珍稀瀕危植物海南粗榧群落樹種組成與種間聯結性

王如，農壽千，彭文成，吳彪，楊佳，廖立國

海南省林業科學研究院（海南省紅樹林研究院），海南 海口 571100

植物群落中的物種組成與區系分布是認識群落變化、發展的基礎（Tilman et al.，2006）。種間聯結反映了植物種群在空間分布上的相互關聯性，是用于描述在某個時間范圍內不同物種由于生境差異而形成的相互關系，對于研究植物的種間關系，維護群落的穩定性具有重要意義（Akatov et al.，2018）。瀕危植物往往受限于自身的生物學與生態學特性，天然更新繁衍速度慢，因此抵御風險能力較弱，在遭到人類不合理的開發利用時容易面臨滅絕的風險，導致生態系統生物多樣性的喪失（De Sequeira et al.，2021；葉興狀等，2021）。研究瀕危植物所在群落物種組成與種間聯結特征，可揭示其種群生存狀況和群落演替趨勢，有助于認識物種的瀕危機制，探究群落物種間的競爭或互利共生關系，為制定具有針對性的瀕危植物保護策略提供科學理論基礎（潘元琪等，2020）。國內眾多專家學者近年來已對不同地區的珍稀瀕危保護植物開展了關于種間聯結性的研究，王博等（2017）對甘肅省安西保護區的裸果木（Gymnocarposprzewalskii）的調查結果表明，裸果木趨于獨立生長，與大多數物種聯結不顯著，群落處于不穩定狀態；蔡鑫等（2019）通過野外踏查浙江華頂杜鵑（Rhododendron huadingense）分布區，發現華頂杜鵑的群落種間關系松散，整體關聯不顯著；羅敏賢等（2022）以福建龜山的傘花木（Eurycorymbuscavaleriei）為研究對象，發現傘花木與群落優勢種的種間聯結性低，需要進行適當人工干預。這些研究揭示了不同瀕危保護植物對生境的適應性及其群落物種間的動態聯系，對于瀕危物種的多樣性保護至關重要。

海南粗榧（Cephalotaxushainanensis）是三尖杉科（Cephalotxaceae）三尖杉屬（Cephalotaxus）的常綠高大喬木，主要分布在東亞和中南半島北部，在國內主要分布在海南熱帶雨林國家公園的尖峰嶺、吊羅山、五指山、霸王嶺等海拔在700—1 100 m 的山地雨林溝谷兩側中，零星分布在廣東、廣西、西藏南部等地（符文英等，2003）。由于其種群數量稀少，種子萌發困難，且因能從其樹皮及枝葉提取具有治療白血病和急性淋巴病的三尖杉酯堿類藥物而遭到大規模砍伐，現已被列入國家二級重點保護植物（祁珊珊等，2010）。目前已有許多學者對海南粗榧的遺傳多樣性（Du et al.，2002）、育種栽培（曾祥全等，2016）、表型結構（向志強等，2002）、藥物合成（Qiao et al.，2023）等方面開展了較為深入的研究，但對其群落組成及種間聯結性研究還未見報道。本團隊以海南熱帶雨林國家公園內的野生海南粗榧群落為研究對象，通過對其分布點的樣方調查，分析了海南粗榧群落的物種組成與植物區系特征，探討了群落常見樹種間的聯結性，以期為海南粗榧瀕危機制的詮釋、野生種群的保護與恢復提供科學的理論支撐。

