東北鼠李雌雄異株個體對種間競爭響應的性別差異*

張 琦 葉爾江·拜克吐爾漢 王 娟

（1.北京林業大學森林資源與生態系統過程北京市重點實驗室 北京 100083；2.新疆農業大學林學與園藝學院 烏魯木齊 830052）

生物繁殖行為有2 個相悖的假說。一個是代謝燃料假說，假設個體在資源不足或受其他壓力影響時放棄繁殖，并將其有限的資源投資于與繁殖無關的行為（Wadeet al., 1992; Wadeet al., 1996）；另一個是不惜一切代價的繁殖假說，假設當面臨資源供應不足時，個體會繼續繁殖或增加其繁殖行為（Boonstraet al.,2001）。植物通過產生果實和種子進行繁殖，將基因傳遞給下一代（Vergottiet al., 2019）。然而，繁殖對植物來說代價高昂，受氣候、植食和競爭等壓力的影響（Vergottiet al., 2019; le Roncéet al., 2020）。在受到食草動物攻擊后，植物可能會延遲繁殖或者減少繁殖產量（Kersch-Beckeret al., 2012）。可利用資源的減少也會導致植物繁殖產量的下降（Wanget al., 2016）。如植物受到落葉等損害后，會通過減少繁殖來維持葉片產量（Tulleret al., 2018）。此外，林分密度對樹木的生長和繁殖力也有負面影響（Guariguata, 1999）。研究發現當環境惡化時資源分配更有利于繁殖（Kellyet al.,2002; Pearseet al., 2016）。那么在相鄰異種的競爭影響下，植物會選擇降低繁殖產量還是增加繁殖產量，值得進一步探討。

相鄰異種間的相互關系可以是積極促進作用，也可以是消極抑制作用（Krnaet al., 2009）。鄰體競爭是相鄰個體間為爭奪生存條件而產生的相互抑制作用（Harperet al., 1961）。來自相鄰異種的競爭會影響樹木的資源獲取，從而改變樹木的生物量分配，同時對植物生長產生抑制作用（Yanget al., 2019）。在對柚木（Tectona grandis）的研究中發現，鄰體競爭抑制柚木胸徑生長（Hitsumaet al., 2021）。日益激烈的鄰體競爭也會給樹木繁殖帶來不利影響（Songet al., 2021）。一些研究認為同種鄰居比異種鄰居更具競爭力（Pretzschet al., 2009），種內競爭導致樹木胸徑生長受到抑制（Yanget al., 2019）。另一些研究則認為同種鄰居對生長沒有顯著影響，而異種鄰居對生長具有很強的負面影響（von Oheimbet al., 2011）。這意味著植物個體能否在野外成功生長不只取決于種內個體競爭程度，也取決于種間競爭結果（Sánchez-Vilaset al., 2011）。特別是對于雌雄異株植物，雌雄間生態位的分化使種內競爭得到緩解（Zhanget al., 2009），所以種間競爭顯得尤為重要。研究顯示植物種間競爭比種內競爭更強烈，同種鄰居對雌雄植株的生長沒有影響，但異種鄰居卻對其有抑制作用（Pérez-Llorcaet al., 2019）。比如，Sánchez-Vilas 等（2011）認為雌雄植株的生長更多是受種間競爭的抑制。

