利用MRI影像組學模型可有效預測乳腺癌前哨淋巴結轉移

摘要：目的" 探索基于不同乳腺MRI序列聯合臨床病理因素的MRI影像組學模型預測乳腺癌前哨淋巴結轉移的潛在價值。方法" 回顧性分析182例經病理確診為乳腺癌伴前哨淋巴結轉移狀態患者，其中前哨淋巴結轉移陽性組91例，前哨淋巴結轉移陰性組91例，并按7：3的比例分訓練組（陽性組64例、陰性組64例）和驗證組（陽性組27例、陰性組27例）。對乳腺癌患者的臨床、影像及病理資料進行單因素和多因素Logistic回歸分析并篩選出與乳腺癌前哨淋巴結轉移相關的獨立風險因素；基于T2WI、彌散加權成像、動態對比增強提取最佳影像組學特征，分別構建多個單、多序列影像組學標簽評分，并結合臨床、病理及影像特征獨立風險因素建立影像組學聯合預測模型。繪制ROC曲線，計算曲線下面積，評價各模型預測乳腺癌前哨淋巴結轉移的效能。結果" 瘤周水腫（Plt;0.001）、腫瘤長徑（Plt;0.001）、腫瘤短徑（Plt;0.001）、病理分級（Plt;0.001）、脈管侵犯（Plt;0.001）、毛刺征（P=0.006）、彌散加權成像邊緣高信號征（P=0.028）及表觀彌散系數值（Plt;0.001）為乳腺癌前哨淋巴結轉移的獨立臨床病理因素。在影像組學標簽評分中，T2WI+彌散加權成像+動態對比增強聯合序列的影像組學標簽評分預測效能最佳，其驗證組曲線下面積為0.744，進一步聯合臨床、病理及影像特征獨立風險因素建立的影像組學聯合預測模型的預測效能得到進一步提高，其驗證組曲線下面積為0.834。結論" 基于乳腺MRI的影像組學模型在術前能夠有效預測乳腺癌前哨淋巴結的轉移。

關鍵詞：磁共振成像；乳腺癌；前哨淋巴結；影像組學

Breast MRI?based imaging radiomic model can effectively predict sentinel lymph node metastasis in breast cancer prior to surgery

LI Xinhua1， LU Zhendong1， DING Hui1， ZHANG Na2， WU Kangwei1， CHEN Pangfu1， LUO Wenxuan1

1Department of Radiation， 2Department of Obstetrics and Gynecology， Affiliated Hospital of Guangdong Medical University， Zhanjiang 524001， China

Abstract： Objective To explore the potential value of radiomics model based on different MRI sequences of breast combined with clinicopathological factors in predicting sentinel lymph node metastasis of breast cancer. Methods We retrospectively analyzed 182 cases of breast cancer with sentinel lymph node metastasis diagnosed by pathology， including 91 in the sentinel lymph node positive group and 91 in the sentinel lymph node negative group， and divided them into a training group （64 positive and 64 negative） and a validation group （27 positive and 27 negative） according to the ratio of 7：3. The clinical， imaging and pathological data of breast cancer patients were analyzed by univariate and multivariate logistic regression， and the independent risk factors related to sentinel lymph node metastasis of breast cancer were screened out. Based on T2WI， diffusion-weighted imaging and dynamic contrast enhancement， the best imaging features were extracted， and several single-sequence and multi-sequence radiomics label scores were constructed respectively， and the combined radiomics prediction model was constructed combined with the above independent risk factors of clinical， pathological and imaging features. The effectiveness of each model in predicting breast cancer sentinel lymph node metastasis was evaluated by plotting the ROC curves and calculating the area under the curve （AUC）. Results Peritumoural edema （Plt;0.001）， tumour long diameter （Plt;0.001）， tumour short diameter （Plt;0.001）， pathological grade （Plt;0.001） and vascular infiltration （Plt;0.001）， burr sign （P=0.006）， diffusion-weighted imaging rim high signal sign （P=0.028） and ADC value （Plt;0.001） were the independent clinicopathological factors of anterior sentinel lymph node metastasis in breast cancer. Among the radiomics label scores， the multi-sequence radiomics label score of T2WI+ diffusion-weighted imaging+dynamic contrast enhancement had the best predictive efficiency， its AUC in the validation group was 0.744， and the predictive efficiency of the combined radiomics prediction model established by combining clinical， pathological and imaging feature independent risk factors had been further improved， and its AUC in the validation group was 0.834. Conclusion The breast MRI-based imaging radiomic model can effectively predict sentinel lymph node metastasis in breast cancer prior to surgery.

