組高出10.1%)。本文中白頭鵯的體重在冬季和冷適應(yīng)時(shí)增加，一方面可以解釋為白頭鵯在面對(duì)寒冷時(shí)，會(huì)通過(guò)增加隔熱層提高對(duì)寒冷的耐受性，即在冬季通過(guò)增加羽毛的厚度和提高皮下脂肪的含量[41,43- 44]；另一方面可以解釋為動(dòng)物能量?jī)?chǔ)備和/或產(chǎn)熱調(diào)節(jié)的改變[45]。

3.2 代謝率(RMR)、熱傳導(dǎo)(C)和蒸發(fā)失水(EWL)的變化

小型鳥類由于身體大小的限制，它們的毛皮隔熱不能無(wú)限地增加，因此抵抗冬季寒冷的主要方式可能是增加產(chǎn)熱[46- 47]。如小鹀(Emberizapusilla)和栗鹀(E.rutila)的RMR在環(huán)境溫度低于25℃時(shí)隨著溫度的降低而升高[48]。這與本研究中白頭鵯冬季馴化和冷適應(yīng)的RMR明顯高于夏季和暖適應(yīng)一致。而冬季馴化和冷適應(yīng)的RMR變化相同，主要是寒冷環(huán)境使得鳥類高能量消耗維持體溫和面對(duì)高壓力生存條件及炎熱條件下鳥類受熱脅迫和水資源限制所致[11,30,49]。因?yàn)閯?dòng)物代謝水平的高低能直接反映其對(duì)外界環(huán)境的耐受性，具有高代謝產(chǎn)熱能力的種群對(duì)寒冷環(huán)境的適應(yīng)力強(qiáng)，而對(duì)熱環(huán)境適應(yīng)能力較強(qiáng)的物種具有較低的代謝產(chǎn)熱能力，所以本實(shí)驗(yàn)結(jié)果暗示了白頭鵯冬季馴化和冷適應(yīng)的RMR增加是其重要的適應(yīng)性對(duì)策之一[46]。另外，本實(shí)驗(yàn)結(jié)果顯示RMR受體重影響且兩者呈正相關(guān)關(guān)系，驗(yàn)證了Zar[50]提出的異速增長(zhǎng)理論[10]。

鳥類的熱傳導(dǎo)是體現(xiàn)能量消耗受環(huán)境溫度程度的重要指標(biāo)[35]。本研究結(jié)果顯示白頭鵯的熱傳導(dǎo)受季節(jié)馴化和溫度適應(yīng)的影響顯著，冬季馴化和冷適應(yīng)白頭鵯的熱傳導(dǎo)比夏季馴化和暖適應(yīng)白頭鵯的熱傳導(dǎo)分別高出63.6%和34.6%，表明白頭鵯在冬季馴化和冷適應(yīng)時(shí)比夏季馴化和暖適應(yīng)具有更高的體表非輻射熱損失速率[51]。相似的結(jié)果也出現(xiàn)在小型哺乳動(dòng)物中[52]。根據(jù)Weathers[53]指出的熱傳導(dǎo)會(huì)表現(xiàn)出與BMR呈正相關(guān)的結(jié)論，即BMR低的鳥類也有低的熱傳導(dǎo)，反之亦然。本研究中熱傳導(dǎo)的變化也表現(xiàn)出與BMR變化相一致的水平。