雌雄異株是雌雄性別功能在個體水平上分離的一種性系統。在許多雌雄異株植物中都發現了性別二態性，雌樹和雄樹的形態、生理、生活史和防御特征等都存在性別差異，這通常與雌性和雄性功能相關的繁殖成本差異有關（Dawsonet al., 1999; Obeso, 2002;Barrettet al., 2013）。普遍認為雌樹在繁殖上比雄樹投入更多資源，盡管某些植物的雄樹由于大量的花粉投資使其在開花期間的繁殖成本高于雌樹，但雌樹為滿足其果實生長用于繁殖的資源最終將多于雄樹（Lloydet al., 1977; Obeso, 2002; Juvanyet al., 2015）。由于雌樹的繁殖成本比雄樹更高，競爭對雌樹生長的負向影響更大（Lloydet al., 1977）。然而，一些研究并未顯示雌樹的繁殖投入高于雄樹（Delphet al., 2005）。雌雄異株植物成功繁殖所需要的資源不同，資源需求差異也可能使雌雄植株在受競爭影響時具有響應差異（Sánchez-Vilaset al., 2011; Tonnabelet al., 2017）。在發現雌雄植株具有競爭響應差異的研究中，雌樹受到競爭更多的負面影響（Sánchez-Vilaset al., 2011）。一般來說，性別間的特異性生理差異最可能發生在繁殖階段（Delph, 1999）。雌雄異株植物性別分離的生理構造對研究繁殖階段的性別差異提供了理想范式。目前，雌雄異株植物在形態差異、性別比例、性別分化、生殖分配、生態適應和環境脅迫響應等方面的研究較多。然而，這些與性別相關的研究很少考慮到競爭這一生物因素。此外，大多數與雌雄異株植物競爭相關的研究都著眼于種內競爭，鮮有關于不同性別個體對種間競爭的響應研究。因此，研究雌雄異株植物對種間競爭響應的性別差異具有重要意義。

以雌雄異株植物東北鼠李（Rhamnus schneiderivar.manshurica）為研究對象，探究種間競爭對繁殖和營養生長狀況的影響。擬解決以下科學問題：1）東北鼠李對種間競爭的響應是否存在性別差異，雌樹是否比雄樹受到競爭的更多負面影響？2）在種間競爭影響下，東北鼠李是保持繁殖還是放棄繁殖？3）隨著雌樹繁殖投入增加，種間競爭對雌樹是否有更大的負面影響？在此基礎上，檢驗雌雄異株植物對種間競爭響應的性別差異性，以期對理解競爭脅迫下不同性別個體的生活史策略差異提供理論依據。

1 研究區概況

研究區位于吉林省蛟河林業實驗區管理局（127°35′—127°51′E， 43°51′—44°05′N）， 海 拔 為459～517 m。該地區屬于溫帶大陸性季風氣候，年均氣溫為3.8 ℃，最熱月7 月的平均氣溫21.7 ℃，最冷月1 月的平均氣溫-18.6 ℃，年均降水量700～800 mm，多集中在夏季。土壤類型為山地暗棕色森林土，土層厚度20～100 cm。屬長白山系張廣才嶺山脈，植被類型為天然針闊混交林。林分類型屬典型次生針闊混交林，是原始闊葉紅松（Pinus koraiensis）林經采伐干擾后形成的近熟林。 喬木樹種包括水曲柳（Fraxinus mandshurica）、色木槭（Acer mono）、胡桃楸（Juglans mandshurica）、白牛槭（Acer mandshuricum）、大果榆（Ulmus macrocarpa）、春榆（U.davidianavar.japonica）、裂葉榆（U.laciniata）、紅松、紫椴（Tilia amurensis）和稠李（Padus racemosa）等。灌木樹種包括簇毛槭（Acer barbinerve）和毛榛（Corylus mandshurica）等。

2 研究方法

2.1 樣地設置

2009 年7 月建立1 塊660 m×360 m（面積23.76 hm2）的永久性固定監測樣地，為方便木本植株定位，將樣地劃分為594 個20 m×20 m 的樣方，再將每個20 m×20 m 的樣方劃分為16 個5 m×5 m 的小樣方，調查樣地中所有胸徑≥1 cm 的木本植物的胸徑、樹高、枝下高、冠幅，標記位置坐標并掛牌定位。分別于2014 年7 月和2019 年7 月復測樣地內所有胸徑≥1 cm 的木本植物。2019 年固定樣地中共調查到74 種共計44 470 株木本植物，樣地樹種組成如表1 所示。

