玉米的熱害及熱響應研究進展

曹世攀，胡蓉蓉，柯 珂，沈 藝，陳 銘，張丙林，劉衛娟，鄒華文

(長江大學農學院，湖北荊州 434025)

玉米(ZeamaysL.)是我國重要的糧食、飼料、經濟作物，在國民經濟中占據重要的地位[1]。國家統計局數據顯示：2021年全國玉米播種面積為 4 332.41萬hm2，產量為27 255.2萬t。全年谷物產量較上年增長2.6%，其中，玉米增幅貢獻率占比高達64.79%，是我國種植面積最廣的糧食作物。

玉米屬于喜溫作物，但是溫度過高又會導致其正常生長發育受阻、產量降低、品質下降。有研究表明，當溫度超過32 ℃，喜溫作物生長會明顯受到抑制；當溫度超過44 ℃，喜溫作物停止生長[2]。當下，大氣中溫室氣體濃度不斷增加，全球氣溫正在上升。據聯合國政府間氣候變化專門委員會(IPCC)第六次評估報告稱，21世紀前20年全球平均溫度比1850—1900年的平均值高0.99 ℃，2011—2020年的全球平均溫度較1850—1900年的平均值高 1.09 ℃。其中，陸地的增溫幅度(1.59 ℃)遠高于海洋(0.88 ℃)，人類活動是全球變暖的主因。在植物生長季節，極端高溫災害下平均氣溫每增加1 ℃，其產量估計將損失6%～7%[3]。因此，探索熱脅迫下玉米的生長發育情況及玉米的熱響應機制對于玉米的持續高產、穩產具有重要的現實意義。

1 玉米熱脅迫的界定與等級劃分

熱脅迫通常被定義為在一定時間內高于某一閾值的主要溫度條件，足以對植物生長和發育造成不可逆的損害[4]。一般來說，環境溫度比通常情況下高10～15 ℃，就可稱之為熱害或熱脅迫。GB/T 21985—2008《主要農作物高溫危害溫度指標》指出，玉米開花期時的當天最高溫度≥30 ℃，空氣相對濕度≤60%時，開花較少；當天最高溫度≥35 ℃時，花粉活力下降，授粉不良。在籽粒灌漿結實期，當日平均氣溫≥25 ℃時，灌漿期縮短，成熟期提前，影響玉米產量和品質。

近年來，許多學者基于不同方法對玉米熱脅迫的等級劃分展開了研究。其中，李德等通過采用主成分分析法(PCA)構建了致災的綜合氣候指數，結合玉米遭受熱脅迫年份的禿尖率、受害情況和減產率等，利用聚類分析法將玉米熱脅迫劃分為輕、中、重、特重4個等級[5]。王安樂等利用來自國內外的816份玉米自交系及其資源材料進行耐熱特性的鑒定和篩選，統計雄花小穗的減少量、花粉敗育率及花絲伸長程度等，將玉米自交系材料分為不耐、中耐、高耐、特耐4個耐脅迫等級[6]。文章等利用2年開花授粉期間的138份玉米自交系材料進行耐熱性試驗，通過對日平均溫度在30 ℃以上自然開放授粉材料的結實率進行聚類分析，得出自然環境下授粉結實率的初步判定標準：不耐熱材料結實率<12.5%、較弱耐熱材料結實率為12.5%～46.5%、中等耐熱材料結實率為46.5%～69.5%、高耐熱材料結實率≥69.5%[7]。管玥等以不低于35 ℃并持續3 d以上熱脅迫為指標，綜合脅迫持續影響時間和脅迫頻次，將夏玉米花期熱脅迫等級劃分為輕度熱脅迫、中度熱脅迫及重度熱脅迫[8]。

2 熱脅迫對玉米生長發育的影響

玉米從出苗至7葉期為幼苗生長階段。熱脅迫會導致玉米幼苗失水增加、葉子枯黃、根生長受損，甚至死亡[9-11]。玉米分蘗期遭受熱脅迫會出現葉片萎蔫、葉片卷曲和變黃、分蘗數和生物量減少等形態癥狀[12-13]。

玉米在抽雄、開花、授粉和籽粒灌漿期間對溫度也非常敏感，高溫通過破壞授粉過程或導致糖代謝不足使籽粒敗育[14-15]，這也跟Wang等的研究結果[16-17]相同。如果脅迫發生在玉米生殖發育的關鍵階段，如雌雄配子體形成、受精、早期種子發育時，通常會對產量產生較大的影響[12-13]。

