闊葉紅松林中花鼠的食物組成及取食偏好

魏 爽，梁振玲，滕 威，荊 媛，于美辰，戎 可，3

（1.東北林業大學野生動物與自然保護地學院，哈爾濱，150040；2.海東市互助縣農業農村和科技局，海東，810600；3.國家林業和草原局野生動物保護生物學重點實驗室，哈爾濱，150040）

花鼠（Tamias sibiricus）別名五道眉、花栗鼠，屬于松鼠科（Sciuridae）花鼠屬（Tamias），是一種小型嚙齒動物，體質量73～104 g，有囊頰儲存食物，耳朵無簇毛，尾巴毛發蓬松［1］?；ㄊ蠓植紡V，在我國黑龍江、吉林、遼寧、內蒙古和山西等地區皆有分布［2］。紅松（Pinus koraiensis）是東北地區闊葉林的優勢樹種，種子質量大且無翅，無法借助風力、水力等媒介傳播，需借助媒介動物實現天然更新。在小興安嶺地區闊葉紅松林中，花鼠是常見的小型嚙齒動物，具有分散貯藏食物的特性，對紅松林發展起到的促進作用更為高效，是紅松種子的重要消費者與關鍵傳播者［3-4］?；ㄊ髷盗慷啵粘；顒哟蠖嘣诘孛?，易被觀察，具有遇見率高的優勢，已成為動物種群生態學、生境利用等研究常采用的實驗動物［5］。目前針對花鼠種群的調查研究涉及種群動態、貯食行為和生活節律等方面［6-7］，但營養生態學領域的研究較為稀缺，尤其是食性分析方向。

動物的食性分析是一項基礎的生態學研究，是了解動物與其生存環境之間相互作用關系及動物種群生態學研究的前提［8-9］。食物為動物生命活動提供必需的能量和營養物質，食物攝入、能量獲取是動物生存的基本環節［10］，動物在覓食過程中會制定出最佳覓食策略，而動物的覓食策略受多種因素影響［11-12］。生態學家從動物營養生態學的角度提出了一些假說來解釋動物的食物選擇策略［13］。經典的營養假說（nutrition hypothesis）認為動物在覓食時，偏好取食脂肪、能量等營養物質含量高的食物［14］。

花鼠食譜很廣，在不同生境內食物組成不同。生活在山西省山區的花鼠除取食核桃、棗之外，也采食農作物［15］?；ㄊ笃眠x擇常見于其活動范圍內的食物，食譜隨季節變化而調整［16］。小興安嶺闊葉紅松林中的花鼠，秋、冬季的主要食物是紅松種子，春、夏季花鼠的食物組成目前還沒有詳細的報道。本研究通過野外觀測與實驗室籠養相結合的方法，對小興安嶺闊葉紅松林中的花鼠進行春、夏、秋3 季食物組成和春、夏季取食偏好及對取食偏好影響因素的調查。從植物營養成分含量的角度調查影響闊葉紅松林中花鼠食物選擇的可能因素，了解花鼠營養組成的季節動態規律，為動物的食性分析、探究動物和生存環境的相互作用關系及動物種群生態學研究提供基礎依據，對于理解動植物之間的協同進化具有重要意義。

1 研究區概況

涼水國家級自然保護區（47°7′15″—47°14′38″ N，128°48′8″—128°55′46″ E）位于我國黑龍江省伊春市帶嶺區，地處小興安嶺山脈東南端到達里帶嶺支脈東坡，總面積12 133 hm2，森林總蓄積量180.0萬 m3，森林覆被率91.3%。該保護區為溫帶大陸性季風氣候，四季變化分明，植被變化明顯。春季氣候多變，降水較少，而夏季降水集中，氣溫較高，極端最高氣溫達38.7 ℃［17］，區內物種豐富，植被多樣，是我國目前保存較大面積的原始紅松林基地之一。按平均氣溫將保護區的4—5 月劃分為春季，6—8 月劃分為夏季，9—10月劃分為秋季。

2 研究方法

2.1 野外觀察法

采用野外直接觀察法和目標動物連續記錄法，在花鼠經常出沒的區域觀察并記錄花鼠取食行為及每種取食行為的持續時間與取食種類。在花鼠活動頻繁區，于春季（4—5 月）、夏季（6—8 月）和秋季（9— 10 月）除極端天氣外，每天08：00—11：00、13：00—16：00，由6名研究人員隨機選取6個固定觀察點，觀察點相距約50 m，各選擇1 只花鼠作為觀察對象，用10 倍望遠鏡在距離花鼠10～30 m 的位置觀察并拍照記錄，結合周圍景物將重復數據刪除，記錄花鼠取食行為及取食食物種類。

