微波消融在潛在可切除的結直腸癌伴同時性多發肝轉移中的臨床應用

韓磊 武雪亮 郭飛 郗宇寧 常曉燕 張春澤 張劍鋒 馬鵬程

摘要：目的 分析微波消融在初始評估為潛在可切除的結直腸癌伴同時性多發肝轉移中的臨床效果。方法 選取2018年10月1日至2020年10月1日河北北方學院附屬第一醫院普通外科、北京中醫藥大學東直門醫院中西醫腫瘤微創醫學中心、河北醫科大學第四醫院外二科收治的潛在可切除的結直腸癌伴同時性多發肝轉移患者，統計其一般資料、病理特征、治療方式和臨床療效，根據治療方式，分為轉化治療+腹腔鏡結直腸癌根治術+肝病灶切除組（手術切除組）和轉化治療+腹腔鏡結直腸癌根治術+肝病灶微波消融組（微波消融組），比較兩組患者相關手術指標（手術時間、術后肛門首次排氣時間、住院時間等）和術后并發癥（吻合口狹窄、吻合口出血、切口感染等），同時進行生存期隨訪，包括總生存期和無疾病生存期，繪制生存曲線，分析兩種治療方式的臨床療效。結果 共納入潛在可切除的結直腸癌伴同時性多發肝轉移患者198例，經FOLFOX或FOLFIRI方案行新輔助化療成功后66例，其中，手術切除組30例，均達到了根治效果，微波消融組36例，共消融57個腫瘤；54個腫瘤在第1次消融后達到完全消融（94.74%），后經再次消融后均達到無疾病證據；微波消融組患者手術時間、術中出血量、術后首次排氣時間、進流質飲食時間、住院時間及住院費用均顯著少于手術切除組（P均<0.001）；微波消融組患者術后視覺模擬評分法疼痛評分顯著低于手術切除組（P＜0.001），切口感染（P=0.740）、吻合口漏（P=1.000 ）、吻合口狹窄（P=1.000）等并發癥兩組比較差異均無統計學意義；總生存時間（P=0.191）和無疾病生存時間（P=0.934）兩組患者差異無統計學意義；結論 對于初始評估為潛在可切除的結直腸癌伴同時性多發肝轉移患者，經轉化治療后兩組均安全、有效，且有著相似的生存結局，但微波消融組在術后恢復、經濟及耐受性方面更具優勢，建議臨床推廣。

關鍵詞：微波消融；潛在可切除；結直腸癌伴同時性多發肝轉移；診療；生存預后

中圖分類號： R735.3文獻標識碼： A文章編號：1000-503X（2024）02-0161-08

DOI：10.3881/j.issn.1000-503X.15900

Clinical Application of Microwave Ablation in Potentially Resectable Colorectal Cancer With Simultaneously Multiple Liver Metastases

HAN Lei¹，WU Xueliang^1，2，GUO Fei¹，XI Yuning¹，CHANG Xiaoyan³，ZHANG Chunze⁴，ZHANG Jianfeng⁵，MA Pengcheng⁶

¹Department of General Surgery，²Insistute of Oncology，The First Affiliated Hospital of Hebei North University，Zhangjiakou，Hebei 075000，China

³Center of Minimally Invasive Therapy in Oncology of Traditional Chinese and Western Medicine，Dongzhimen Hospital of Beijing University of Chinese Medicine，Beijing 100029，China

⁴Department of Anus and Intestine Surgery，Peoples Hospital of Tianjin，Tianjin 300000，China

⁵Second Department of General Surgery，The Fourth Hospital of Hebei Medical University，Shijiazhuang 050000，China

⁶School of Mathematics and Computing Science，Guangxi Center for Applied Mathematics，Guilin University of Electronic Technology，Guilin，Guangxi 541200，China

