伯克霍爾德氏菌在植物病害生物防治中的研究進展

摘要：伯克霍爾德氏菌（Burkholderia）是一類革蘭氏陰性細菌，隨著與植物相關的伯克霍爾德氏菌的研究不斷增加，越來越多的結果表明，該屬細菌可作為一類重要的生防有益微生物。本文綜述了伯克霍爾德氏菌的分類和生理生化特征；在植物病害生物防治上的應用及作用機制，主要包括嗜鐵素產生及生存空間競爭，拮抗作用中抗生素產生，誘導植物產生抗病性等；還綜述了伯克霍爾德氏菌的固氮、解磷、植物激素產生等促生長特性。本論文為伯克霍爾德氏菌的生防機制研究和應用開發提供了理論依據。

關鍵詞：伯克霍爾德氏菌；生物防治；機制；誘導抗病性；促生

中圖分類號：S182 文獻標志碼：A

Advancements in Study on Burkholderia for Plant Disease Biocontrol

MA Baige， WEI Xihong， MENG Xiangjia， SUN Zhengxiang*

（Engineering Technology Research Center for Pest Early Warning and Control in Agriculture and Forestry， College of Agriculture， Yangtze University， Jingzhou， Hubei 434025， China）

Abstract： Burkholderia is a group of Gram-negative bacteria. As plant-related research on Burkholderia incrementally came out， more and more evidence indicated that this bacterial genus could serve as an important beneficial microorganism in biocontrol. This paper provides an overview of the classification and physiological and biochemical characteristics of Burkholderia; application and mechanisms of Burkholderia in plant disease biocontrol， including siderophore production and spatial competition for survival， antibiotic production in antagonistic action， and induction of plant disease resistance; moreover， it reviewed the growth-promoting traits of Burkholderia， such as nitrogen fixation， phosphate solubilization， and production of plant hormones. This paper contributes a theoretical foundation to the research and application development of Burkholderia biocontrol mechanisms.

Key words： Burkholderia; biolcontrol; mechanism; disease resistance induction; growth-promoting

植物病害導致作物產量和品質下降，嚴重影響農業生產。化學農藥被認為是控制植物病害最有效的方法之一，能在經濟閾值范圍內將產量損失降到最低。然而，長期大量使用農藥不僅引起人類安全和生態系統破壞問題，還導致了耐藥病原菌的出現[1]。生防微生物來源于自然界，對環境無污染，對非靶標生物安全，利用微生物及其代謝產物防治植物病害非常具有潛力[2]，已成為植物病害防治的重要措施[3，4]。

用于植物病害生物防治的微生物很多，包括真菌、細菌、病毒、放線菌，這些微生物通過競爭營養和空間、拮抗、重寄生、交叉保護、誘導抗病等方式保護寄主植物[5，6]。植物根際促生菌（Plant growth promoting rhizobacteria， PGPR）能夠定殖在植物根際或穩定存在于植物根際土壤中，通過分泌一些物質，直接或間接地促進植物生長并且有效防治植物病害[7]。常見的植物根際促生菌來源于伯克霍爾德氏菌（Burkholderia）、芽孢桿菌（Bacillus）、假單胞菌屬（Pseudomonas）等，其中伯克霍爾德氏菌廣泛分布于水體、土壤、植物、動物等中，大部分能產生天然代謝物，對植物具有抗病促生功能，常被用于生產生物制劑，在農業生產中具有非常重要的意義[8，9]。本文綜述了伯克霍爾德氏菌對植物病害的生防作用機制及其固氮、解磷、產生植物激素等促生長特性。

1 伯克霍爾德氏菌的分類和生理生化特征

伯克霍爾德氏菌隸屬于β-變形菌門亞門假單胞菌科，是革蘭氏陰性細菌，具有較高的遺傳通性和對各種生態位的適應性[10]，該屬大部分菌株能氧化葡萄糖，還原硝酸鹽，產生氮氣[11]。伯克霍爾德氏菌對不同環境的適應性和生態多功能性依賴于其多染色體基因組的高度遺傳可塑性，豐富的插入序列[7]，編碼區比例相對較高，使這些菌株能夠產生各種具有降解能力的代謝產物[12]，這種代謝能力是它們在不同棲息地生存和適應的基本特征[13]。伯克霍爾德氏菌屬的第一個成員于1942年從腐爛的洋蔥中分離，最初命名為Phytomonas caryophylli，后改名為Pseudomonas caryophylli[14]。自1992年將伯克霍爾德氏菌作為一個包含7種假單胞菌的新屬以來，該屬的物種數量不斷增加，呈現出新的分類結果[15，16]，現已確認的有25個種，包括洋蔥伯克霍爾德氏菌（B. cepacia）、吡咯伯克霍爾德氏菌（B. pyrrocinia）、鼻疽伯克霍爾德氏菌（B. mallei）、類鼻疽伯克霍爾德氏菌（B. pseudomallei）、唐菖蒲伯克霍爾德氏菌（B. galdioli）等。