鳥類的EWL是水代謝中失水的主要途徑，是糞便丟失水分量的5倍[54]，因此被廣泛用于測(cè)定不同環(huán)境條件鳥類種內(nèi)和種間失水量的指標(biāo)[2]。同時(shí)EWL也是研究鳥類代謝產(chǎn)熱的一個(gè)重要指標(biāo)[49,55]。本研究中季節(jié)馴化和溫度適應(yīng)均會(huì)影響白頭鵯的EWL，其中冬季馴化和冷適應(yīng)白頭鵯的EWL分別比夏季馴化和暖適應(yīng)白頭鵯的EWL高出66.7%和47.6%，這一結(jié)果與林琳等人[29]的研究相似。目前，關(guān)于MR和EWL間的關(guān)系尚不明確，但猜測(cè)造成本研究結(jié)果的原因可能是因?yàn)檩^高的代謝率會(huì)使白頭鵯通氣量增加，引起呼吸失水(RWL)的增加，進(jìn)而增加EWL[11]。此外，本實(shí)驗(yàn)結(jié)果也表明體重影響白頭鵯的蒸發(fā)失水，較重的個(gè)體具有較大的蒸發(fā)失水量，而這一結(jié)論吻合了動(dòng)物體重與EWL存在異速增長(zhǎng)關(guān)系的理論[12,56]。

3.3 內(nèi)部器官的變化

根據(jù)Daan等人[14]的“能量需求”假設(shè)認(rèn)為，鳥類短期BMR的調(diào)整可以通過(guò)改變內(nèi)部器官的大小來(lái)適應(yīng)能量需求。據(jù)此，Starck和Rahmaan[3]提出基礎(chǔ)代謝反映了那些產(chǎn)生高代謝率的組織或器官的維持消耗，理論上這些器官可能包括肝、心和腎等。而在實(shí)際中一些研究也表明用于基礎(chǔ)代謝的大部分能量被內(nèi)臟器官(特別是心臟、肝臟、腎臟和腸)消耗掉了[11,17- 18,57]，這些器官具有很高的代謝活性，因此內(nèi)臟器官應(yīng)當(dāng)是BMR的主要決定因素之一。本研究結(jié)果表明肝臟、心臟、腎臟和小腸各器官重量均受季節(jié)馴化和/或溫度適應(yīng)的影響，在冬季馴化和冷適應(yīng)下，白頭鵯代謝活性器官的重量較高，這一結(jié)果與張國(guó)凱等[23]、Zheng等[27]和林琳等[29]的報(bào)道相一致。另外，實(shí)驗(yàn)顯示白頭鵯的心臟、腎臟和小腸的重量與RMR具有明顯的正相關(guān)，這一結(jié)果佐證了動(dòng)物代謝率與心臟、腎臟等代謝活性器官有關(guān)的觀點(diǎn)[58- 59]。從以上實(shí)驗(yàn)結(jié)果可以認(rèn)為白頭鵯體內(nèi)存在代謝活性器官，這些器官組織具有高代謝活性的特點(diǎn)，因此其質(zhì)量的增加很可能是引起RMR顯著增加的原因之一。

3.4 細(xì)胞水平上產(chǎn)熱能力的變化

細(xì)胞內(nèi)線粒體呼吸是動(dòng)物化學(xué)產(chǎn)熱調(diào)節(jié)體溫的熱能的重要來(lái)源，而COX是線粒體內(nèi)重要的呼吸酶之一，其酶活力的變化可以反映出組織內(nèi)代謝產(chǎn)熱的差異，且研究表明冷環(huán)境下某些物種肝的狀態(tài)4呼吸或COX活力會(huì)升高[16,18,26- 27]。本文實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)顯示，肝臟線粒體呼吸及COX均受季節(jié)馴化和/或溫度適應(yīng)的影響，季節(jié)性馴化對(duì)白頭鵯肝臟的線粒體呼吸影響顯著：冬季白頭鵯肝臟的線粒體呼吸與COX分別比夏季高出105%和171%，暖適應(yīng)白頭鵯肝臟的線粒體呼吸與COX分別比夏季高出35%和30%。這些數(shù)據(jù)表明白頭鵯冬季肝臟的代謝產(chǎn)熱明顯高于夏季肝臟的代謝產(chǎn)熱。相似的結(jié)果發(fā)現(xiàn)于樹麻雀(Passermontanus)[16,60]、毛啄木鳥(Picoidespubescens)[43]等鳥類和樹鼩(Tupaiabelangeri)和長(zhǎng)爪沙鼠(Merionesunguiculatus)[61]等小型哺乳動(dòng)物中。