1 研究區概況和研究方法

1.1 研究區概況

海南熱帶雨林國家公園地處海南島中南部山區（18°33′16″—19°14′16″N，108°44′32″—110°04′43″E），東起吊羅山國家森林公園，西至尖峰嶺國家級自然保護區，南至保亭黎族苗族自治縣毛感鄉，北至黎母山省級自然保護區，范圍涉及海南島中部9 個市縣，總面積達到4 269 km2。國家公園位于熱帶北緣，受印度洋季風、西北太平洋季風以及東亞季風三大季風影響，形成了熱帶海洋性季風氣候，干濕季分明（姜超等，2017），光照時間充足，年均氣溫在22.5—26.0 ℃之間，多年平均降雨量為1 759 mm，是海南三大江（南渡江、昌化江、萬泉河）的發源地，有海南“水塔”之稱。園區的森林資源豐富，覆蓋率達到95.6%，其中天然林面積為3 294.36 km2，占國家公園面積的 74.9%，常見植物有楝科（Meliaceae）、樟科（Lauraceae）、茜草科（Rubiaceae）、錦葵科（Malvaceae）等；人工林面積824 km2，主要以橡膠（Heveabrasiliensis）、杉木（Cunninghamia lanceolata）、馬占相思（Acaciamangium）、檳榔（Arecacatechu）等經濟、用材林種為主的純林。植被類型涵蓋分布在中部山區海拔800 m 以下的熱帶低地雨林、面積最大的熱帶山地雨林、較稀少的熱帶針葉林及高山云霧林。截止至2019 年，共統計有包括各類保護植物432 種在內的野生維管植物3 653 種（陳宗鑄等，2021）。

1.2 研究方法

1.2.1 樣地設置及調查

調查工作于2022 年2—4 月進行，根據海南粗榧常散生于海拔700—1 200 m 山地雨林或季雨林的溝谷或溪澗密林山坡的分布特征，在海南熱帶雨林國家公園林區保護人員的指導下，對生長有野生海南粗榧且人為干擾極小的霸王嶺、尖峰嶺、黎母山、五指山原始森林地段進行調查，以調查發現的8 株海南粗榧母樹為中心，設置8 個20 m×20 m 標準樣地（表1），記錄各樣方的海拔、經緯度、坡度等數據，同時對樣地內的胸徑大于1 cm 且樹高大于1.5 m 的喬木樹種進行每木檢尺，記錄樹高、冠幅、胸徑、枝下高、樹種名等指標。

表1 海南粗榧樣方地理位置及母樹信息Table 1 Geographic location and maternal plants information of Cephalotaxus hainanensis sample plot

1.2.2 樹種組成與區系分析

通過查閱中國植物志在線資源庫（http://www.iplant.cn/frps）及《海南植物圖志》（楊小波，2015），對樣地內喬木的科、屬、種進行分類鑒定及統計分析。根據吳征鎰等（2003）提出的世界種子植物科的分布區類型系統，分析群落中樹種的區系成分，統計樣地內的喬木科的分布區類型。

1.2.3 總體關聯性檢驗

總體關聯性采用Schlute（1984）提出的方差比率法（Rv）檢驗群落喬木物種間的總體聯結性，并用統計量W來檢驗總體聯結是否顯著，具體公式如下：

式中：

S——總物種數；

ST——所有物種數的方差；

δT——所有物種數出現頻度的方差；

N——總樣方數；

ni——物種i出現的樣方次數；

Pi——物種出現的頻度；

Ti——樣方i的物種總數；

t——樣方的物種平均數。

Rv——獨立假設條件下群落物種間的總體聯結性指數，若Rv>1，則物種間總體表現為正關聯，若Rv<1，則物種間總體呈現負關聯，若Rv=1，則物種間總體無關聯。

通過統計量W檢驗Rv值偏離1 的顯著程度，W=Rv×N，若W<χ2(0.95,N)或W>χ2(0.05,N)，則物種間為顯著關聯；若χ2(0.95,N)

1.2.4 種間關聯性檢驗

根據樣方調查數據中物種的存在與否，建立2×2 列聯表，利用V值來判斷物種間的正負關聯性，依據χ2統計量來表示物種間的關聯性，χ2值通過Yates 的連續校正公式（張金屯，2018）計算，公式如下：

式中：

ɑ——兩個物種都出現的樣方數；

b和c——兩個物種單獨出現的樣方數；

d——兩個物種都沒出現的樣方數。若V>0，則表示種間正關聯，當V<0，則表示種間負關聯。若χ2<3.841，即P>0.05，代表種間關聯不顯著；若3.841≤χ2≤6.635，即0.01≤P≤0.05，表明種間聯結性顯著，當χ2>6.635，即P<0.01，種間聯結性為極顯著。

