苗期水稻響應(yīng)低磷脅迫的分子調(diào)控機制

摘要： 【目的】磷素是水稻生長必需的大量營養(yǎng)元素之一，磷營養(yǎng)供應(yīng)不足將影響水稻產(chǎn)量和稻米品質(zhì)。研究低磷條件下水稻根系的生理響應(yīng)及其基因的差異表達，明確水稻根系差異表達基因?qū)α赘咝蘸屠玫纳碚{(diào)控機制，旨在為農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中磷高效吸收利用水稻品種的選種和育種提供理論依據(jù)。【方法】采用水培試驗，供試水稻材料包括磷敏感基因型通粳981 （TJ981）、耐低磷基因型鄭旱6 號（ZH6） 和根系擴展型鎮(zhèn)稻99 （ZD99）。分別設(shè)置營養(yǎng)液正常（CK） 與低磷（LP，磷濃度為CK 的1/20） 兩個磷濃度。水稻生長15 天后取樣，采用轉(zhuǎn)錄組測序（RNA-seq） 技術(shù)，結(jié)合水稻根內(nèi)磷含量、根系分泌酸性磷酸酶（APase） 活性及根際pH 等指標變化情況，分析差異表達基因在水稻根系生理調(diào)控中的作用。【結(jié)果】與CK 處理相比，LP 處理的通粳981、鎮(zhèn)稻99 和鄭旱6 號根系上、下調(diào)差異表達基因數(shù)分別是447 和1395 個、352 和1185 個、475 和1856 個，且3 個不同水稻品種共有237 個差異表達基因，其中33 個上調(diào)差異表達基因和204 個下調(diào)差異表達基因。低磷條件下，通粳981、鎮(zhèn)稻99 和鄭旱 6 號水稻根中磷含量均顯著低于對照（CK），分別為對照的41.31%、36.29% 和33.17%，高于兩處理培養(yǎng)液中磷含量的差異，表明無機磷轉(zhuǎn)運蛋白1-2 基因的上調(diào)表達促進了根系對磷的吸收。低磷處理1、8 和15 天時，3 個品種水稻根系分泌酸性磷酸酶（Apase） 活性均高于對照，這一結(jié)果與紫色酸性磷酸酶基因的差異表達有關(guān)。【結(jié)論】低磷誘導(dǎo)水稻根系基因的差異表達，水稻根系中轉(zhuǎn)錄下調(diào)基因數(shù)遠多于轉(zhuǎn)錄上調(diào)基因數(shù)；低磷誘導(dǎo)水稻根系中無機磷轉(zhuǎn)運蛋白OsPT1-2 的上調(diào)表達，促進低磷條件下水稻根系對磷的吸收；紫色酸性磷酸酶和質(zhì)膜H+-ATP 酶基因的誘導(dǎo)表達，增加了水稻根系分泌酸性磷酸酶活性，降低了H+的運輸和分泌，導(dǎo)致根際pH 降低，更有利于磷的吸收。

關(guān)鍵詞： 水稻；低磷；轉(zhuǎn)錄組測序；差異表達基因；生理調(diào)控

磷素是植物生長必需的大量營養(yǎng)元素，參與植物體內(nèi)多種生理生化反應(yīng)[1]，磷營養(yǎng)缺乏或不足將影響水稻產(chǎn)量和稻米品質(zhì)。磷營養(yǎng)易被土壤中的有機物、金屬陽離子固定形成磷的有機、無機復(fù)合物，從而降低磷的有效利用。研究發(fā)現(xiàn)，磷肥的當季利用率較低，一般約為5%～15%，不會超過30%[2]。我國磷匱乏耕地占比超過65%，其中，約有30% 的耕地土壤中有效磷含量僅為3～5 mg/kg，由此可知大部分土壤有效磷含量較低[3]。據(jù)統(tǒng)計，世界上約有1/3 的耕地因為有效磷含量不足而影響植物的正常生長發(fā)育[4]。因此，磷素供應(yīng)不足已成為限制作物高產(chǎn)的一個主要因素。