已有研究表明骨骼肌產(chǎn)熱能力增加的機(jī)制之一是由線粒體呼吸及酶活力的提高所決定的[16,18,62- 63]。本研究結(jié)果顯示肌肉的線粒體呼吸及COX均受季節(jié)馴化和溫度適應(yīng)的影響：冬季和冷適應(yīng)白頭鵯肌肉的COX與夏季和暖適應(yīng)相比分別增加了183%和152%；經(jīng)季節(jié)性馴化的白頭鵯其肌肉的線粒體呼吸比夏季高出119%，表明白頭鵯冬季和冷適應(yīng)的肌肉的代謝產(chǎn)熱明顯高于夏季和暖適應(yīng)肌肉的代謝產(chǎn)熱。這一結(jié)果與鳥類樹麻雀(Passermontanus)[16]、家鴿(Columbalivia)[62]及哺乳類動(dòng)物布氏田鼠(Microtusbrandti)[64]、人(Homosapiens)[62]等的肌肉產(chǎn)熱特點(diǎn)相似。

3.5 白頭鵯對(duì)季節(jié)馴化和溫度適應(yīng)的生理反應(yīng)的不同點(diǎn)

本研究中在季節(jié)馴化和溫度適應(yīng)條件下，其冬季和冷適應(yīng)組的白頭鵯因居于寒冷環(huán)境其能量消耗水平、生理、生化等指標(biāo)都產(chǎn)生適應(yīng)性的增加。同時(shí)，用協(xié)方差分析法對(duì)季節(jié)馴化和溫度適應(yīng)下的回歸直線對(duì)比分析發(fā)現(xiàn)季節(jié)馴化冬、夏季組白頭鵯各指標(biāo)的變化程度明顯高于溫度適應(yīng)組：季節(jié)馴化組白頭鵯的RMR，心臟、小腸和腎臟干重，肝臟和肌肉的線粒體呼吸以及肝臟COX活力的回歸曲線的總體截距與溫度適應(yīng)組相比差異較顯著(P<0.01)，且季節(jié)馴化組高于溫度適應(yīng)組；季節(jié)馴化環(huán)境下白頭鵯的肌肉線粒體呼吸速率與COX活力回歸曲線的總體斜率明顯高于溫度適應(yīng)組(P<0.05)。這些數(shù)據(jù)表明白頭鵯對(duì)季節(jié)馴化和溫度適應(yīng)具有不同的表型可塑性，且在野外季節(jié)馴化條件下可塑性能力更強(qiáng)。此次試驗(yàn)我們將實(shí)驗(yàn)室溫度控制在暖室30℃、冷室10℃的條件下，但野外條件下溫州地區(qū)常有最高極端溫度超過(guò)37℃、最低溫度到達(dá)3℃的情況，白頭鵯對(duì)季節(jié)馴化和溫度適應(yīng)表型可塑性能力的不同，可能是由于實(shí)驗(yàn)室溫度對(duì)野外溫度相對(duì)而言波動(dòng)較小，這與Maldonado等人[33]在拉普拉塔研究紅領(lǐng)帶鹀(Zonotrichiacapensis)所得的結(jié)論一致。

總之，冬季和冷適應(yīng)的白頭鵯均有較高的RMR、EWL和較重的代謝活性器官，肝臟和肌肉具有相對(duì)較高的線粒體呼吸速率和COX活性，同時(shí)季節(jié)馴化的表型可塑性的能力強(qiáng)于實(shí)驗(yàn)室溫度適應(yīng)的表型可塑性能力。白頭鵯在季節(jié)性馴化和溫度適應(yīng)過(guò)程中通過(guò)改變體重、器官重量、線粒體呼吸及COX等形態(tài)和生理生化指標(biāo)來(lái)應(yīng)對(duì)外界多變的環(huán)境，生理能量特性的可塑性是鳥類能量代謝的共同特征。

[1] Swanson D L. Seasonal metabolic variation in birds: functional and mechanistic correlates //Thompson C F. Current Ornithology Volume 17. New York: Springer, 2010: 75- 129.