2 伯克霍爾德氏菌在植物病害生物防治上的應用

伯克霍爾德氏菌是一類重要的生防細菌，可以產生對不同植物病害具有抑制作用的多種次生代謝產物[17-19]，該屬的許多菌株可以抑制植物病原菌的生長[20]，其在代謝和營養上是多樣化的，這一特征可能部分歸因于其龐大的基因組[21，22]。據統計，大約四分之一的伯克霍爾德氏菌具有抗菌活性，可產生氰化物、含氧吡唑等活性物質[23，24]。由于多種伯克霍爾德氏菌具有抑制其他微生物的能力，其在生物防治產品開發中具有很大潛力。表1列舉了部分伯克霍爾德氏菌在植物病害防治方面的應用研究情況。

3 伯克霍爾德氏菌的生防機制

近年來，關于伯克霍爾德氏菌生防作用的報道越來越多，該屬菌株的應用范圍越來越廣。進一步研究其防治機制，對伯克霍爾德氏菌的應用和新型生物農藥的開發具有重要意義。伯克霍爾德氏菌的生防機制復雜，目前，被廣泛報道的機制[38]主要有：（1）營養物質及生存空間的競爭；（2）拮抗作用；（3）誘導抗病性。此外，伯克霍爾德氏菌屬中的一些菌株還具有固氮、解磷等促進植物生長的作用。

3.1 營養物質及生存空間的競爭

微生物的生長過程中營養物質決定其生長繁殖速度，生存空間對于病原菌的傳播具有決定性作用，控制營養物質的數量和生存空間是控制植物病原菌生長的一種有效措施。生防菌發揮作用的機制涉及競爭作用，包括營養競爭和空間位點的競爭。營養競爭指生防菌與病原菌搶奪環境中的營養物質，包括氨基酸、無機鹽、碳水化合物、維生素及多種微量元素等。鐵元素作為植物細胞不可缺少的一種元素，是多種酶的輔基，參與細胞中的氧化還原反應，影響血紅素的形成等[39]。嗜鐵素是微生物產生的一種能夠在低鐵環境中獲取植物所需要的Fe3＋的一種鐵螯合劑，能夠促進植物萌發和生長[40]，當生防菌分泌嗜鐵素時，可以掠奪病原菌中的Fe3＋，限制植物根際病原菌的生長，使真菌孢子的萌發受到抑制。拮抗菌利用自身有效獲取鐵元素的功能，可以提高土壤中鐵元素的生物利用度，使其與病原菌的生物競爭占據優勢，從而起到生物防治的作用。閔莉靜等人篩選到的吡咯伯克霍爾德氏菌JK-SH007產生的嗜鐵素與商業嗜鐵素相比，抑制七葉樹殼梭孢菌生長的效果更強[41]。在鐵離子有限的條件下伯克霍爾德氏菌產生的嗜鐵素能使植物增強對鐵離子的吸收，進而增強對水稻紋枯病菌的抑菌活性[42]。

3.2 拮抗作用

抗生素是由微生物或者高等動植物在生活過程中產生的具有抗病原體或抗其他活性的一類次級代謝產物，通常在濃度很低時就能夠阻礙病原微生物的生長，具有一定的專一性，能夠選擇性地抑制植物病害。抗生素的抑菌作用主要包含四大作用機理，即：抑制細菌細胞壁的合成，增強細菌細胞膜的通透性，干擾細菌蛋白質的合成和抑制細菌核酸的復制轉錄[43]。許多優良的生防菌株通常可產生2種以上的抗生素。許萌杏等[29]發現洋蔥伯克霍爾德氏菌JX-1可能產生藤黃綠膿菌素（Pyoluteorin， Plt）和吡咯菌素（Pyrrolnitrin， Prn），其中吡咯菌素屬于氨基糖苷類抗生素，在濃度較低時能夠破壞氧化磷酸化的偶聯機制，在濃度較高時能夠阻止參與呼吸作用的黃素蛋白和細胞色素C的電子運輸[44]。吳麗娟等[3]探究伯克霍爾德氏菌抑制紋枯病菌的機制，結果表明敲除吡咯菌素合成基因簇中的PrnC后，對紋枯病菌的抑制活性顯著降低，同時驗證了吡咯菌素合成的調控蛋白Bys R；藤黃綠膿菌素為聚酮類抗生素，具有廣譜抗菌活性。2007年LI等[45]發現洋蔥伯克霍爾德氏菌產生的代謝產物CF66I對多種植物病原真菌生長具有抑制作用，引起病原菌的菌絲扭曲、膨大或者變形，干擾幾丁質的合成，使病原菌細胞壁的結構發生改變。蛋白酶的產生能夠抑制病原菌細胞壁的合成，起到降解細胞壁的作用，還能干擾蛋白質的合成。