聯結系數（AC）可以反映種間聯結性的關聯強度，而共同出現百分率（PC）能較準確判斷物種間正聯結強度，避免ɑ值和d值偏高或偏低造成的偏差，計算公式如下：

AC的值域為[-1, 1]，正關聯越強越靠近1，負關聯越強越靠近-1；PC的值域為[0, 1]，反映正關聯的緊密程度，值越接近1 正關聯越強。

Pearson 相關系數（rp）和Spearman 秩相關系數（rs）通過物種數量反映物種間的線性關系，是分析種間關聯程度大小的有效補充和完善（徐滿厚等，2016）。

式中：

rp和rs的值域為[-1, 1]，大于0 為正相關，小于0 為負相關；

N——樣方數；

xik和xjk——物種i和物種j在樣方k中的秩；

t檢驗可以檢驗相關系數的顯著性，公式如下：

式中：

t——檢驗量；

r——相關系數；

n——樣本數量即樣方數N，計算得到t值后查詢對應概率P值。

2 結果與分析

2.1 伴生樹種組成

調查的8 個海南粗榧樣地中共發現喬木105種，隸屬44 科78 屬（表2），其中雙子葉植物占絕對優勢，為41 科75 屬102 種，分別占科、屬、種總數的93.2%、96.2%、97.1%，單子葉植物僅為1科1 屬1 種，裸子植物為2 科2 屬2 種。群落喬木樹種類型豐富，科、屬的種類較為復雜，5 種喬木以上的科有6 科，共26 屬43 種，分別占科、屬、種總數的 13.6%、33.3%、41.0%，其中以桑科（Moraceae）4 屬10 種及樟科5 屬10 種為最，楝科為4 屬7 種，茜草科為5 屬6 種，夾竹桃科（Apocynaceae）及錦葵科都為4 屬5 種，群落喬木在科的層面較為集中，優勢科較為明顯。群落的78屬中，有59 個單種屬，占總屬數的75.6%，較多種類的為榕屬（Ficus）6 種，根據統計結果可看出在屬的層面，群落分布較為分散，無明顯優勢屬，體現了熱帶森林群落組成的復雜性。

表2 海南粗榧伴生群落樹種科屬統計Table 2 Family and genus statistics of tree species in Cephalotaxus hainanensis concomitant community

2.2 伴生樹種區系分析

海南粗榧樣地群落的伴生樹種共有9 種分布區類型（表3），在調查發現的44 科植物中，世界分布類型（1）8 科，包括群落種數最多的桑科，還有豆科（Fabaceae）、榆科（Ulmaceae）等。熱帶分布類型（2—6）最多，達29 科，占總科數的65.9%，其中泛熱帶分布 21 科， 包括夾竹桃科（Apocynaceae）、棕櫚科（Arecaceae）、橄欖科（Burseraceae）等，多為群落常見種和重要標志種；東亞（熱帶、亞熱帶）及熱帶南美間斷分布5 科，有冬青科（Aquifoliaceae）、杜英科（Elaeocarpaceae）等，其他熱帶類型皆為1 科。溫帶分布類型（7—9）7 科，其中北溫帶分布4 科，僅占總科數的9.09%，有楊柳科（Salicaceae）、山茱萸科（Cornaceae）等。分析海南粗榧樣地群落伴生樹種區系可知，熱帶成分占主要組成部分，溫帶成分最低，群落區系具有明顯的熱帶性質（杜家賢等，2020）。

表3 海南粗榧伴生群落樹種科的分布區類型Table 3 Distribution area types of tree species family in Cephalotaxus hainanensis concomitant community

2.3 總體關聯性分析

根據所調查樣方物種出現的頻度數據，選擇頻度不小于0.5 的樹種（表4）分析種間的聯結性（魏亞情等，2022），如表4 所示，共有16 種樹種進行分析，經過計算分析，海南粗榧群落常見樹種的總體關聯性方差比率Rv為 0.534<1，且統計量W=4.27，介于χ20.95（2.733）與χ20.05（15.507）之間，表明總體關聯性表現為不顯著的負關聯，群落常見樹種總體上還沒形成緊密的耦合關系。

表4 海南粗榧群落常見樹種種名及縮寫Table 4 Name and abbrevition of common species in Cephalotaxus hainanensis community