[2] Williams J B, Muoz-Garcia A, Champagne A. Climate change and cutaneous water loss of birds. Journal of Experimental Biology, 2012, 215(7): 1053- 1060.

[3] Starck J M, Rahmaan G H A. Phenotypic flexibility of structure and function of the digestive system of Japanese quail. Journal of Experimental Biology, 2003, 206(11): 1887- 1897.

[4] McKechnie A E, Freckleton R P, Jetz W. Phenotypic plasticity in the scaling of avian basal metabolic rate. Proceedings of the Royal Society B, 2006, 273(1589): 931- 937.

[5] Clement M E, Muoz-Garcia A, Williams J B. Cutaneous water loss and covalently bound lipids of the stratum corneum in nestling house sparrows (PasserdomesticusL.) from desert and mesic habitats. Journal of Experimental Biology, 2012, 215(7): 1170- 1177.

[6] Piersma T, Drent J. Phenotypic flexibility and the evolution of organismal design. Trends in Ecology and Evolution, 2003, 18(5): 228- 233.

[7] McKechnie A E. Phenotypic flexibility in basal metabolic rate and the changing view of avian physiological diversity: a review. Journal of Comparative Physiology B, 2008, 178(3): 235- 247.

[8] Zheng W H, Li M, Liu J S, Shao S L, Xu X J. Seasonal variation of metabolic thermogenesis in Eurasian tree sparrows (Passermontanus) over a latitudinal gradient. Physiological and Biochemical Zoology, 2014, 87(5): 704- 718.

[9] Wiersma P, Muoz-Garcia A, Walker A., Williams J B. Tropical birds have a slow pace of life. Proceeding of National Academy of Science of the United State of America, 2007, 104 (22): 9340- 9345.

[10] McNab B K. Ecological factors affect the level and scaling of avian BMR. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 2009, 152(1): 22- 45.

[11] Jimenez A G, Cooper-Mullin C, Calhoon E A, Williams J B. Physiological underpinnings associated with differences in pace of life and metabolic rate in north temperate and neotropical birds. Journal of Comparative Physiology B, 2014, 184(5): 545- 561.

[12] Williams J B. A phylogenetic perspective of evaporative water loss in birds. The Auk, 1996, 113(2): 457- 472.

[13] Versteegh M A, Helm B, Dingemanse N J, Tieleman B I. Repeatability and individual correlates of basal metabolic rate and total evaporative water loss in birds: A case study in European stonechats. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 2008, 150(4):452- 457.

[14] Daan S, Masman D, Groenewold A. Avian basal metabolic rates: their association with body composition and energy expenditure in nature. The American Journal of Physiology, 1990, 259(2): R333-R340.

[15] Piersma T, Lindstr?m ?. Rapid reversible changes in organ size as a component of adaptive behaviour. Trend in Ecology and Evolution, 1997, 12(4): 134- 138.

[16] Zheng W H, Li M, Liu J S, Shao S L. Seasonal acclimatization of metabolism in Eurasian tree sparrows (Passermontanus). Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 2008, 151(4):519- 525.

[17] Zheng W H, Lin L, Liu J S, Xu X J, Li M. Geographic variation in basal thermogenesis in little buntings: Relationship to cellular thermogenesis and thyroid hormone concentrations. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 2013, 164(3): 483- 490.

[18] Zheng W H, Liu J S, Swanson D L. Seasonal phenotypic flexibility of body mass, organ masses, and tissue oxidative capacity and their relationship to Resting Metabolic Rate in Chinese bulbuls. Physiological and Biochemical Zoology, 2014, 87(3): 432- 444.

[19] Zheng G M, Zhang C Z. Birds in China. Beijing: China Forestry Publishing House, 2002: 167- 169.

[20] Zhang Y P, Liu J S, Hu X J, Yang Y, Chen L D. Metabolism and thermoregulation in two species of passerines from south-eastern China in summer. Acta Zoologica Sinica, 2006, 52(4): 641- 647.