Keywords： magnetic resonance imaging; breast cancer; sentinel lymph node; radiomics

收稿日期：2023-08-31

基金項目：湛江市科技攻關計劃項目（2022B01053）

作者簡介：李新華，碩士，主治醫師，E-mail： 18718303516@163.com

通信作者：羅文暄，碩士，主治醫師，E-mail： 378590588@qq.com

乳腺癌已經成為女性的眾癌之首［1-2］，其主要死因是遠處轉移以及局部復發，其中前哨淋巴結（SLN）轉移是最關鍵轉移途徑［3］。SLN狀態是乳腺癌患者預后的關鍵因素，并對臨床醫生對病情的判定及最終臨床治療方案的選擇產生影響，包括確定術中清掃范圍及新輔助化療方案的選擇［4-6］。乳腺癌淋巴結轉移的金標準是SLN穿刺或手術病理活檢，但SLN活檢術具有創傷性，容易導致淋巴水腫、肌力下降和感覺障礙等并發癥，造成患者的生活質量下降［5， 7］。在乳腺諸多的傳統影像學檢查手段中，MRI無輻射及創傷，具有多參數、多方位成像、組織分辨率高及信息豐富等優勢，在臨床上被廣泛應用于乳腺癌早期診斷、術前指導手術方案制訂和療效評估［8］。影像組學能提取腫瘤中人類肉眼無法察覺到的高通量圖像異質性信息，在指導臨床診療方案制定及預后預測方面影像組學具有獨特能力及巨大潛能［9-10］。

自影像組學興起后，已有基于MRI的影像組學預測乳腺癌SLN轉移的相關研究，但大部分研究是基于MRI單序列的研究，或者是沒有聯合臨床資料、病理結果及一般影像特征建立的影像組學預測模型的研究。然而單序列的影像組學難以全面反映出乳腺癌與SLN轉移相關豐富而復雜的異質性及生物學信息；部分臨床、病理信息、一般影像特征與乳腺癌SLN狀態有關，甚至是獨立的預測因子。本研究基于MRI不同序列和聯合序列的影像標簽評分及聯合臨床資料、病理結果及一般影像特征建立更高效能的預測乳腺癌SLN轉移的預測模型，現報道如下。

1" 資料與方法

1.1" 一般資料

本回顧性研究經廣東醫科大學附屬醫院機構審查委員會批準（批準文號：PJKT2023-087）?；仡櫺允占?015年3月26日～2022年11月24日于廣東醫科大學附屬醫院放射影像中心進行乳腺磁共振掃描檢查并且經穿刺和（或）手術病理證實的182例乳腺癌患者的臨床、病理及影像資料?；颊呔鶠榕裕挲g21～78（47±10.60）歲，其中91例患者存在SLN轉移，91例患者無SLN轉移。納入標準：手術時間在乳腺MRI檢查2周內進行；僅限于腫塊或結節型單病灶；既往無放化療及內分泌治療。排除標準：磁共振檢查前已穿刺活檢；患者既往有放射、化學藥物治療及乳腺腫瘤手術史；臨床病理資料不全；圖像資料質量差。記錄患者臨床資料、病理結果及形態學特征，包括年齡、乳腺腺體類型、病理組織學分級、脈管侵犯、人表皮生長因子受體-2（HER-2）、孕激素受體（PR）、增殖細胞核抗原-67（Ki-67）和雌激素受體（ER）的情況、時間-信號強度曲線（TIC）類型、彌散加權成像（DWI）邊緣高信號征、磁共振波譜成像（MRS）-Cho峰、瘤周水腫、邊緣強化征、腫瘤長徑、腫瘤短徑、腫瘤長徑/短徑比例和表觀彌散系數（ADC）值。檢查前患者均簽署知情同意書。