水稻（Oryza sativa） 是我國的三大糧食作物之一，年種植面積占糧食作物總面積的30%，產(chǎn)量是糧食作物的40%，水稻是對缺磷比較敏感的作物，因此，缺磷是限制我國水稻產(chǎn)量的一個重要因子[5]。有研究表明，在減施氮磷肥條件下，水稻產(chǎn)量與有效穗數(shù)、每穗總粒數(shù)、結(jié)實率、千粒重均呈極顯著正相關(guān)[6]。宋桂云等[7]通過研究低磷脅迫對直立穗型品種沈農(nóng)265 和直立穗型品種遼粳294 產(chǎn)量性狀的影響，發(fā)現(xiàn)低磷脅迫使兩個水稻品種的經(jīng)濟產(chǎn)量和生物產(chǎn)量都下降，如穗數(shù)和穗粒數(shù)減少、著粒密度下降。低磷條件下水稻根系磷素吸收能力是決定植株生長發(fā)育的關(guān)鍵因素[8]。研究表明，磷缺乏使根系分泌APase 增多、活性增強[9]，且APase 催化可重復(fù)利用有機磷化合物的分解[10]，提高根系對磷素的吸收[ 1 1 ]。因此，如何提高土壤磷資源有效利用效率，實現(xiàn)水稻的優(yōu)質(zhì)和高產(chǎn)，需研究低磷對水稻形態(tài)、生理和基因表達的影響，闡明水稻的耐低磷機制，發(fā)掘水稻耐低磷關(guān)鍵基因[12]，尋找低磷條件下水稻生產(chǎn)優(yōu)質(zhì)高效的栽培調(diào)控途徑，為水稻生產(chǎn)提供技術(shù)支撐。

本研究運用轉(zhuǎn)錄組測序、蛋白質(zhì)譜分析與實時熒光定量PCR 技術(shù)相結(jié)合的方法，研究低磷對水稻根中基因表達的影響，重點分析低磷條件下水稻根中磷穩(wěn)態(tài)調(diào)控相關(guān)基因的差異表達，結(jié)合低磷水稻根系中的磷含量和根系酸分泌活性變化等的檢測，著重分析低磷條件下差異表達基因在水稻根系生理調(diào)控中的作用，為農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中磷高效利用水稻品種的選育提供參考。

1 材料與方法

1.1 供試材料

根據(jù)前期預(yù)試驗的研究[13]結(jié)果，選用磷敏感基因型水稻通粳981 （TJ981）；耐低磷基因型水稻鄭旱6 號（ZH6） 和根系擴展型水稻鎮(zhèn)稻99 （ZD99） 為供試材料。

1.2 材料處理

水稻種子的催芽、幼苗培養(yǎng)和低磷處理方法參照文獻[14]，略有改動。選擇籽粒飽滿的供試水稻種子，浸入20% HgCl2 溶液中消毒15 min 后，用去離子水沖洗3～5 次，再將種子放入加有適量去離子水的培養(yǎng)皿中，32℃ 催芽。待種子露白時，挑選發(fā)芽勢基本一致的種子，放入96 孔板中并置于塑料容器內(nèi)，采用國際水稻研究所（IRRI） 完全培養(yǎng)液培養(yǎng)。