Corresponding author：WU Xueliang Tel：15530399696，E-mail：wxlwlk@163.com

ABSTRACT：Objective To analyze the clinical efficacy of microwave ablation in the colorectal cancer with simultaneously multiple liver metastases that was initially evaluated as potentially resectable.Methods The patients with potentially resectable colorectal cancer with simultaneous multiple liver metastases treated in the Department of General Surgery of the First Affiliated Hospital of Hebei North University，the Center of Minimally Invasive Therapy in Oncology of Traditional Chinese and Western Medicine in Dongzhimen Hospital of Beijing University of Chinese Medicine，and the Second Department of General Surgery in the Fourth Hospital of Hebei Medical University from October 1，2018 to October 1，2020 were selected in this study.The general data，pathological features，treatment methods，and clinical efficacy of the patients were collected.According to the treatment methods，the patients were assigned into a surgical resection group（conversion therapy+laparoscopic primary resection+hepatectomy）and a microwave ablation group（conversion therapy+laparoscopic primary resection+microwave ablation）.The surgical indicators（operation duration，time to first postoperative anal exhaust，hospital stay，etc.）and postoperative complications（anastomotic stenosis，anastomotic hemorrhage，incision infection，etc.）were compared between the two groups.The survival period was followed up，including the overall survival period and disease-free survival period，and the survival curves were drawn to analyze the clinical efficacy of the two treatment regimens.Results A total of 198 patients with potentially resectable colorectal cancer with simultaneous multiple liver metastases were included in this study.Sixty-six patients were cured by neoadjuvant chemotherapy（FOLFOX or FOLFIRI），including 30 patients in the surgical resection group and 36 patients in the microwave ablation group（with 57 tumors ablated）.After the first ablation，54（94.74%）tumors achieved complete ablation，and all of them reached no evidence of disease status after re-ablation.The microwave ablation group had shorter operation duration，less intraoperative blood loss，shorter time to first postoperative anal exhaust，shorter time of taking a liquid diet，shorter hospital stay，and lower hospitalization cost than the surgical resection group（all P<0.001）.In addition，the microwave ablation group had lower visual analogue scale score（P<0.001）than the surgical resection group.The incidences of complications such as incision infection（P=0.740），anastomotic fistula（P=1.000），and anastomotic stenosis（P=1.000），the overall survival period（P=0.191），and the disease-free survival period（P=0.934）showed no significant differences between the two groups.Conclusions For patients with colorectal cancer with simultaneous multiple liver metastases initially assessed as potentially resectable，laparoscopic primary resection+surgical resection/microwave ablation after conversion therapy was safe，effective，and had similar survival outcomes.Microwave ablation outperformed surgical resection in postoperative recovery，economy，and tolerability，being worthy of clinical promotion.

Key words：microwave ablation；potentially resectable；colorectal cancer with simultaneously multiple liver metastases；diagnosis and treatment；survival and prognosis

Acta Acad Med Sin，2024，46（2）：161-168

結直腸癌遠處轉移最主要的靶器官是肝臟和肺^［1］，結直腸癌肝轉移是結直腸癌治療中的難點，15%～25%結直腸癌患者在確診時即合并有肝轉移，即同時性肝轉移，而另15%～25%的患者將在結直腸癌原發灶根治術后發生肝轉移，即異時性肝轉移，其中絕大多數的肝轉移灶初始無法獲得根治性切除，需要進行一系列的轉化治療^［2-4］。這類病變患者總生存期一般較短，有報道未經治療的肝轉移患者的中位生存期僅6.9個月，無法切除的肝轉移患者的5年生存率低于5%，而肝轉移灶若能完全切除或可以達到無疾病證據（no evidence of disease，NED）狀態，其中位生存期為35個月，5年生存率亦可達到30%～57%^［5-6］。2018年以前中國結直腸癌肝轉移指南中將結直腸癌肝轉移的治療目標定為顯微鏡下無殘留切除（resection 0，R0），要求通過外科手術將肝臟轉移灶完全切除，并保證一定的切緣，而在2018年之后的相關診療共識，尤其是2023年版的中國結直腸癌診療規范和中國結直腸癌肝轉移診斷和綜合治療指南中傾向于將R0切除轉變為NED，對于結直腸癌肝轉移患者，NED較原來的R0切除在特定人群上有了更多的擴展^［7-9］。因此，對這類結直腸癌伴肝轉移（colorectal cancer liver metastasis，CRLM）患者需要在多學科協作理念指導下，通過以外科為主，聯合腫瘤內科、放射治療、介入、影像（人工智能）、病理等相關學科，進行全面系統地圍手術期評估，個性化地制定治療計劃，開展相應的綜合治療，包括手術切除、化學治療、放射治療、靶向治療、免疫治療、消融、介入栓塞治療等，一站式或分次處理原發灶和轉移灶，從而綜合提高CRLM患者手術切除率和5年生存率^［10-12］。