1.2" 儀器與方法

采用GE Discovery MR 750 3.0T磁共振設備及專用8通道乳腺相控陣線圈掃描。掃描參數：T2WI：TR 5139.0 ms，TE 85.0 ms，層厚4.0 mm，層間距1 mm，矩陣320×320；DWI：TR 5500 ms，TE 60.6 ms，層厚4.0 mm，層間距1 mm，b值為1000 s/mm2；DCE-MRI：乳腺容積成像，動態增強前先掃蒙片，再經肘靜脈團注Gd-DTPA 20 mL（0.3 mm/kg），注射速率為3.0 mL/s，注入對比劑后采用三維快速梯度回波序列連續掃描7期，每個時相采集60 s，掃描參數：TR 6.1 ms，TE 3.0 ms，矩陣448×350，層厚1.4 mm，層數112層，FOV：3.3 cm×3.3 cm；MRS：TR 700 ms，TE 120 ms。乳腺MRI影像學特征由具備乳腺影像診斷經驗的高年資主治醫師和副主任醫師獨立分析，并記錄乳腺癌病灶影像學特征，當出現分歧時共同討論得出結論。另由2位醫師采用雙盲法利用A.K.影像組學后處理軟件在T2WI、DWI及DCE強化最顯著期分割腫瘤三維區域作為感興趣區（ROI），提取腫瘤影像學特征。2位影像醫師提取影像組學紋理特征的一致性通過組內相關系數（ICC）來評價，剔除ICClt;0.75的特征。病理資料在病理系統收集。

1.3" 統計學分析及構建模型

采用SPSS26.0統計軟件對患者臨床、病理及影像特征行統計分析。符合正態分布的數據用均數±標準差表示，符合偏態分布的數據則用中位數（上下四分位數）表示。符合正態分布且方差齊的計量資料組間比較采用獨立樣本t檢驗；若符合偏態分布或方差不齊，組間采用秩和檢驗。所有計數資料以n（%）表示，組間比較采用卡方檢驗。影像組學數據在IPMs數據分析統計平臺進行統計分析；在測試組中通過單因素特征篩選和多因素特征篩選進行篩選出最佳影像特征，其中單因素篩選包括根據自變量與自變量的相關系數篩選、根據自變量與因變量的相關系數篩選）、根據方差篩選、單因素邏輯回歸進行分析，多因素篩選包括降維至選定主成分、采用逐步邏輯回歸進行分析及保留對分類貢獻大的自變量方法。根據最佳影像組學特征建立單序列及多序列影像組學標簽，并聯合臨床、病理及影像特征建立影像組學聯合預測模型。繪制ROC曲線，計算曲線下面積（AUC），評估各影像組學標簽評分及影像組學聯合模型預測乳腺癌SLN轉移的效能。以Plt;0.05為差異有統計學意義。

2" 結果

2.1" 患者臨床、病理及影像特征

SLN轉移陽性組和SLN轉移陰性組患者的病理組織學分級、脈管侵犯、Ki-67、瘤周水腫、腫瘤長徑、腫瘤短徑、毛刺征、DWI邊緣高信號征、邊緣強化征及ADC值的差異有統計學意義（Plt;0.05），其他特征的差異無統計學意義（Pgt;0.05，表1）。

2.2" 建立影像組學標簽評分

通過降維后從T2WI、DWI、DCE、T2WI+DWI+DCE分別獲得11、16、15、7個最優影像特征，分別建立3個單序列影像組學標簽評分和1個多序列影像組學標簽評分，并對以上4個影像組學標簽評分的訓練組和驗證組進行ROC曲線分析，在訓練組中T2WI影像組學標簽評分的AUC 為0.748（95% CI： 0.672～0.821），DWI影像組學標簽評分的 AUC 為0.731（95% CI： 0.654～0.801），DCE影像組學標簽評分的 AUC 為0.724（95% CI： 0.600～0.832），T2WI+DWI+DCE影像組學標簽評分的 AUC 為0.752（95% CI： 0.678～0.823）；在驗證組中T2WI影像組學標簽評分的AUC 為0.742（95% CI： 0.618～0.858），DWI影像組學標簽評分的AUC 為0.724（95% CI： 0.600～0.832），DCE影像組學標簽評分的 AUC 為0.723（95% CI： 0.599～0.842），T2WI+DWI+DCE多序列影像組學標簽評分的 AUC 為0.744（95% CI： 0.619～0.858）。多序列影像組學標簽評分的診斷效能稍高，其在驗證組中的敏感度為78.6%，特異性為 74.3%（圖1～4）。