待幼苗達2 葉1 心時（約播種后15 天），挑選長勢健壯的幼苗進行分組培養(yǎng)，即正常營養(yǎng)液（CK） 培養(yǎng)和低磷（LP） 營養(yǎng)液培養(yǎng)。分別將秧苗置于對應(yīng)寫好編號的塑料杯（規(guī)格為10 cm × 5 cm × 20 cm） 中。塑料杯分為兩組，一組加入約1 L 的正常培養(yǎng)液（對照組，CK），另一組加入1 L 的低磷培養(yǎng)液（處理組，LP，僅磷濃度按1/20 的比例降低，其余營養(yǎng)成分含量不變）。調(diào)節(jié)培養(yǎng)液的pH 至5.2～5.4，每天更換1 次培養(yǎng)液，每個處理設(shè)置6 次生物學重復(fù)。將幼苗放置于人工氣候箱中進行培養(yǎng)。培養(yǎng)條件：14h 光照/ 1 0 h 黑暗，溫度：光照時為3 2℃，黑暗27℃；濕度：60%～70%；光照強度：光照時為30000 lx，黑暗時為0 lx。

1.3 測定項目及方法

1.3.1 酸性磷酸酶活性的測定 根系分泌酸性磷酸酶（Apase） 活性的測定方法參照文獻[15]。以每小時1 g 鮮重所生成的對硝基苯酚mg 數(shù)表示，每次處理3 株幼苗，設(shè)6 次重復(fù)。

1.3.2 磷（P） 含量的測定（微波消解-ICP-MS 法） 使用微波消解儀（MARS5） 對待測樣品進行處理后，用ICP-MS （Agilent7500a） 測定樣品中的磷含量，樣品消解的具體方法參照相關(guān)文獻[16] 。

1.3.3 RNA 提取、純化、建庫和轉(zhuǎn)錄組測序 采用TRIzol 法提取根中總RNA，磁珠純化mRNA后，以此為模板合成cDNA，經(jīng)過磁珠純化、末端修飾、連接接頭后，對連接產(chǎn)物進行PCR 擴增并用磁珠純化制備測序文庫。對構(gòu)建好的文庫進行質(zhì)量和產(chǎn)量檢測，質(zhì)檢合格后進行Illumina 表達譜測序[17]。

1.4 數(shù)據(jù)處理和統(tǒng)計分析

試驗數(shù)據(jù)采用Excel 2010 進行初步處理和圖表繪制，應(yīng)用SPSS 25.0 軟件進行方差分析和相關(guān)分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 差異表達基因數(shù)量的分析

以fold change 絕對值≥2 或≤0.5 （|log2FC|≥1或≤1） 并且P ≤ 0.05 為條件，對轉(zhuǎn)錄測序得到的基因進行篩選得知，與CK 相比，低磷誘導(dǎo)TJ981 水稻根中上、下調(diào)表達基因分別是447 個和1395 個；ZD99 水稻根中有352 個上調(diào)表達基因，1185 個下調(diào)表達基因；ZH6 水稻根中有上調(diào)表達基因475 個和1856 個下調(diào)表達基因（圖1）。

圖2 顯示，在低磷條件下，TJ981 和ZD99 共有差異表達基因292 個，上、下調(diào)基因分別為61 和231 個；TJ981 和ZH6 共有差異表達基因877 個，上、下調(diào)基因分別為74 和803 個；ZH6 和ZD99 分別有77 和625 個上、下調(diào)差異表達基因；3 個不同水稻品種共有上、下調(diào)差異表達基因分別是33 和204 個。

以上結(jié)果表明，低磷誘導(dǎo)不同品種水稻根中表達受抑制（下調(diào)表達） 基因的數(shù)量顯著高于受誘導(dǎo)（上調(diào)表達） 基因的數(shù)量。不同品種水稻根中既有一定數(shù)量的共有差異表達的基因，又有較多數(shù)量的品種特異性差異表達基因。也就是說，低磷誘導(dǎo)不同品種水稻根中基因的表達既有一定共性又有品種特異性。

2.2 差異表達基因分析

2.2.1 低磷誘導(dǎo)磷吸收相關(guān)基因的表達 由轉(zhuǎn)錄測序結(jié)果可知，低磷誘導(dǎo)供試水稻根中無機磷轉(zhuǎn)運蛋白1-2 基因（OsPht1;2） 的轉(zhuǎn)錄，各供試水稻品種與CK 有顯著差異（Plt;0.05），log2FC （fold change） 值TJ981 為1.590，ZD99 為2.261，ZH6 為1.096。