2.2 實驗室籠養法

試驗動物為涼水國家級自然保護區19 林班 原始紅松林中春季（4—5 月）、夏季（6—8 月）的野 生健康花鼠。在紅松林內設置32 個5 m×5 m 的固 定樣方，以南北8 行、東西4 行分布，相鄰樣方間距 50 m。在每個樣方東南西北4 個方向各放置1 個 25 cm×10 cm×10 cm 的捕鼠籠，并在籠中放置松子作為誘餌。每日08：00 打開捕鼠籠門并檢查誘餌，在11：00 及15：30 分別檢查全部鼠籠。將捕捉到的花鼠從籠中趕入布袋，入袋后用電子天平測量花鼠的體質量，精確到0.01 g；用軟尺測量花鼠的體長、耳長、后足和尾長等參數，精確到0.1 cm；根據花鼠外生殖器確定性別，并判斷是否處于哺乳期及發情期；以花鼠牙齒的磨損程度確定花鼠是否為成體。將測量完成的花鼠帶回涼水國家級自然保護區實驗室，用松子適應性喂養3 d 以減少花鼠驚懼情緒對試驗的影響，之后選擇6 只（3♀、3）取食正常、健康和非孕的成體花鼠進行試驗，其余花鼠在捕捉地放歸。

將6 只花鼠單籠（70 cm×60 cm×50 cm）飼養，編號分別設置為A、B、C、D、E和F。在飼養籠中為花鼠提供10 cm×20 cm×25 cm 的紙盒做巢，棉花做巢材。飼養期間提供足量的水，保持開窗狀態讓室內外溫度大致相同，模擬花鼠在野外的環境與溫度。

通過野外觀察，選擇花鼠取食頻次較高、營養成分含量豐富的當季植物喂養實驗室籠養花鼠，觀察花鼠對不同營養成分含量食物的選擇。春季花鼠有時會取食前一年貯藏的過冬種子，但這些種子并不屬于春季當季食物，因此根據野外觀察結果，春季籠養試驗沒有選擇有花鼠取食種子記錄的紅松和水曲柳（Fraxinus mandshurica）。春季選取延胡索（Corydalis yanhusuo）、山黧豆（Lathyrus quinquenervius）、黑水銀蓮花（Anemone amurensis）、荷青花（Hylomecon japonica）、刺五加（Eleutherococcus senticosus）和大青楊（Populus ussuriensis）芽進行試驗；夏季選擇花鼠取食頻次較高的當季植物茜草（Rubia cordifolia）、水金鳳（Impatiens noli-tangere）、驢蹄草（Caltha palustris）、透骨草（Phryma leptostachyasubsp.asiatica）、野豌豆（Vicia sepium）和透莖冷水花（Pilea pumila）進行試驗。

每日08：00 在鼠籠中放置各種植物，每種植物至少20 g，滿足花鼠取食單種食物即可生存的條件，保證試驗花鼠可以自由取食；17：30 取出剩余植物，分別測量剩余植物的質量。由于新鮮植物放置一天存在失水的情況，會影響試驗結果，因此在鼠籠內放置植物的同時，稱取同樣質量的植物放在備用籠中做對照，與喂食花鼠的植物同時放入，同時取出。對比對照組植物放入前與取出后的質量差值，得出失水率，結合失水率計算花鼠當天全部取食量。

夏季花鼠飼養方式與春季相同。

2.3 植物營養成分測定

經典營養假說認為動物傾向取食營養含量更高的食物。為調查花鼠的取食偏好與植物營養成分含量的關系，對試驗植物所含營養含量進行測定（表1）。采用凱氏定氮法測定試驗植物的粗蛋白含量；以索氏抽提法確定植物的粗脂肪含量；用氧彈式熱量計調查植物的能量；采取酸堿消煮法計算植物的粗纖維含量。試驗前需將待測植物用0.425 mm（40 目）的粉碎機粉碎后放置于烘箱，70 ℃烘干至恒質量，制成植物樣本。每種植物設置5 個重復，取平均值作為最終營養測定結果。