2.3" 建立影像組學預測模型

將臨床、病理及影像特征聯合多序列影像組學標簽評分采用多因素Logistic回歸建立影像組學聯合預測模型，模型納入的變量有病理組織學分級、脈管侵犯、Ki-67、瘤周水腫、腫瘤長徑、腫瘤短徑、毛刺征、DWI邊緣高信號征、邊緣強化征及ADC值，影像組學聯合預測模型在訓練集和測試集的AUC值分別為0.906、0.834，優于單純影像組學標簽評分的診斷效能（表2、圖5）。

3" 討論

本研究為預測術前乳腺癌SLN狀態，建立了不同單序列及多序列影像組學標簽評分，并進一步納入與乳腺癌SLN狀態相關的臨床、病理及影像學因素建立了影像組學聯合預測模型，結果顯示多序列影像組學標簽評分預測乳腺癌SLN轉移的診斷效能較好，并且影像組學聯合預測模型的診斷效能優于單純多序列影像組學標簽評分的診斷效能。

研究表明，與SLN轉移相關的臨床病理特征獨立預測因子包含：患者年齡、乳腺癌腫瘤位置、腫瘤大小、組織學分級、組織病理類型、淋巴管及脈管侵犯等［11-12］ 。在本研究中SLN陽性組患者腫瘤長徑及短徑較陰性組更大（Plt;0.05），這一研究結果與既往研究［13-14］ 相符，其研究認為，隨著乳腺原發腫瘤瘤體增大，接觸淋巴管幾率增加，進而引起淋巴結轉移的概率增高［15-16］ 。毛刺征是判斷肺部和乳腺腫瘤良惡性的重要征象之一，表現為惡性病變邊緣見毛刺或不規則狀，有研究認為乳腺癌的毛刺征象提示腫瘤周圍組織的浸潤程度較高，瘤周組織內的血管內皮生長因子可受腫瘤組織的誘導而表達增高，造成新生血管及淋巴管密度增高，從而增大腫瘤血行及淋巴管的概率［15-16］ ，本研究SLN轉移陽性組和SLN轉移陰性組乳腺癌毛刺征的差異有統計學意義，與上述研究結論相符。本研究SLN陽性乳腺癌患者瘤周水腫發生率較SLN陰性乳腺癌的發生率高，推測原因可能與病灶引流淋巴管內存在癌栓，導致脈管內液體滲漏形成有關。腫瘤邊緣強化征由腫瘤內的微血管分布情況和腫瘤邊緣的微血管分布情況共同作用而形成［17］ ，其與腫瘤的迅速生長、較高的組織學等級和淋巴結的高反應狀態等具有一定的相關性［18-20］ ，因此出現邊緣強化征，提示腫瘤有淋巴結轉移傾向，這與本研究結果相一致。在對腫瘤良惡性及淋巴結狀態移判斷方面，DWI及ADC值已被廣泛運用，本研究中SLN陽性組與陰性組間DWI邊緣高信號征及ADC值的差異有統計學意義，陽性組患者ADC值較陰性組更低，這與薛梅等［21］ 研究的觀點相同，其研究表明當乳腺癌原發病灶的ADC值越低，淋巴結轉移率越高。乳腺癌各類病理信息及相關生物因子表達有可能是影響SLN狀態的因素。本研究顯示SLN陽性組與陰性組間脈管侵犯的差異有統計學意義，原因為脈管侵犯是在腫瘤細胞通過淋巴管和（或）血管向淋巴結及遠處轉移過程的關鍵環節，這與既往研究［22］ 結果相仿。本研究發現陽性組的患者病理分級中Ⅲ級患者人數及占比最多，陰性組的患者病理分級中Ⅱ級患者人數及占比最多，陽性組患者的病理分級高于陰性患者，符合既往研究［12］ 病理組織分級為SLN轉移相關的獨立預測因子的結果。當Ki-67陽性表達率增高時，腫瘤的增殖活性與其呈正比例增加，對應腫瘤生長及淋巴結轉移等預后指標均表現較差，本研究與既往研究［23］ 結果一致，即乳腺癌ALN轉移患者具有Ki-67陽性高表達的傾向，提示乳腺癌患者Ki-67表達與SLN轉移相關。在組織病理學中HER-2、EGFR、ER及PR未見差異，以上病理組化指標是否與SLN轉移存在相關性仍無統一定論。本研究中SLN狀態與患者乳腺腺體組織類型、瘤周強化征、TIC增強曲線類型、MRS-Cho峰及腫瘤長徑/短徑方面的差異均無統計學意義，推測原因可能為本研究樣本量不夠大，另未見較多相關研究參考，后續仍需要更多大樣本量實驗探究。