無機磷轉(zhuǎn)運蛋白顯著誘導(dǎo)表達可能促進低磷條件下水稻根系對介質(zhì)中有效磷的吸收、分配和體內(nèi)磷穩(wěn)態(tài)的維持，為此，本試驗采用微波消解-ICPMS法，測定了水稻根系磷含量。由圖3 可知，在低磷處理下，TJ981、ZD99 和ZH6 水稻根中的磷含量均顯著低于對照，分別為對照的41.31%、36.29% 和33.17%。但在對供試水稻進行低磷處理時，所用營養(yǎng)液中磷含量僅為正常供磷培養(yǎng)液中磷含量的1/20。這表明，低磷處理下水稻根組織內(nèi)磷含量占正常供磷處理下水稻根磷含量的比例超出了低磷和正常磷水平培養(yǎng)液中磷含量占比。由此驗證了低磷誘導(dǎo)無機磷轉(zhuǎn)運蛋白基因（OsPT1;2） 的表達能促進水稻根系對介質(zhì)中有效磷的吸收。

2.2.2 磷活化相關(guān)基因的表達 在TJ981 和ZH6水稻根中，低磷顯著誘導(dǎo)紫色酸性磷酸酶15 （PAPs15） 基因的轉(zhuǎn)錄，供試水稻品種TJ981 和ZH6 與CK 有顯著差異（Plt;0.05），ZD99 與CK 無顯著差異，Log2 FC （fold change） 值TJ981 為1.453，ZH6 為0.949，ZD99 為?0.005。低磷誘導(dǎo)3 種水稻根系中紫色酸性磷酸酶22 （PAPs 22） 蛋白的翻譯結(jié)果見表1。供試水稻品種TJ981、ZH6 和ZD99 中，紫色酸性磷酸酶22 的匹配得分均為29.83，覆蓋值均為16.39，在TJ981、ZD99 和ZH6 中的變化倍數(shù)分別為1.69、1.76 和1.58。這表明，低磷能誘導(dǎo)水稻根系酸性磷酸酶（APase） 基因的表達。

為驗證低磷誘導(dǎo)水稻根中酸性磷酸酶（Apase） 基因的表達，測定了低磷水稻根系A(chǔ)pase 活性，結(jié)果表明，3 個品種水稻幼苗在低磷處理1、8 和15 天時，其根系分泌Apase 活性均較對照升高（圖4）。即低磷誘導(dǎo)PAPs 基因的表達進而導(dǎo)致水稻根系分泌Apase 活性升高。

另外，課題組前期以ZH6 為材料，采用0.1% 瓊脂糖凝膠檢測根系分泌酸的變化發(fā)現(xiàn)，與對照相比，低磷水稻根系分泌酸增多[15]。即低磷脅迫促進根系H+的分泌而使根際pH 降低，有助于結(jié)合態(tài)無機磷的活化。

3 討論

3.1 低磷水稻根中差異表達基因數(shù)量

轉(zhuǎn)錄組測序可知，低磷處理水稻根系中，下調(diào)基因數(shù)都明顯高于上調(diào)基因數(shù)，表現(xiàn)為下調(diào)基因數(shù)∶上調(diào)基因數(shù)為3∶1～4∶1。3 個品種水稻有大量的特異性差異表達基因，且品種間有一定數(shù)量的共有差異表達基因。這說明，低磷抑制水稻根中大量基因的表達。不同品種水稻根中基因表達對低磷脅迫的應(yīng)答，既有一定的共性也有品種特異性。