[21] 周圍, 王玉萍, 陳德漢, 柳勁松. 白頭鵯體溫、體重及能量代謝的晝夜節(jié)律. 生態(tài)學(xué)雜志, 2010, 29(12): 2395- 2400.

[22] Zheng W H, Liu J S, Jiang X H, Fang Y Y, Zhang G K. Seasonal variation on metabolism and thermoregulation in Chinese bulbul. Journal of Thermal Biology, 2008, 33(6): 315- 319.

[23] 張國(guó)凱, 方媛媛, 姜雪華, 柳勁松, 張永普. 白頭鵯的代謝率與器官重量在季節(jié)馴化中的可塑性變化. 動(dòng)物學(xué)雜志, 2008, 43(4): 13- 19.

[24] 彭麗潔, 唐小麗, 柳勁松, 孟海濤. 甲狀腺激素對(duì)白頭鵯基礎(chǔ)產(chǎn)熱的影響. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2010, 30(6): 1500- 1507.

[25] 倪小英, 林琳, 周菲菲, 王小華, 柳勁松. 光周期對(duì)白頭鵯(Pycnonotussinensis)體重、器官重量和能量代謝的影響. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2011, 31(6): 1703- 1713.

[26] Jimenez A G, Williams J B. Cellular metabolic rates from primary dermal fibroblast cells isolated from birds of different body masses. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 2014, 176: 41- 48.

[27] Zheng W H, Lin L, Liu J S, Pan H, Cao M T, Hu Y L. Physiological and biochemical thermoregulatory responses of Chinese bulbulsPycnonotussinensisto warm temperature: Phenotypic flexibility in a small passerine. Journal of Thermal Biology, 2013, 38(5): 240- 246.

[28] Wu Y N, Lin L, Xiao Y C, Zhou L M, Wu M S, Zhang H Y, Liu J S. Effects of temperature acclimation on body mass and energy budget in the Chinese bulbulPycnonotussinensis. Zoological Research, 2014, 35(1): 33- 41.

[29] 林琳, 曹夢(mèng)婷, 胡益林, 黃麗麗, 李洲, 柳勁松. 環(huán)境溫度對(duì)白頭鵯代謝產(chǎn)熱和蒸發(fā)失水的影響. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2014, 34(3): 564- 571.

[30] Liknes E T, Swanson D L. Phenotypic flexibility in passerine birds: Seasonal variation of aerobic enzyme activities in skeletal muscle. Journal of Thermal Biology, 2011, 36(7): 430- 436.

[31] McKechnie A E, Chetty K, Lovegrove B G. Phenotypic flexibility in the basal metabolic rate of laughing doves: responses to short-term thermal acclimation. Journal of Experimental Biology, 2007, 210(1): 97- 106.

[32] Tieleman B I. Differences in the physiological responses to temperature among stonechats from three populations reared in a common environment. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 2007, 146(2): 194- 199.

[33] Maldonado K E, Cavieres G, Veloso C, Canals M, Sabat P. Physiological responses in rufous-collared sparrows to thermal acclimation and seasonal acclimatization. Journal of Comparative Physiology B, 2009, 179(3): 335- 343.

[34] Xia S S, Yu A W, Zhao L D, Zhang H Y, Zheng W H, Liu J S. Metabolic thermogenesis and evaporative water loss in the HwameiGarrulaxcanorus. Journal of Thermal Biology, 2013, 38(8): 576- 581.

[35] Aschoff J. Thermal conductance in mammals and birds: Its dependence on body size and circadian phase. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 1981, 69(4): 611- 619.

[36] Sundin U, Moore G, Nedergaard J, Cannon B. Thermogenin amount and activity in hamster brown fat mitochondria: Effect of cold acclimation. The American Journal of Physiology, 1987, 252(5): R822-R832.

[37] Estabrook R W. Mitochondrial respiratory control and the polarographic measurement of ADP: O ratios. Methods in Enzymology, 1967, 10: 41- 47.