3.3 誘導植物抗性

伯克霍爾德氏菌能夠激活植物自身的防御作用，增強抗病能力，從而減輕病害的發生和危害[46]。研究表明，伯克霍爾德氏菌JK-SH007接種到楊樹根部，根際土壤中的微生物多樣性顯著高于對照組，且土壤中的磷酸酶、脫氫酶和轉化酶的活性均提高[47]。防御酶活性與植物的抗病性密切相關，超氧化物歧化酶（SOD）、苯丙氨酸解氨酶（PAL）、多酚氧化酶（PPO）、過氧化物酶（POD）等防御酶是植物抗病性的重要評價指標[48，49]。伯克霍爾德氏菌S17-377發酵液處理水稻后，植株的過氧化物酶、苯丙氨酸解氨酶、多酚氧化酶的活性增強，從而增強了對水稻紋枯病的抗性[50]。β-1，3-葡聚糖酶（GLU）和幾丁質酶（CHI）是與致病機制有關的蛋白質，可水解有機聚合物β-1，3-葡聚糖和幾丁質等[51]；苯丙氨酸解氨酶（PAL）是次生代謝產物，參與木質素單體的合成，同時在苯丙類化合物和幾種防御化合物前體（如水楊酸、植物抗毒素和類黃酮）的生物合成中起著重要作用[52]；脂氧合酶（LOX）能夠催化多不飽和脂肪酸氫過氧化物的形成，在植物防御系統中被觸發[53]；水楊酸（SA）是一種參與植物防御途徑的植物激素，能夠使細胞信號放大，從而使防御系統快速建立[54]，ARRIEL-ELIAS等[55]研究發現吡啶伯克霍爾德氏菌菌株BRM32113可減輕水稻葉瘟病發生，促進植株生長和增加干物質重量，提高GLU、CHI、PAL、LOX和SA的水平。KANG等[56]研究發現接種伯克霍爾德氏菌CS2-1的大白菜能夠在鋅脅迫環境下提高類黃酮含量，類黃酮通過清除活性氧（ROS）和提供酚類氫原子來加強植物防御系統。

4 伯克霍爾德氏菌促生長特性

伯克霍爾德氏菌通過產生植物激素，降低植物乙烯水平以保護植物免受生物和非生物脅迫，并通過固氮，解磷等作用來促進植物的生長[57-59]。

4.1 伯克霍爾德氏菌產生植物激素

接種植物根際促生菌會導致多種植物生長和應激激素水平的變化。已報道植物內源性赤霉素（GA）、細胞分裂素（CTK）和生長素（吲哚-3-乙酸，IAA）對其生長具有重要作用[60，61]。茉莉酸（JA）作為一種非常重要的脂類激素，主要參與誘導植物產生病蟲害防御機制[62]，同時低劑量施用茉莉酸還可以促進幼苗生長[63]。水楊酸（SA）被認為是一種重要的信號分子，參與植物對各種病原攻擊的局部抗性，植物根際促生菌可以通過改變植物水楊酸（SA）的水平，參與植物防御機制[64]。據報道，馬鈴薯植株接種伯克霍爾德氏菌PsJN之后，馬鈴薯植株茉莉酸和水楊酸的水平都提高[65]，馬鈴薯總生物量增加了1倍以上。降低植物激素乙烯的水平能夠促進植物生長，乙烯的合成前體ACC（1-氨基環丙烷-1-羧酸）在此過程中發揮重要作用。伯克霍爾德氏菌能夠使植物產生ACC脫氨酶，ACC脫氨酶能夠催化ACC轉化為氨和α-酮丁酸，從而降低植物組織中乙烯的水平，促進植株生長[66]。