近年，熱消融技術逐步進入臨床醫師的視野，相對于腫瘤負荷過大、腫瘤解剖位置不佳、毗鄰重要的血管或膽道結構和肝外疾病或其他合并癥而不能切除的肝轉移病灶，消融以其在保留肝實質、可重復干預、住院時間明顯縮短、并發癥發生率降低等諸多方面的優勢，逐步在臨床普及，從而提高了轉化治療后的NED率和生存期^［13-14］。因此，本研究回顧性收集整理3家大型區域綜合性醫院初診為CRLM患者的發病、診療情況，尤其是初始評估為潛在可切除的多發肝轉移患者，分析其轉化治療成功后行結直腸癌原發灶+微波消融的臨床效果，并與原發灶+肝轉移灶手術切除比較，為不適合或無法耐受肝病灶切除手術的患者提供有效、安全和經濟的治療方案。

1 資料和方法

1.1 資料來源

回顧性分析2018年10月1日至2020年10月1日河北北方學院附屬第一醫院普通外科、北京中醫藥大學東直門醫院中西醫腫瘤微創醫學中心、河北醫科大學第四醫院外二科收治的CRLM患者。詳細記錄患者的一般情況，包括：年齡、性別、臨床分期（根據美國癌癥聯合委員會第8版分期標準^［15］）、病理類型、分化程度、腸癌肝轉移復發風險評估、轉移瘤數量、直徑、腫瘤標志物、手術方式、基因檢測結果、轉化治療方案、手術切除和微波消融等。本研究經河北北方學院附屬第一醫院（倫理審查編號：K2022013）、北京中醫藥大學東直門醫院（倫理審查編號：KJ2022CX045）、河北醫科大學第四醫院（倫理審查編號：2022MEC025）倫理委員會審核通過，豁免知情同意。

1.2 納入標準

（1）必須由結腸鏡活檢病理確診為腺癌；（2）經腹、盆腔CT平掃+增強、直腸MRI平掃+增強診斷為伴同時性多發肝轉移；（3）排除急性出血、穿孔、梗阻等行急診手術；（4）病例資料詳實，包括基因檢測、蛋白等，有完整的隨訪記錄；（5）必須由院內專業的多學科綜合治療團隊（multidisciplinary team，MDT）討論決定治療方案并全程追蹤。

1.3 排除標準

（1）經頭、胸部平掃+增強CT或其他檢查發現存在肺轉移、顱腦轉移等；（2）一般情況較差，難以耐受系統性治療；（3）治療過程中，中斷治療或放棄治療等；（4）對經MDT討論確定的治療方案不執行、不配合或拒絕；（5）患者病例資料不完整，失訪。

1.4 治療原則

將最終納入的病例通過頭、胸、腹、盆腔CT平掃+增強，盆腔MRI平掃+增強，直腸超聲檢查，經MDT討論分為初始評估可切除和初始評估不可切除兩組，對于初始評估可切除的患者行原發灶并肝轉移灶1期切除或新輔助治療后行1期切除，而對于初始評估不可切除的患者在MDT討論下分為不可切除和潛在可切除（即患者當時暫不能進行手術，但是通過MDT評估，有潛在可切除機會），在MDT理念指導下，納入初始評估為潛在可切除的結直腸癌伴同時性多發肝轉移患者，參考精準的臨床分期和基因檢測、相關腫瘤標志物等結果，確定轉化治療方案：FOLFOX方案（奧沙利鉑85 mg/m²，1次/d；亞葉酸鈣400 mg/m²，1次/d；氟尿嘧啶400 mg/m²，1次/d；氟尿嘧啶2400 mg/m²，46 h微量泵泵入，1次/2周）±靶向治療（右半結腸癌或左半結腸癌伴RAS基因突變者加用貝伐珠單抗5 mg/kg，1次/2周；左半結腸癌伴RAS基因野生型加用西妥昔單抗初始劑量400 mg/m²，其后劑量250 mg/m²，1次/周）、FOLFIRI方案（伊立替康180 mg/m²，1次/d；亞葉酸鈣400 mg/m²，1次/d；氟尿嘧啶400 mg/m²，1次/d；氟尿嘧啶2400 mg/m²，46～48 h微量泵泵入，1次/2周）±靶向治療（同前），后經MDT討論評估為轉化治療成功的患者行原發灶+手術切除肝轉移灶、微波消融治療等，而對于評估為轉化治療失敗的患者，根據患者的意愿繼續行全身系統治療^［7-8］。

1.5 生存期隨訪

所有結直腸癌伴同時性多發肝轉移均納入各中心結直腸癌數據庫，由各中心團隊專業的隨訪人員通過門診服務、電話或微信跟蹤，參考復查情況，包括體格檢查、血清癌胚抗原、甲胎蛋白、外周血細胞分析、生化檢查、肝腎功能、胸腹部CT、電子腸鏡等結果，將生存數據收集整合，包括總生存期（overall survival，OS）和無疾病生存期（disease free survival，DFS），最終隨訪時間為2023年10月1日。