[38] Prinzinger R, Pre?mar A, Schleucher E. Body temperature in birds. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 1991, 99(4): 499- 506.

[39] McKechnie A E, Lovegrove B G. Avian facultative hypothermic responses: a review. The Condor, 2002, 104(4): 705- 724.

[40] Clarke A, Rothery P. Scaling of body temperature in mammals and birds. Functional Ecology, 2008, 22(1): 58- 67.

[41] Schmidt-Nielsen K. Animal Physiology: Adaptation and Environment. Cambridge: Cambridge University Press, 1997: 169- 214.

[42] Burton C T, Weathers W W. Energetics and thermoregulation of the gouldian finch (Erythruragouldiae). Emu, 2003, 103(1): 1- 10.

[43] Landys-Ciannelli M M, Piersma T, Jukema J. Strategic size changes of internal organs and muscle tissue in the bar-tailed godwit during fat storage on a spring stopover site. Functional Ecology, 2003, 17(2): 151- 159.

[44] Cooper S J. Daily and seasonal variation in body mass and visible fat in mountain chickadees and juniper titmice. The Wilson Journal of Ornithology, 2007, 119(4): 720- 724.

[45] Wu M S, Xiao Y C, Yang F, Zhou L M, Zheng W H, Liu J S. Seasonal variation in body mass and energy budget in Chinese Bulbuls (Pycnonotussinensis). Avian Research, 2014, 5: 4.

[46] Swanson D L. Cold hardiness and summit metabolism in North American kinglets during fall migration. Acta Zoologica Sinica, 2007, 53(4): 600- 606.

[47] Swanson D L, Liknes E T. A comparative analysis of thermogenic capacity and cold tolerance in small birds. The Journal of Experimental Biology, 2006, 209(3): 466- 474.

[48] 柳勁松, 張智研, 馬紅, 侯增山. 小鵐和栗鵐靜止代謝率的特征. 動(dòng)物學(xué)報(bào), 2001, 47(3): 374- 350.

[49] Tieleman B I, Williams J B, Buschur M E. Physiological adjustments to arid and mesic environments in larks (Alaudidae). Physiological and Biochemical Zoology, 2002, 75(3): 305- 313.

[50] Zar J H. The use of the allometric model for avian standard metabolism-body weight relationships. Comparative Biochemistry and Physiology, 1969, 29(1): 227- 234.

[51] Schleucher E, Withers P C. Re-evaluation of the allometry of wet thermal conductance for birds. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 2001, 129(4): 821- 827.

[52] Zhao Z J, Cao J, Meng X L, Li Y B. Seasonal variations in metabolism and thermoregulation in the striped hamster (Cricetulusbarabensis). Journal of Thermal Biology, 2009, 35(1): 52- 57.

[53] Weathers W W. Energetics and thermoregulation by small passerines of the humid, lowland tropics. Auk, 1997, 114(3): 341- 353.

[56] Williams J B. Heat production and evaporative water loss of Dune Larks from the Namib desert. The Condor, 1999, 101(2): 432- 438.

[57] Piersma T, Bruinzeel L, Drent R, Kersten M, van der Meer J, Wiersma P. Variability in basal metabolic rate of a long-distance migrant shorebird (Red Knot,Calidriscanutus) reflects shifts in organ sizes. Physiological Zoology, 1996, 69(1): 191- 217.

[58] Klaassen M, Oltrogge M, Trost L. Basal metabolic rate, food intake, and body mass in cold- and warm-acclimated Garden Warblers. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 2004, 137(4): 639- 647.

[59] Liu J S, Li M. Phenotypic flexibility of metabolic rate and organ masses among tree sparrowsPassermontanusin seasonal acclimatization. Acta Zoologica Sinica, 2006, 52(3): 469- 477.

[60] 柳勁松, 李銘, 邵淑麗. 樹麻雀肝臟和肌肉產(chǎn)熱特征的季節(jié)性變化. 動(dòng)物學(xué)報(bào), 2008, 54(5): 777- 78.