表1 樣地樹種組成①Tab.1 Sample site tree species composition

2.2 研究對象

研究對象東北鼠李為鼠李科（Rhamnaceae）鼠李屬植物，為典型的雌雄異株植物。枝互生，小枝暗紫色或黃褐色，幼枝綠色。葉互生或簇生在短枝上，呈橢圓形或圓形，紙質或近膜質；上面綠色，被白色糙伏毛，下面淺綠色，無毛。花4 基數，有花瓣，黃綠色；單性花，雌花花柱2 淺裂。核果黑色，無毛，倒卵狀球形或圓球形。花期5—6 月，果期7—10 月。主要分布于吉林、遼寧、河北、山西、山東等地，多生于陽向山坡或灌叢中。有較高的園林價值和經濟價值，其含油脂和蛋白質的種子可用于榨油，制作潤滑油、油墨和肥皂等，是我國重要的造林樹種（中國科學院中國植物志編輯委員會, 2004）。

2.3 調查取樣方法

2009—2019 年通過繁殖狀況持續觀測東北鼠李的性別。2019 年花期（5 月末）和果期（8 月初）在樣地內隨機選取一定數量的東北鼠李雌雄植株進行調查，以比較他們在不同生殖階段（花期和果期）對種間競爭的響應差異。為進一步比較年際間的結實差異，在2020 年果期（8 月初）進行調查，以橫向對比2 年果期之間對種間競爭的響應差異，為減少其他因素影響，2年果期調查時間一致。在各生殖階段調查時均測定植株胸徑，同時統計植株上的花（果）、葉的數量和新生枝長度，并采集對應的花（果）、葉和枝樣品以計算各組分生物量。

2.4 生物量組分測定

在樣地中選擇生長良好的東北鼠李雌雄植株，每株標記5～10 個能代表植株平均狀況的枝條，在花期和果期統計枝條上的花、果、葉的數量、新生枝長度和總的枝條數量，計算得到植株的花、果、葉總數和總新生枝長度。采集對應的花、果、葉和新生枝樣品，在70 ℃的烘箱中烘干至恒質量后，用萬分位天平稱其質量，得到單花、單果、單葉生物量和單位長度的新生枝生物量。與植株的花、果、葉總數和總新生枝長度相乘得到植株的花、果、葉生物量和新生枝生物量，當年的新生枝生物量與葉生物量合計得到營養生物量，花、果數和花、果生物量代表繁殖投入的程度。

2.5 數據分析

競爭指數包括兩大類，其一是與距離無關的競爭指數，另一個是與距離相關的競爭指數（Bella, 1971;Hegyi, 1974; Martinet al., 1984）。利用Hegyi 指數計算種間競爭強度，公式如下（Hegyi, 1974）：

式中：CIi為目標個體的競爭指數，該值越大，競爭強度越大；Dj為異種競爭個體的胸徑（cm）；Di為目標個體的胸徑（cm）；Lij為目標個體和競爭個體之間的距離（m）；n為競爭個體的數量。根據樣地中林木的坐標位置，即可計算出目標個體和競爭個體之間的距離。通過固定樣圓法，以目標個體為圓心、半徑為5 m 的圓內除東北鼠李外的其他樹木作為競爭個體（鄒春靜等，2001；段光爽等，2020），計算每個競爭個體對目標個體的競爭指數。再將n個競爭個體對目標個體的競爭指數累加，其和為該目標個體受到的種間競爭強度。

采用線性回歸方法對競爭強度與胸徑及各生物量組分的關系進行分析，利用方差分析檢驗2019 年果期和2020 年果期雌樹繁殖投入之間的差異。數據分析及作圖采用R 軟件完成。

3 結果與分析

3.1 2019—2020 年東北鼠李調查情況

于2019 年花期（5 月末）、果期（8 月初）和2020年果期（8 月初）測定樣地內選取的東北鼠李雌雄植株的胸徑，不同生殖階段的調查株數和存活樹木的平均胸徑數值如表2 所示。其中，2019 年花期共有植株54 株，由于部分東北鼠李瀕死或死亡使調查樣本量減少，2019 年果期和2020 年果期分別剩余植株43 和41 株。