1.6 統計學處理

采用SPSS 26.0軟件進行統計分析，符合正態分布的計量資料以均數±標準差表示，組間比較采用t檢驗，不符合正態分布的計量資料以M（IQR）表示，組間比較采用秩和檢驗；計數資料以例數和百分數表示，組間比較采用卡方檢驗；生存率采用Kaplan-Meier曲線進行分析，P<0.05為差異有統計學意義。

2 結果

2.1 一般情況和病理特征

共納入CRLM患者671例，排除急診手術、肝外轉移、失訪等患者，最終納入198例潛在可切除肝轉移灶的結直腸癌伴同時性多發肝轉移患者，行轉化治療，經MDT討論評估，共66例轉化治療成功，30例經手術切除，年齡（58.92±7.74）歲；36例行微波消融（含多次消融），共消融57個腫瘤，54個腫瘤在第1次消融后達到完全消融（94.74%），年齡（59.45±7.88）歲，均達到NED狀態（圖1）。手術切除組與微波消融組患者性別、家族史、吸煙史、原發灶部位、肝轉移灶數量、肝轉移灶直徑、血清癌胚抗原、糖類抗原199、轉化基因RAS等基因狀態、化學治療+靶向治療方案等差異均無統計學意義（P均>0.05）（表1）。

2.2 圍手術期相關指標及治療費用

微波消融組患者手術時間、術中出血量、術后首次排氣時間、進流質飲食時間、住院時間及住院費用均顯著少于手術切除組（P均＜0.001）（表2）。

2.3 術后視覺模擬評分法評分及并發癥情況

微波消融組患者術后視覺模擬評分法評分顯著低于手術切除組（t= 28.061，P<0.001），兩組患者在切口感染、吻合口狹窄、吻合口漏、輸尿管損傷等并發癥發生率方面差異均無統計學意義（P均>0.05）（表3）。

2.4 隨訪情況

末次隨訪時間為2023年10月1日，中位隨訪時間為25.0個月。平均OS為（29.68±5.35）個月，其中微波消融組OS為（29.23±5.31）個月，手術切除組OS為（31.07±6.25）個月。平均DFS為（17.06±4.04）個月，其中微波消融組DFS為（16.83±3.89）個月，手術切除組DFS為（17.25±4.11）個月。兩組OS（P=0.191）、DFS（P=0.934）差異均無統計學意義，即兩組患者在預后方面差異均無統計學意義（圖2、3）。

3 討論

2023版中國結直腸癌肝轉移診斷和綜合治療指南指出，對于CRLM患者應采取MDT治療模式，結直腸腫瘤的MDT應該由普通外科（胃腸、肝膽胰）、腫瘤內科、消化內科、放療科、病理科、營養科、影像科、內鏡科等資深專家^［16-18］，根據患者病情，結合患者的心理、家庭、社會影響等因素，共同制定治療目標、治療措施，從而實現個體化和精準化治療^［19-20］。對于CRLM患者，首先要根據患者肝轉移灶的部位、數目和大小，評估是否可以與原發灶一站式切除，對于初始評估不可切除的CRLM患者，建議根據一般狀況，包括患者基礎病情況、營養、體質、免疫、臨床風險評分、基因檢測、原發灶部位等，制定轉化治療方案，對于有潛在NED可能的CRLM患者進行的轉化治療尤其重要，轉移灶的早期退縮更是預后的重要參考指標之一^［21-22］。

對于轉化治療有效或成功的CRLM患者，手術完全切除肝轉移灶仍是目前能治愈CRLM患者的最佳方式，故符合條件的患者均應在適當的時候接受手術治療。部分最初肝轉移灶無法切除的患者經治療后轉化為可切除病灶時亦建議行手術治療。而對于手術切除難度較大的個別轉移灶，預計術后殘余肝臟容積不夠、左右肝均多發轉移不宜手術的或經轉化治療后轉移灶明顯退縮但仍不適合手術切除，或患者自身狀況無法承受手術風險者，可考慮局部毀損治療，從而使更多的患者有機會達到NED狀態，提高5年生存率^［23-24］。目前此類方法應用較多的是消融，包括射頻和微波，微波傳導不受組織干燥碳化的限制，使腫瘤內部在較短的時間內就可產生較高的溫度和更大的消融帶，因而相較于射頻消融，其腫瘤細胞的壞死更徹底，且不會對其他肝組織造成創傷，安全性良好。目前，國內對手術切除和消融局部毀損治療臨床療效的研究較少，部分研究僅涉及單純肝轉移灶的處理和原發灶+轉移灶的1期處理，對于結直腸癌多發肝轉移經轉化治療后的一站式處理臨床相關報道較少。