[61] Li Q F, Sun R Y, Huang C X, Wang Z K, Liu X T, Hou J J, Liu J S, Cai L Q, Li N, Zhang S Z, Wang Y. Cold adaptive thermogenesis in small mammals from different geographical zones of China. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 2001, 129(4): 949- 961.

[62] Jimenez A G, Cooper-Mullin C, Anthony N B, Williams J B. Cellular metabolic rates in cultured primary dermal fibroblasts and myoblast cells from fast-growing and controlCoturnixquail. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 2014, 171: 23- 30.

[63] Swanson D L, Sabirzhanov B, VandeZande A, Clark T G. Seasonal variation of myostatin gene expression in pectoralis muscle of house sparrows (Passerdomesticus) is consistent with a role in regulating thermogenic capacity and cold tolerance. Physiological and Biochemical Zoology, 2009, 82(2): 121- 128.

[64] Liu J S, Yang M, Sun R Y, Wang D H. Adaptive thermogenesis in Brandt′s vole (Lasiopodomysbrandti) during cold and warm acclimation. Journal of Thermal Biology, 2009, 34(2): 60- 69.

Physiological responses in Chinese bulbuls to seasonal acclimatization and temperature acclimation

XIA Susu1， YANG Fang1， WANG Runmei1， ZHENG Weihong1,2， ZHAO Zhijun1,2， LIU Jinsong1,2,*

1SchoolofLifeandEnvironmentalSciences,WenzhouUniversity,Wenzhou325035,China2InstituteofAppliedEcology,WenzhouUniversity,Wenzhou325035,China

Measuring an organism′s response to a changing environment can yield an insight into the adaptive value of phenotypic adjustments. However, it is not clear how an organism translates seasonal acclimatization to temperature acclimation. In the present study, we measured resting metabolic rate (RMR), evaporative water loss (EWL) and internal organ masses in seasonal acclimatized adult Chinese bulbuls (Pycnonotussinensis) that were captured in winter and summer, and bulbuls that were acclimated to 10℃ (cold) and 30℃ (warm) in laboratory for four weeks. We also measured state 4 respiration and cytochrome c oxidase (COX) activity in liver and muscle of these birds. RMR was measured using an open-circuit respirometry system. State 4 respiration and COX activity in liver and muscle mitochondria were determined at 30℃ using a Clark electrode. Winter- and cold-acclimated birds showed significantly higher RMR, EWL and internal organ masses, as well as state 4 respiration and COX activity than their summer- and warm-acclimated counterparts. The adaptive adjustment of organ masses and cellular thermogenesis might partly contribute to the variability of RMR. The findings suggest that Chinese bulbuls exhibit adaptive adjustments in some physiological and biochemical traits in response to changes in seasonal environment and the changes in temperature only, which can be employed to cope with fluctuations in environmental conditions. These data test the hypothesis that physiological flexibility in energetic traits is a common feature of avian metabolism.

Chinese bulbuls (Pycnonotussinensis); temperature acclimation; seasonal acclimatization; physiological response

國(guó)家自然科學(xué)基金資助項(xiàng)目(31070366， 31470472)；浙江省自然科學(xué)基金(LY13C030005)；浙江省新苗人才計(jì)劃項(xiàng)目部分資助(2014R424032)

2013- 07- 05;

日期:2014- 11- 15

10.5846/stxb201407051383

*通訊作者Corresponding author.E-mail: ljs@wzu.edu.cn

夏素素,楊芳,王潤(rùn)梅,鄭蔚虹,趙志軍,柳勁松.白頭鵯對(duì)季節(jié)性馴化和溫度適應(yīng)的生理反應(yīng).生態(tài)學(xué)報(bào),2015,35(7):2349- 2359.

Xia S S, Yang F, Wang R M, Zheng W H, Zhao Z J, Liu J S.Physiological responses in Chinese bulbuls to seasonal acclimatization and temperature acclimation.Acta Ecologica Sinica,2015,35(7):2349- 2359.