2.4 種間關聯性分析

2.4.1χ2檢驗分析

海南粗榧群落常見樹種的χ2檢驗結果顯示如下（圖1），由于本次調查的特殊性，所有樣方均有海南粗榧的存在，因此種間關聯分析2×2 列聯表中的c、d 值均為0，與海南粗榧相關的AC值與χ2值均無。其余15 種常見樹種的105 個種對中，正關聯的種對有33 對，負關聯41，無關聯31，分別占總對數的31.4%、39.1%、29.5%，均不存在顯著關聯種對，說明海南粗榧群落常見樹種的種間關聯結構較為松散，聯結性弱。

圖1 海南粗榧群落常見樹種種間關聯χ2半矩陣圖Figure 1 Semi-matrix of interspecific correction χ2-test of association of common species in Cephalotaxus hainanensis community

2.4.2 關聯度分析

通過χ2檢驗可以判斷樹種間是否存在顯著聯結，但仍然需要聯結系數（AC）及共同出現百分率（PC）對種對間的極性大小及不顯著但仍存在關聯的種對進行測定。由圖2a 知，海南粗榧群落主要樹種種對中，AC>0.67 的種對有9 對，占總對數的8.57%，包括短藥蒲桃（Syzygiumglobiflorum）和沙煲暗羅（Polyalthiaobliqua）、黃椿木姜子（Litseavariabilis）、秋楓（Bischofiajavanica）、白背厚殼桂（Cryptocaryamaclurei），藍樹（Wrightialaevis）和藥用狗牙花（Tabernaemontanabovina）等種對，正聯結系數越大說明這兩個樹種對環境差異具有相似的響應，所需的生境條件接近；0.33≤AC<0.67 的種對有23 對，占總對數的21.9%；0≤AC<0.33 的種對有28 對，占總對數26.7%；-0.33≤AC<0 的種對有22 對，占總對數的21.0%；-0.67≤AC<0.33 的種對有11 對，占總對數的10.5%；AC<-0.67 的對數有12 對，占總對數的11.4%，系數較小表示樹種間獨立性較強，聯結性弱，而負值的則表示這些樹種間存在排斥作用，或者生境需求不同。

圖2 海南粗榧群落常見樹種種間關聯AC值（a）和PC值（b）半矩陣圖Figure 2 Semi-matrix of interspecific correction AC value (a), PC value (b) of association of common species in Cephalotaxus hainanensis community

共同出現百分率可以表示不同樹種間正聯結程度的大小，并在一定程度上克服AC值的偏差，由圖2b 可知，PC≥0.75 的種對僅有7 對，占總對數的5.83%，即海南粗榧和短藥蒲桃，短藥蒲桃和沙煲暗羅，藍樹和海南暗羅（Polyalthialauii）等種對，說明這些種對能較好的和諧相處，利用共同生境資源；0.5≤PC＜0.75 的種對有41 對，占總對數的34.2%；0.25≤PC＜0.5 的種對有55 對，占總對數的45.8%；PC＜0.25 的對數有17 對，占總對數的14.2%，百分率較低說明這些樹種間對生境的要求差異較大，共同出現在同一環境的可能性較小。從AC值和PC值的總體大小可看出海南粗榧的群落主要樹種的聯結呈現較為松散或無聯結狀態，樹種間的獨立性較強，與χ2檢驗的結果基本一致。

2.4.3 相關性分析

種對間的相關分析可進一步對種間聯結程度大小進行補充完善，從樹種的Pearson 檢驗結果（圖3a）可知，在所有的120 個種對中，正關聯種對有57 對，占總對數的47.5%，其中顯著正關聯種對僅有賽木患和紅紫麻；無關聯種對3 對，占總對數的2.50%；負關聯種對60 對，占總對數的50.0%，其中顯著負關聯有3 對，包括海南粗榧和藥用狗牙花、藍樹和鵝掌柴（Heptapleurumheptaphyllum）、紅果樫木（Dysoxylumgotadhora）和大葉刺籬木（Flacourtia rukam），極顯著負關聯僅有秋楓和白背厚殼桂。

圖3 海南粗榧群落常見樹種Pearson 相關性和Spearman 秩相關性檢驗Figure 3 Pearson correlation coefficien and Spearman rank correlation coefficient of common species in Cephalotaxus hainanensis community