4.2 伯克霍爾德氏菌的固氮、解磷作用

大氣中的氮能夠被固氮菌轉換成含氮無機鹽被其他生物利用，其中細菌或藍藻是以氨（NH3）的形式吸收氮氣（N2），氨溶解在水中就會形成銨（NH4+），從而被植物吸收利用[67]。伯克霍爾德氏菌與植物共生過程中，負責固氮的固氮酶由兩種結構保守的組分組成，鉬鐵蛋白（MoFe蛋白）和鐵蛋白（Fe蛋白）。鐵蛋白與MgATP結合后，將電子轉移到鉬鐵蛋白上，鉬鐵蛋白可以還原底物，由nifD、nifK和nifH共同編碼，形成nif操縱子的基本區域[68]。nifHDK操縱子首次是在叢枝菌根共生種的伯克霍爾德氏菌屬中報道[69]，其固氮作用已在伯克霍爾德氏菌屬中的其他幾個菌株中得到證實[70]。nifHDK是由轉錄調節因子nifA控制，nifA和nifHDK是通過FixL和FixJ雙組分信號轉導系統進行調控，固氮酶基因nif廣泛存在于伯克霍爾德氏菌屬[71]。在無氮肥的條件下，利用伯克霍爾德氏菌B. ambifaria處理玉米能夠促進玉米形態特征的發展[72]。BEUKES等[73]探究豆科作物因接種伯克霍爾德氏菌WSM3930和WSM3937而結瘤，對根瘤的多樣性和進化進行了研究，探究了伯克霍爾德氏菌屬固氮位點和結瘤位點。磷是植物生長發育過程中不可或缺的元素，參與植物的許多生命過程，包括植物光合作用，根系的生長發育，幼苗早期的生長等。土壤中只有0.1%的磷以可溶性形式存在，供植物吸收，這是由于土壤中磷的固定和低溶解度造成的。植物根際的溶磷細菌，能夠分泌強有機酸溶解土壤中的不溶性磷酸鹽，增加植物對土壤中難溶性磷的吸收，促進植物生長。伯克霍爾德氏菌可作為溶磷細菌，能夠通過降低土壤pH值來溶解不溶性磷酸鹽[74]。有研究表明，伯克霍爾德氏菌B. tropica P4和B. uname P9處理后，石松總磷酸鹽含量增加[75]。在盆栽試驗和大田條件下，向日葵的生長和產量隨著對磷養分的吸收增加而增加[76]。生防菌在植物組織和根系表面定殖，才能有效發揮植物—微生物相互作用[77]。通過電鏡觀察接種過B. kururiensis的水稻根部，細菌首先附著在根毛區的表皮細胞上，在根毛基部進行繁殖，完成侵染，然后通過內皮層進行內生定殖，最后進入木質部[78]。BERNABEU等[79]研究發現熱帶伯克霍爾德氏菌B. tropica MTo-293能夠有效地定殖于番茄植株的側根、根毛、根尖和根-莖連接處的氣孔上，番茄的果實數和重量都得到提高而且減輕了病菌的危害。

5 結論

隨著生活水平的不斷提高，人們更加關注自身健康、食品安全與環境保護，綠色無公害的食物也越來越受到歡迎。農藥的過度使用已經嚴重影響人們的健康，也對環境造成了危害，還會使病原菌對農藥產生抗藥性，因此，開發微生物生防制劑是一種合理的改善方法，并且能發揮較好的生防作用，對農業的可持續發展具有重要意義。生物防治在植物病害綠色防控中占有重要地位，伯克霍爾德氏菌是一種常見的微生物生防菌，能夠對多種病原菌產生抑制作用，其具有廣譜性、低毒性與環境友好等優點，在生物防治領域具有廣闊的應用前景。近年來，隨著生態農業的興起，微生物生防制劑的研究和應用得到了廣泛關注，微生物生防制劑能夠有效減少化學農藥使用量，起到防治病蟲害的作用，一方面降低了農產品中農藥的殘留量，減少化學農藥給人類健康帶來的危害，提高農產品的質量和安全，另一方面減少對環境的危害，也能夠避免農藥殺傷有益的生物。總之，伯克霍爾德氏菌不僅能夠防治病害，還可以促進植物生長發育，提高植物對養分的吸收能力，增加植物抗逆性，進而提高作物產量，具有較高的推廣和應用價值。

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責任編輯：謝紅輝

基金項目：中國煙草總公司重大科技項目（110202201023 LS-07）；大學生創新創業訓練計劃項目（Yz2022193）。

第一作者：馬白鴿（2000―），女，碩士生，資源利用與植物保護專業，E-mail：m15136238290@163.com。

*通信作者：孫正祥（1980―），男，博士，副教授，植物病理學專業，E-mail：sunzhengxiang9904@126.com。

收稿日期：2023-03-02