表2 2019—2020 年的東北鼠李調查情況Tab.2 Survey of Rhamnus schneideri var.manshurica in 2019—2020

3.2 種間競爭對繁殖投入的影響

種間競爭對雌雄個體的繁殖過程影響不大（圖1）。無論是在花期還是在果期，雌樹的花、果數和花、果生物量都與競爭強度沒有顯著相關性；雄樹的花數和花生物量隨著競爭強度增大而增加，但沒有顯著的相關關系（P＞0.05）。

3.3 種間競爭對營養生長的影響

不同性別個體的胸徑大小對種間競爭的響應不同。雌樹胸徑大小與競爭強度呈顯著負相關（P＜0.05），而雄樹胸徑大小與競爭強度沒有顯著相關性（P＞0.05），這反映了雌樹胸徑大小受到種間競爭的顯著抑制，而雄樹胸徑大小受種間競爭的影響不顯著（圖2）。3 個生殖階段調查的雌雄植株胸徑與種間競爭強度均顯示同樣的相關關系，因此只對其中一個生殖階段作出展示。

圖2 2019 年種間競爭強度與果期胸徑之間的關系Fig.2 The relationship between the intensity of interspecific competition and DBH at fruit period in 2019

在花期，雌樹的新生枝和葉生物量與競爭強度呈顯著負相關（P＜0.05），而雄樹與競爭強度不顯著相關（P＞0.05）。在果期，雌雄植株的新生枝生物量及葉生物量與競爭強度均不存在顯著相關（P＞0.05）。因此，雌樹的枝葉生長在2019 年花期時受種間競爭顯著抑制，在2019 年果期時受種間競爭影響不顯著；雄樹的枝葉生長在花期和果期均不受種間競爭顯著抑制（圖3）。

圖3 種間競爭強度與新生枝生物量、葉生物量之間的關系Fig.3 The relationship between the intensity of interspecific competition and the biomass of new shoots and foliage

3.4 營養生長對種間競爭響應的年際差異

為對比東北鼠李雌樹果期繁殖投入的年際差異，統計2019 年、2020 年果期的果數和果生物量（表3）。方差分析結果顯示，雌樹在2 年間的果數和果生物量存在顯著差異，2020 年的果數和果生物量顯著大于2019 年（P＜0.05）。這反映了雌樹連續2 年果期投入到繁殖中的資源量存在差異，即2020 年果期投入繁殖的資源量顯著高于2019 年。

表3 雌樹果數和果生物量的年際差異①Tab.3 Interannual differences in fruit number and fruit biomass of female trees

2019 年果期，雌雄植株的營養生物量與競爭強度均相關不顯著（P＞0.05）。2020 年果期，雄樹的營養生物量與競爭強度相關不顯著（P＞0.05），而雌樹的營養生物量與競爭強度顯著負相關（P＜0.05) (圖4）。因此，雄樹的營養生物量均不受種間競爭的顯著影響，而雌樹的營養生物量在2020 年果期受到種間競爭的顯著抑制。這種營養生長對競爭響應的年際差異是由果期繁殖投入變化引起的（表3）。

4 討論

4.1 種間競爭對繁殖投入的影響

競爭會改變植物的生殖分配過程（Waiteet al.,1982）。在激烈的競爭環境中，植物將較少的生物量分配給繁殖器官，而將更多生物量分配給莖和葉等器官（Weiner, 2004）。例如，競爭對雌性山靛的繁殖具有顯著影響（Hesseet al., 2011）。有研究表明，競爭同時降低了植物的營養生長和繁殖投入（Vargaet al.,2012）。本研究發現不管是雌樹還是雄樹，東北鼠李的花、果數和花、果生物量都不受競爭影響。這反映了無論受到的來自相鄰異種的競爭壓力有多強烈，東北鼠李的繁殖均未受任何影響。該結果支持了不惜一切代價的繁殖假說，即在種間競爭的壓力下，雌雄植株采取的均是保持繁殖對策。這與Pérez-Llorca 等（2019）的研究結果相似，他們發現在地下激烈競爭和地上快速生長的情況下，雌樹可能會在當前生長中投入更多資源來維持繁殖，而不是分配給營養生長。Shetti 等（2018）也發現刺柏（Juniperus communis）雌樹在惡劣環境中為了保障結實而在繁殖中投入大量資源。繁殖是植物生活史中的重要過程，一些雌雄異株植物會優先對繁殖進行投資。與雌雄同株植物相比，雌雄異株植物由于雄樹存在而造成的種子（果實）損失，會通過雌樹保持或增加繁殖來進行補償（Bruijninget al., 2017）。