3.2 差異表達基因分析

3.2.1 低磷誘導(dǎo)無機磷轉(zhuǎn)運蛋白基因（OsPT1;2） 的表達 磷酸鹽轉(zhuǎn)運蛋白1 （PHT1） 型蛋白被定義為磷（Pi） 攝取系統(tǒng)的主要貢獻者[18]，磷酸鹽通過根細胞吸收后，通過不同的磷酸鹽轉(zhuǎn)運蛋白在不同的植物組織和細胞器內(nèi)轉(zhuǎn)運[ 1 9 ]。OsPHT1;1 和OsPHT1;8 對Pi 具有更高的親和力，并在富含Pi 的條件下參與水稻對Pi 的吸收和轉(zhuǎn)運[20?21]。本研究發(fā)現(xiàn)，低磷誘導(dǎo)3 種水稻根中OsPT1;2 的轉(zhuǎn)錄。OsPT1;2 屬于PHT1亞家族，已有研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，OsPT1;2 可能定位在質(zhì)膜上，顯然OsPT1;2 的誘導(dǎo)表達能促進低磷條件下根系對培養(yǎng)液中有效磷的吸收，是低磷條件下水稻體內(nèi)Pi 含量顯著降低的補償機制之一。此外，水通道蛋白在無機養(yǎng)分的運轉(zhuǎn)中也有一定的作用，本研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，低磷誘導(dǎo)TJ981 水稻根中水通道蛋白PIP 2-6 的翻譯。顯然，無機磷轉(zhuǎn)運蛋白（PHT） 和PIP 2-6 的顯著誘導(dǎo)表達能促進低磷水稻根系對介質(zhì)中有效磷的吸收、分配及維持體內(nèi)磷穩(wěn)態(tài)。通過測定水稻根中P 含量也證實，OsPht1;2 誘導(dǎo)表達有助于根系吸收培養(yǎng)液中有效磷。

3.2.2 磷活化相關(guān)基因的表達 低磷條件下植物根系通過分泌有機酸、酸性磷酸酶、質(zhì)子及糖類等物質(zhì)直接或間接影響土壤磷素轉(zhuǎn)化，提高土壤磷有效性[22]。酸性磷酸酶（APase） 活性的變化是衡量植物應(yīng)對缺磷的生理指標，也是植物對缺磷的一種適應(yīng)性響應(yīng)[ 2 3 ]。本研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，低磷條件下TJ981、ZD99 和ZH6 根系分泌的APase 活性均高于對照，這一結(jié)果與李永夫等[24]的研究結(jié)果基本一致。轉(zhuǎn)錄測序結(jié)果顯示，低磷誘導(dǎo)3 種水稻根中PAPs 15 基因的表達，這表明，低磷致使根系A(chǔ)Pase 活性增高與PAPs基因的誘導(dǎo)表達相關(guān)，由此可知，低磷誘導(dǎo)APase基因的表達及活性升高利于活化結(jié)合態(tài)有機磷。

此外，轉(zhuǎn)錄測序結(jié)果也表明，低磷能誘導(dǎo)TJ981根系質(zhì)膜ATP 酶的轉(zhuǎn)錄，促進H+運輸和分泌，致使根際環(huán)境酸化。測定結(jié)果也證實，低磷導(dǎo)致水稻根際pH 降低。也就是說，低磷脅迫促進水稻根系酸的分泌，導(dǎo)致根際pH 降低，進而促進結(jié)合態(tài)無機磷的活化。

4 結(jié)論

低磷脅迫能影響TJ981、ZD99 和ZH6 水稻根系中1842、1537 和2331 個基因的轉(zhuǎn)錄，且轉(zhuǎn)錄下調(diào)表達基因數(shù)高于上調(diào)表達基因數(shù)。低磷脅迫通過誘導(dǎo)水稻根系中無機磷轉(zhuǎn)運蛋白基因OsPT1;2 的表達，促進低磷條件下水稻根系對培養(yǎng)液中有效磷的吸收。低磷脅迫通過誘導(dǎo)水稻根系中PAPs、質(zhì)膜H+-ATP酶基因的表達，促進有機、無機結(jié)合態(tài)磷的活化。

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