本研究通過嚴格篩選，入組的66例經轉化治療后的結直腸癌伴同時性多發肝轉移患者分別給予腹腔鏡結直腸癌根治術+肝病灶切除和腹腔鏡結直腸癌根治術+微波消融治療，相較于手術切除組，微波消融組的手術時間和住院時間明顯縮短、術中出血量減少、術后恢復較快，同時住院費用降低；而且，術后患者疼痛評分降低，盡管部分微波消融組患者并不能一次完全處理所有轉移病灶，需要術后經CT引導多次微波消融，但最終均達到了NED狀態，且兩組患者整體并發癥及生存預后差異均無統計學意義。

目前，腹腔鏡結直腸癌切除術的優勢已被充分證實，結合筆者中心發現，對位于肝臟內部的轉移灶，可在術中利用特有的腔鏡超聲引導下行轉移灶微波消融。對于位于肝臟表面的轉移灶，可以在腹腔鏡直視下直接消融，尤其對于臨近膈肌、橫結腸、膽囊、胃等重要組織、器官的轉移灶，可以在腹腔鏡直視下有效隔離，減少甚至避免其受到消融帶來的機械、物理損傷。對于術中肝轉移灶消融后的出血、漏膽可及時發現、處理，降低術后并發癥發生率；此外，微波消融可有效避免術中正常肝臟組織的牽拉，減輕機體應激反應，亦提高了手術的安全性；再者，腫瘤細胞能夠通過消融直接被吸收入血，可成為內源性腫瘤抗原，抑制機體免疫逃逸，激活抗腫瘤免疫反應。筆者團隊觀察到部分肝多發轉移病例中，較大的肝轉移灶消融后再次復查時小的肝轉移灶也達到影像學緩解；相較于手術切除肝轉移灶，微波消融僅需消融肝轉移灶及其周圍0.5～1.0 cm安全消融邊界，可以保留更多的正常肝組織，具有可多次、重復性消融的優勢，減少了剩余肝組織少、肝功能衰竭等并發癥的發生風險。另外，筆者中心采取同期行腹腔鏡結直腸癌根治術+肝轉移灶微波消融/切除術的一站式治療模式，避免了目前國內外診療中心先于胃腸外科行腹腔鏡結直腸癌根治術，待患者病情恢復或出院后再轉至肝膽外科或介入外科行肝轉移灶消融或切除帶來的二次或多次麻醉、手術、住院時間長、治療費用高、患者身心壓力大等弊端，對患者術后生活質量的改善和生存時間的延長均有重要意義。Song等^［25］納入62例行微波消融和34例行手術切除的CRLM患者，比較臨床結局，結果顯示微波消融組住院時間和住院費用均明顯低于手術切除組，且微波消融組中出現嚴重并發癥的案例十分少見，兩組OS和DFS差異亦無統計學意義。因而，證實消融治療可能是治療不能手術的CRLM患者的一種安全、經濟、有效的方法，且在一定程度上比肝切除更有優勢。Hu等^［26］回顧性分析24例結直腸癌根治性肝轉移患者（微波消融組）和12例結直腸癌根治性肝切除術（手術切除組）的臨床資料，結果顯示微波消融組患者共消融53個腫瘤，52個腫瘤在第1次消融后達到完全消融（98.1%），微波消融組無嚴重并發癥，長期生存率與手術切除組差異無統計學意義。因而證實結直腸癌肝轉移微波消融術在保證療效的同時避免了大范圍肝切除，操作安全、可行、可重復。

綜上，腹腔鏡下結直腸癌根治術聯合肝轉移灶微波消融治療的一站式治療模式在治療潛在可切除的結直腸癌伴同時性多發肝轉移患者中有明確的臨床療效，且安全性較好，創傷較輕，并發癥較少，術后恢復較快。因而，建議臨床推廣應用。

利益沖突 所有作者聲明無利益沖突

作者貢獻聲明 韓磊：參與主體論文設計與撰寫；武雪亮：參與主體文章書寫與修改；郭飛：參與患者隨訪，提供部分數據；郗宇寧：參與部分統計學分析與部分論文修改；常曉燕：提供部分數據，參與設計部分實驗；張春澤：進行部分數據整合；張劍鋒：提供部分數據資料，參與部分患者隨訪統計；馬鵬程：提供部分數據

參 考 文 獻

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（收稿日期：2023-10-24）