大量研究顯示雌雄異株植物具有明顯的性別差異。比如Hesse 等（2011）研究發現只有雌性植株的繁殖受到競爭影響，而雄性植株不受競爭影響。然而本研究顯示東北鼠李雌雄植株間的繁殖對競爭的響應并未出現兩性差異。這與前人的一些研究結果相似（Wardet al., 2002; Uenoet al., 2003）。上述分歧并不讓人意外，雌雄異株植物表現出的性別差異往往具有高度的物種特異性，某些物種中雌樹比雄樹的承壓能力更大，而在其他物種中則相反（Juvanyet al., 2015）。這可能與每個物種不同的生活史對策和特定的生存環境有關。環境和競爭同時作用于植物，雌雄植株是否出現性別差異往往受環境影響。有研究顯示雌樹生長速度在有利環境下比雄樹快，而在不利環境下沒有性別差異（Dawsonet al., 1993）。本文中雌雄植株的繁殖對種間競爭的響應沒有差異，可能是因為雌樹能從優越環境中吸取到足夠資源用于繁殖，使得其繁殖受影響較小。有研究支持了這一觀點，雌樹相較于雄樹在較好生境中占據優勢，其可從環境中獲得足夠多的資源用于結果，所以在競爭影響下并未顯示出性別差異（Rozaset al., 2019）。然而，環境因素并不是影響性別二態性的主要因素，因為雌雄植株的資源需求以及資源分配方式存在不同。如Nowak 等（2021）研究顯示，由于雌雄植株投資策略不同，不利環境并不能使兩性差異更顯著。Hesse 等（2011）的研究同樣表明，兩性植株生物量的差異不受土壤養分有效性的影響，因為植物會根據環境變化改變自身資源分配。

4.2 種間競爭對營養生長的影響

植物的生存、生長和繁殖都受競爭影響（Belsky,1992）。以往研究顯示在面對干旱、食草動物脅迫時，雌樹受到的影響通常比雄樹更嚴重（Zhanget al., 2019）。本研究顯示種間競爭會對東北鼠李的胸徑大小產生一定影響。然而只有雌樹的胸徑大小受到種間競爭的顯著抑制，雄樹的胸徑大小沒有受到種間競爭顯著影響。這可能是因為雌樹往往比雄樹更脆弱，在生長過程中受到種間競爭帶來的負面影響更大。