已有多項與乳腺癌診療相關的影像組學研究結果顯示多序列影像組學標簽評分即多參數影像組學模型的診斷效能取得了理想的結果。有學者分別從T1WI、T2WI、彌散峰度成像圖、ADC圖中提取影像組學特征并聯合動態增強磁共振藥代動力學參數，使用支持向量機分類器建立基于單個序列和聯合序列模型，最終基于T2WI、彌散峰度成像圖影像組學并聯合動態增強磁共振藥代動力學參數建立的組合模型對乳腺良惡性病變的鑒別能力最高，其AUC為0.921［24］ 。有研究建立的DCE+T2WI+ADC圖聯合序列影像組學模型，得到鑒別三陰性型與非三陰性型乳腺癌的模型AUC為0.965，鑒別HER-2過表達型與非HER-2過表達型的模型AUC為0.840［25］ 。本研究T2WI+DWI+DCE多參數影像組學標簽評分的預測效能亦優于單參數影像組學標簽評分，多序列影像組學標簽評分的預測效能較好歸因于聯合序列影像學特征更為全面，相較單序列影像組學標簽評分可更為全面反映乳腺癌的異質性。

與第一增強期相比，根據時間信號曲線描繪出最強增強期的ROIs，可以更清晰地顯示出病變的邊界，此外，最強的增強期能更好地反映腫瘤的異質性和侵襲性［26］ 。因此本研究以DCE各期中的強化最顯著期作為ROIs。本研究DCE強化最顯著期預測乳腺癌SLN狀態的診斷效能與既往研究［27］ 結果接近。

單純的影像組學標簽評分僅能反映腫瘤本身的異質性，納入的高風險因素有限，但是乳腺癌SLN轉移與否受多發復雜因素及機制的綜合影像，其中臨床特征、病理組織學、分子生物學、腫瘤生物學過程、腫瘤本身異質性及瘤周微環境等均能影響其SLN狀態。納入臨床、病理及一般影像特征的影像組學聯合預測模型診斷效能得到了進一步的提高。有學者建立的多參數MRI序列（包括T2WI、DWI、DCE序列）聯合臨床病理特征的影像組學模型預測乳腺癌新輔助化療療效，與單獨的臨床模型和影像組學模型相比，其模型提高了預測的準確性［28］ 。有研究建立基于術前多參數MRI（T2WI、pre-DCE、DCE和DCE減影圖）聯合臨床病理建立的影像組學列線圖評估患者的無病生存期，其評估效能相對于影像組學標簽、臨床病理模型的效能而言進一步提高［29］ 。為尋求更為有效的預測乳腺癌淋巴結轉移方法，有學者建立了預測乳腺癌SLN或腋窩淋巴轉移的影像組學-臨床病理特征聯合預測模型。既往研究建立的聯合預測模型［30-32］ 與本研究聯合模型的預測效能相近，提示MRI多參數影像組學聯合臨床特征的預測模型能夠更為全面揭示腫瘤的異質性，提供腫瘤更為豐富的生物學信息。

本研究的局限性：本研究為單中心的回顧性研究，且樣本量偏少；ROI的分割均為放射科醫師手動繪制，受主觀判斷及個人經驗影響；本研究所構建影像組學標簽及影像組學預測模型ROC曲線未使用Delong檢驗比較之間的差異性。

綜上所述，利用臨床資料、組織病理學、影像學特征及影像組學參數建立的影像組學聯合預測模型能夠在術前有效的預測乳腺癌SLN轉移狀態，為臨床決策提供依據。

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（編輯：郎" 朗）