表1 花鼠取食植物部位的營養測定Tab.1 Determination of nutrients in feeding plants of chipmunks

2.4 數據分析

2.4.1 野外數據

將獲得的花鼠野外取食數據進行Shapiro-Wilk檢驗，對于符合正態分布的數據，用R中的chisq.test（）函數檢驗花鼠對每種植物的取食頻次是否存在差異。

2.4.2 實驗室籠養數據

花鼠日食量數據用Shapiro-Wilk 檢驗，符合正 態分布的數據與各種植物營養成分含量的數據用 t.test（）函數檢驗，計算person系數，判斷花鼠日食量與植物營養成分含量的相關性。不符合正態分布的數據經對數轉換為正態分布后再進行數據分析。所有統計檢驗使用R 4.0.2 分析。統計推斷的顯著性水平為α=0.05。

3 結果

3.1 野外觀察

春季在野外共觀察到花鼠取食11 種植物，花鼠對每種植物的取食頻次有顯著差異（Chi-square test，χ2=115.78，df=11，p＜0.001）。其中，花鼠對延胡索的取食頻次最高，其次為紅松。花鼠除取食植物外，還取食蝸牛、蚯蚓等動物性食物（表2）。

表2 春季花鼠野外取食食物Tab.2 Chipmunks feed in the wild in spring

夏季在野外共觀察到花鼠取食8 種植物，花鼠對每種植物的取食頻次有顯著差異（Chi-square test，χ2=20.7，df=8，p=0.008）。其中，取食頻次最高的植物是透莖冷水花，其次為水金鳳（表3）。

表3 夏季花鼠野外取食食物Tab.3 Chipmunks feed in the wild in summer

秋季野外觀察中，發現花鼠除2 次取食動物性食物外，其余均取食紅松種子（表4）。花鼠對紅松種子的取食頻次顯著高于其他食物（Chi-square test，χ2=84.962，df=1，p＜0.001）。

表4 秋季花鼠野外取食食物Tab.4 Chipmunks feed in the wild in autumn

3.2 實驗室籠養

實驗室春、夏季喂養花鼠的12 種植物中，春季花鼠取食占比最大（偏好取食）的是延胡索和山黧豆；夏季則是透莖冷水花和水金鳳（表5）。

表5 春、夏季籠養花鼠取食植物Tab.5 Feeding table of caged chipmunks in spring and summer

春季6 種試驗植物干質量樣本中能量含量最高的是山黧豆，其次是延胡索；粗纖維含量最高的是大青楊，其次是黑水銀蓮花；粗蛋白含量最高的是荷青花，其次是山黧豆；粗脂肪含量最高的是山黧豆，其次是延胡索（圖1）。

圖1 春季花鼠取食植物營養成分含量Fig.1 The food nutrient composition of chipmunks in spring

夏季試驗植物干質量樣本中能量含量最高的是透莖冷水花，其次是水金鳳；粗纖維含量最高的是透骨草和茜草；粗蛋白含量最高的是野豌豆，其次是透莖冷水花；粗脂肪含量最高的是透莖冷水花，其次是水金鳳（圖2）。

圖2 夏季花鼠取食植物營養成分含量Fig.2 The food nutrient composition of chipmunks in summer

分別計算4種營養成分含量與花鼠對春、夏季共12種植物取食量之間的Pearson 相關系數，結果如圖3。花鼠取食量與能量含量（r=0.659，df=10，p=0.020）和粗脂肪含量（r=0.657，df=10，p=0.020）呈顯著正相關，與粗纖維含量（r=-0.641，df=10，p=0.025）呈顯著負相關，與粗蛋白含量（r=0.283，df=10，p=0.373）無顯著相關。

圖3 花鼠取食量與營養成分含量的關系（以干質量計）Fig.3 The relationships between chipmunks’ food intake and nutrient content（calculated by dry mass）

4 討論與結論

4.1 野外觀察花鼠食性

在本研究中，野外花鼠雖取食蝸牛、蚯蚓等動物性食物，但在花鼠食物組成中，當季植物占主要部分，因此花鼠是以植食為主的嚙齒動物。對比不同季節的野外調查結果可知，花鼠食物組成受季節變化影響（表2-表4）。Kuhn 等［18］指出植物資源的可利用性會影響黃松花鼠（Tamias amoenus）對食物的選擇，影響對不同食物的利用占比。金志民等［16］指出花鼠在春、夏季取食的食物多為雜草，秋季則主要為種子型植物。本研究中，花鼠在春、夏季的食物主要是當季各種植物（表2，表3），秋季大多是松子等種子型植物（表4），這與金志民等［16］的研究結果相符。