生物量是植物積累能量的主要表現，生物量的增加在一定程度上反映了植物對外部資源的捕獲（Yanget al., 2019）。本文的研究對象東北鼠李老枝和樹干雖然每年也有增粗現象發生，但增粗量并不明顯，因此本研究只關注營養生物量增長較為顯著的新生幼枝和葉生物量，探討鄰體競爭對營養生長的影響。有研究發現競爭顯著減少了不同性別植物的生物量積累（Harriset al., 2021）。本研究也得到類似結果，2019 年花期雌樹的新生枝和葉生物量受到競爭的顯著抑制，2020 年果期競爭強度對雌樹的營養生物量也有顯著影響。除此之外，本研究也發現了顯著的兩性差異，即只有雌樹會受到競爭顯著影響，雄樹新生枝、葉和營養生物量無論在哪個生殖階段都未受到競爭的顯著抑制。一些學者的研究同樣表明種間競爭對雌樹營養生物量的影響大于對雄樹的影響（Graffet al.,2013）。Cranston 等（2012）指出，雌樹比雄樹更容易受到來自鄰居的負面影響。Hesse 等（2011）也發現競爭只對雌樹的生殖分配有影響，而對雄樹沒有影響。出現兩性差異的原因可能是雌雄植株的資源需求有差異，雄樹往往比雌樹投入更多的氮元素用于產生大量花粉，而雌樹產生果實需要大量的碳元素，這種性別特異性資源需求可能是雌雄植株的競爭響應差異的原因。前人研究同樣表明，由于雌樹和雄樹成功繁殖所需要的資源不同，它們在受競爭影響時表現也不同，在競爭的影響下顯示出性別二態性（Sánchez-Vilaset al., 2011; Yuet al., 2022）。此外，同一性別在不同的生殖階段對種間競爭的響應也具有差異，雌樹的新生枝和葉生物量在2019 年花期受種間競爭顯著抑制，在2019 年果期卻受競爭影響并不顯著。這可能是因為雌樹在果期增加了自身對有限資源的吸收。有研究表明，不同生殖階段植物獲取資源的能力是動態變化的，在需要大量資源的生殖階段，雌樹往往會進化出某種補償機制以提高自身獲取資源的能力（王儷玢等,2020）。

植物將獲取的有限資源用于不同的生命過程（Cody, 1966），在一個過程中增加投資，相應地就會對另一個過程產生負面影響（Bogdanowiczet al., 2011）。雌樹較高的繁殖努力往往與其較低的生長率、較保守的用水以及受到脅迫時更高的負向影響有關（Dudley,2006; Zunzuneguiet al., 2006; Xuet al., 2008; Rozaset al., 2009）。前人研究顯示，當繁殖努力更高時，植物對營養生長的投入將減少（Millaet al., 2006）。Nowak等（2021）的研究也顯示繁殖成本降低會使得雌樹擁有更高的營養生長速率。本研究發現在果期這個關鍵階段，2020 年雌樹的繁殖投入顯著高于2019 年；而2020 年繁殖投入增加，使雌樹的營養生長受到種間競爭更多抑制。表明當雌樹繁殖投入增加時，競爭對雌樹的負面影響增大。這可能是因為2019 年果期雌樹的繁殖投入較少，雌樹獲取到的資源可以滿足自身生長和繁殖；而2020 年果期繁殖投入增加，雌樹為滿足果實生長，使營養生物量受到種間競爭顯著抑制。繁殖投入較少時的雌樹生長受到負面影響相對較小，即在繁殖方面投入相對較少時在生長方面具有競爭優勢（Lloydet al., 1977）。由于繁殖對植物來說代價高昂，往往無法兼顧自身的繁殖和生長（Bergeret al.,2017）。雌樹較高的繁殖成本可能不利于自身營養生長，故而其在生長方面更易受外界環境的影響（Dawsonet al., 1999; Delph, 1999; Liuet al., 2021）。然而，出現這種年際差異也可能與氣候等環境因子有關，同時也需要結合植物關于營養生長和繁殖的權衡綜合考慮。在未來研究中，還需進行長期監測，才能明確繁殖投入變化是如何影響競爭對營養生長的影響作用大小。

5 結論

本試驗驗證了東北鼠李雌雄異株個體的性別二態性，雖然繁殖對種間競爭的響應沒有性別差異，但營養生長對種間競爭的響應具有顯著的性別差異；雌樹的胸徑大小、新生枝和葉生物量均會受到種間競爭的顯著抑制，而雄樹則不受種間競爭顯著抑制。面對種間競爭脅迫時，雌雄植株均采取了保持繁殖的策略，無論花期還是果期，雌雄植株的繁殖均不受種間競爭影響。此外，年際間的對比發現雌樹增加果期繁殖投入時，其營養生長會受到更強的種間競爭抑制作用。研究發現不同性別個體對種間競爭的響應具有性別差異。