種對間的Spearman 秩相關性檢驗結果顯示（圖3b），正關聯種對有61 對，占總對數的50.8%，其中呈顯著正關聯的種對 2 對，分別為賽木患（Lepisanthesoligophylla）和大葉刺籬木、賽木患和紅紫麻（Oreocniderubescens），極顯著正關聯的2對，為沙煲暗羅和鵝掌柴、大葉刺籬木和白背厚殼桂；無關聯僅1 對，為紅花天料木（Homalium hainanense）和白背厚殼桂；負關聯種對有58 對，占總對數的48.3%，其中顯著負關聯種對4 對，包括沙煲暗羅和賽木患、秋楓和白背厚殼桂等，極顯著負關聯僅有1 對，為海南暗羅和藥用狗牙花。整體而言，海南粗榧群落中顯著正關聯種對相對較少，物種間較為相互獨立，而顯著負關聯的種對明顯多于顯著正關聯。

3 討論

海南粗榧樣地群落的伴生樹種調查結果有44 科78 屬105 種，其中熱帶區系植物占總科數的65.9%，具有明顯的區域性質（杜家賢等，2020），與同屬瀕危植物的海南假韶子（Paranepheliumhainanense）群落具有相似的區系特征（羅金環等，2018），但從群落物種組成來看，海南粗榧群落的喬木樹種有105種，要顯著高于海南假韶子群落的36 種，這可能是因為物種間生長環境受人為干擾的強度差異所導致（王麗等，2019）。分析群落的主要優勢科可知，海南粗榧群落主要由桑科、樟科、楝科等樹種組成，而海南假韶子群落優勢科為大戟科（Euphorbiaceae）、梧桐科（Sterculiaceae）、無患子科（Sapindaceae），這說明不同的熱帶森林瀕危樹種在群落樹種組成與優勢植物都存在明顯差異，因此針對不同的瀕危植物開展野外撫育和保護工作時需要根據樹種間的區別制定不同方案（楊陽等，2019）。

種間聯結性與群落的穩定性密切相關，是群落各物種在生境影響下相互作用、影響形成的有機聯系，可在一定程度上反映該群落組成物種間的相互關系（黃祥童等，2015）。本研究中的總體關聯性結果顯示海南粗榧群落主要樹種間為不顯著的負關聯，群落的組成結構還未成熟，穩定性較弱，處于不斷發展的動態演替階段，與同屬常綠針葉樹種的貴州雷公山自然保護區臺灣杉（Taiwania cryptomerioides）群落（王加國等，2015）總體負關聯結果相似，而在海南省吊羅山瀕危植物石碌含笑集中分布區開展的總體關聯性研究結果表現為顯著正相關（魏亞情等，2022），說明瀕危植物受限自身的生態學和生物學特性以及群落的發展階段，種群數量較少，在群落中趨于獨立生長，而其種群數量的增加可以加強與其他物種的聯系，則有助于植物群落向穩定共存的頂級群落演替。種間聯結理論認為負關聯往往表明群落間的物種存在排斥性，這主要是由于不同物種的生物學特征與水分、光照等環境因子的需求存在較大差異，或者是有些物種為了占據相同的生態位而產生了激烈競爭所導致（徐滿厚等，2016）。正關聯則是反映了群落物種面對相同環境具有相似的生活策略，植物種對間互利共生，資源互補，相伴生長（陳玉凱等，2011）。本研究χ2檢驗結果表明海南粗榧群落主要樹種105個種對均無顯著關聯種對，而正關聯33 對，僅占總對數的31.43%，表明群落中相互依賴、聯系緊密的種對較少，說明海南粗榧群落結構較為松散，穩定性弱，各樹種間獨立性強，這與瀕危植物黃梅秤錘樹（Sinojackiahuangmeiensis）的種間聯結性研究結果相似（王世彤等，2018）。聯結系數AC值與共同出現百分率PC值均為系數較小種對占群落總對數絕大多數的結果也驗證了χ2檢驗結果，兩種關聯強度指數值均較大的種對有短藥蒲桃和沙煲暗羅、白背厚殼桂和沙煲暗羅、賽木患和白背厚殼桂等種對，這可能是由于這些物種在生境需求和資源獲取方面具有較高的一致性。短藥蒲桃是與海南粗榧共同出現的次數最多的植物，兩者均為耐陰濕植物，生長環境相似，且短藥蒲桃為小喬木，與高大喬木海南粗榧占據森林中的不同的生態位，避免了種間的強烈競爭，是海南粗榧合適的伴生樹種。Pearson相關性與Spearman 秩相關性檢驗結果發現海南粗榧僅和藥用狗牙花具有顯著負相關，這與海南粗榧喜歡生長在陰涼潮濕的溝谷環境，而藥用狗牙花喜歡生長在陽光充足的溫暖環境中有關，且由于海南粗榧幼苗早期生長對光照存在一定需求，與林下生長的藥用狗牙花可能存在光照資源上的競爭。共同出現百分率結果表明海南粗榧與藍樹、沙煲暗羅、紅果樫木等物種共同出現的頻率較高卻不存在顯著相關，說明由于各物種可以通過占據不同生態位，利用不同空間的資源，從而在群落達到動態共存，同時也說明其他物種進入該群落的概率較大（薛衛星等，2023）。