造成花鼠食譜季節性變化的原因可能是春、夏季是植物的生長期，枝葉組織鮮嫩，適口性更強，草本植物數量豐富也更容易獲取，取食成本低，所以花鼠春、夏季的食物一般由當季植物組成。植物的生長期并不同步，一般春季開始生長的植物在5、6 月已經度過花期，植物組織開始成熟，而另一部分夏季才開始生長的植物此時成為更加適宜的取食對象，因此，雖然花鼠在春、夏季的食物組成絕大部分是植物，但植物種類存在明顯差異。在春、夏季的野外觀察中發現，花鼠有取食前一年貯藏的紅松種子的行為（表2，表3），說明花鼠偏好取食營養含量更豐富的種子。秋季植物組織不再適口，而營養成分更豐富的植物種子進入成熟期，花鼠在秋季會儲存食物以備冬眠所需，因此，種子成為花鼠在秋季野外取食頻次最高的食物種類。花鼠前一年貯藏的種子是否豐富，可能會影響花鼠第2 年春天對當季植物的取食。根據本研究野外觀察結果，花鼠在不同季節均有順應季節變化變更食性的行為，能根據季節變化調整取食策略。

4.2 營養成分含量對實驗室籠養花鼠食性的影響

實驗室籠養花鼠試驗結果顯示，春季花鼠取食量最高的植物是延胡索，其次是山黧豆；夏季分別是透莖冷水花和水金鳳?；\養花鼠偏好取食的植物與野外觀察結果相符，可以初步排除由于植物生長地分布不同而對花鼠取食該植物產生的影響。

研究結果表明，花鼠取食量與植物干質量中的粗脂肪含量、能量含量之間的Pearson 相關系數分別為0.657（p＜0.05）與0.659（p＜0.05），存在顯著正相關，說明花鼠傾向取食粗脂肪、能量含量更高的食物。脂肪是動物生存所需的重要能量來源與存儲形式［19］，Berteaux 等［20］的研究顯示，食草哺乳動物可以自主調節自身營養代謝平衡，傾向于選擇脂肪含量更高的食物；徐吉偉等［21］的研究表明，白足鼠（Peromyscus leucopus）等嚙齒動物偏好取食脂肪含量豐富的食物。脂肪含量高的食物更易滿足動物自身營養代謝的需求，保證動物生長、繁殖等生理過程的順利進行，同時在一定程度上具有更好的適口性［19，21-22］。

一般來說，動物通常會選擇營養含量高的食物［23］，纖維素也是影響動物食性的一個十分重要的營養成分。Balmelli等［24］的研究指出，食物中纖維素含量每增加1%，消化速率將會降低2 個單位；Hansson［25］的調查顯示，嚙齒動物取食量與該食物中纖維素含量成反比；Foley 等［26］提出動物會避免選擇纖維素含量較高的食物以提高消化效率。嚙齒動物的消化系統并不擅長消化纖維素，食物中的纖維素會降低嚙齒動物的消化速率。此外，纖維素在嚙齒動物的繁殖方面也產生作用，劉全生等［27］的調查表明，高纖維食物能導致小鼠性激素分泌減少，從而改變繁殖周期，降低繁殖效率。本研究中，花鼠取食量與植物中纖維素含量之間的Pearson 相關系數為-0.641（p＜0.05），存在顯著負相關關系，表明食物中纖維素含量越高，花鼠對該種食物的選擇性越低，這與以往的研究結果［25-26］相符。

粗蛋白是植物營養中的一項重要指標，在動物生長繁殖過程中至關重要［28］。蛋白質在動物生理活動中發揮作用的同時，其代謝也會消耗能量，因此，在保證身體正常生理代謝時動物會避免攝入過多蛋白質，以避免消耗過多能量［29］。關于食物中粗蛋白含量對嚙齒動物取食量影響的研究存在爭議，有報道認為粗蛋白含量升高會增加動物的取食量［30］，也有報道顯示粗蛋白含量對動物取食量的影響并不明顯［31］。本研究中，花鼠取食量與植物中蛋白質含量之間的Pearson 相關系數為0.283（p=0.373），不存在顯著相關關系，表明試驗植物中的蛋白質含量對花鼠選擇食物的偏好程度影響不大。造成這種結果的原因可能是花鼠的蛋白質來源廣泛，如花鼠食譜中的動物性食物能為其提供蛋白質，花鼠取食偏好與食物蛋白質含量之間并未顯示出必然的聯系。