林下的調查結果發現海南粗榧母樹更新幼苗數量較少，且僅在1 個樣地發現1 株幼樹，可知其的天然更新繁衍能力較弱，戴志聰等（2010）連續10 年在海南島對野生海南粗榧幼苗的存活率進行觀測，發現復雜的雨林環境，尤其是林下光照資源不足對其生長產生了較大影響，側面說明了植被對光照的競爭可能導致群落呈現總體負關聯。根據前人的研究（王獻溥等，1994）可知，海南粗榧為雌雄異株，母樹的結實率低，并且種子有休眠特性，通常落地之后需要到翌年甚至第3 年的春天才能發芽，而大部分由于不能接觸到土壤，往往在休眠過程中逐漸失去活性然后腐爛，此外其果實深受松鼠等嚙齒動物的喜愛，成熟的果實常被動物吃掉，而在種子即將成熟發育的時期還容易遭到臺風的侵擾，造成其結實率降低，調查中還發現海南粗榧樣地的郁閉度均在0.6 以上，部分甚至超過了0.8，過高的森林郁閉度使得幼苗難以獲得滿足生長所需的陽光（葉興狀等，2021），這些自然因素是導致海南粗榧陷入瀕危境地的重要原因，但最為關鍵的影響因素是人類對其的過度采伐利用，導致其難以形成自然更新的群落（祁珊珊等，2010）。

種間聯結分析的本質是根據物種出現與否來分析種對間的關系，不考慮到物種的多度，頻度等信息的影響，本研究中的海南粗榧數量并不影響聯結分析結果，但對于以物種在樣方中多度為基礎，對物種間的關聯強度進行分析的種間相關分析，海南粗榧在調查樣方中的成株僅為8 株，數量特征并不明顯，可能會導致海南粗榧與其他樹種間的相關系數偏低。后續研究可通過增加樣方數量，結合林下調查數據驗證本文結果，同時通過分析相關種在環境中所占據的生態位、不同樹種的發育周期及功能性狀的差異及灌木層與草本層的物種生長狀況對海南粗榧與其他物種的種間生態關系開展進一步探究。

4 結論

綜合以上研究結果，海南粗榧群落常見樹種間的種間聯系較為分散，總體呈現不顯著的負關聯，種對間的關聯性較弱，顯著相關的物種較少，群落處在動態共存的演替階段中。海南粗榧在群落中的獨立性較強，成株生長狀況較好，但調查結果也發現林下海南粗榧幼苗、幼樹數目極為短缺，說明林下植被對資源的競爭可能導致海南粗榧幼苗生長受限，加之受到自身繁衍困難的影響，海南粗榧種群存在逐漸衰退的風險，因此需要在保護海南粗榧個體的同時，結合群落的結構特征采取適當的人工輔助措施，對高大喬木進行修枝和開林窗，改善林下植被環境，保證海南粗榧幼苗獲得充足空間資源，增加其幼苗的光照時長；收集海南粗榧種子培育成健康幼苗后，根據其生態習性，選擇合適生境進行人工補植，擴大其分布面積，增加其種群數量，滿足其對陰暗潮濕生境的需求，促進海南粗榧種群的生長與更新。