籽粒灌漿是玉米生長和發育的重要組成部分，涉及種子中碳水化合物、蛋白質和脂類的合成和運輸[18]。灌漿速度的快慢和灌漿時期的長短直接決定玉米最終的粒質量。Kadam等研究了熱脅迫對玉米灌漿速率的影響，結果表明，雖然熱脅迫剛發生時能提高籽粒干物質的積累速率，但同時卻大大縮短了灌漿周期；加之籽粒的同化效率有限，無法及時同化增加的干物質量，導致粒質量減小以及最終的玉米總產量下降[19]。研究證明，籽粒灌漿期間的最適溫度為25 ℃，溫度每升高1 ℃，籽粒產量降低3%～4%[20]。

3 熱脅迫對玉米生理生化過程的影響

3.1 熱脅迫導致光合作用、呼吸作用過程紊亂

植物葉片的光合作用對溫度變化非常敏感，基質中的碳代謝和類囊體中的光化學反應是主要的敏感點[21]。溫度升高對光系統Ⅱ(PSⅡ)的活性影響很大，高溫對放氧復合物的不利影響導致不平衡的電子流流向PSⅡ的受體部位。在玉米、小麥和棉花的研究中發現，當其受到熱脅迫時，植株PSⅡ的不同成分被破壞[22]。此外，熱脅迫還影響玉米葉綠體結構和光合系統組分的熱穩定性，降低核酮糖-1，5-二磷酸羧化酶/加氧酶(Rubisco)活性，減少光合色素的量和減弱碳的固定能力[23-25]。這些因素的綜合作用是玉米遭受熱脅迫時光合效率降低的重要原因。

呼吸作用供給能量以帶動各種生理過程，其中間產物又能轉變為其他重要的有機物，是植物代謝中心[26]。熱脅迫條件下，玉米的呼吸作用顯著增強，呼吸消耗明顯增多，熱脅迫還可使一些可逆的代謝過程轉變為不可逆[27]。總之，熱脅迫下玉米植株呼吸作用增強，同化物合成量減少，導致地上干物質的累積量降低，進而嚴重影響玉米產量[28]。

3.2 熱脅迫導致活性氧過度積累

作物在熱脅迫下，細胞內活性氧(ROS)水平顯著增加。細胞內ROS的過度積累，導致ROS穩態失衡和氧化損傷，如細胞死亡、生長遲緩、小穗不育，甚至造成幼苗死亡[29-31]。玉米減數分裂階段受到熱脅迫(38 ℃日/30 ℃夜)時，花藥中的ROS含量是常溫下(28 ℃日/22 ℃夜)的3倍以上[32]。在水稻中，許多ROS相關合成基因被證明參與響應熱脅迫[33]。過量的ROS會通過加重作物的膜脂過氧化與蛋白質氧化，進一步破壞生物膜的結構和功能，導致細胞內的丙二醛(MDA)含量增加，從而損害蛋白質和核酸的正常功能[34-35]。事實上，細胞膜的穩定性是玉米耐熱和耐旱的關鍵決定因素[36]。Gong等在玉米中觀察到，升高的溫度可以降低抗氧化酶的活性[37]。同時，Sairam等也研究發現，耐熱能力與過氧化氫酶(CAT)和超氧化物歧化酶(SOD)的活性有關[38-39]。除了這2種關鍵的保護酶外，抗壞血酸過氧化物酶(APX)、谷胱甘肽還原酶(GR)、單脫氫抗壞血酸還原酶(MDHAR)、脫氫抗壞血酸還原酶(DHAR)、谷胱甘肽過氧化物酶(GPX)和谷胱甘肽-S-轉移酶(GST)等酶協同作用以維持活性氧的穩態來保護玉米植株免受氧化損傷[40]。

3.3 熱脅迫導致激素失衡

內源植物激素與作物生長、發育和產量形成密切相關，而熱脅迫對植物的激素穩態具有重要影響[41]。非生物脅迫通常會引起脫落酸(ABA)含量的增加，這是作物獲得耐熱性的最快途徑之一[42]。Wu等指出，熱脅迫會降低水稻、玉米等作物發育籽粒中細胞分裂素(CTK)、赤霉素(GA)和吲哚-3-乙酸(IAA)的活性水平，損害細胞增殖，降低花粉育性，最終影響正常的籽粒建成[43-44]。Wang等的研究表明，耐熱性玉米品種較熱敏性玉米品種中幼穗的水楊酸(SA)和茉莉酸(JA)含量在熱脅迫下增加顯著[45]。此外，熱敏玉米品種穗部激素含量與總小花數和小花受精率呈正相關，與籽粒敗育率呈負相關。因此，熱脅迫下SA和JA含量的下降可能是熱敏感玉米品種耐熱性差、幼穗發育不良的重要原因。由此可見，熱脅迫引起幼穗激素水平穩態的失衡，導致其發育受阻，是熱脅迫下玉米穗粒數減少的主要原因。

4 玉米對熱脅迫信號的響應機制

4.1 玉米對熱脅迫信號的感知及傳遞

熱脅迫可以改變玉米細胞膜的物理狀態，影響膜蛋白滲透性及結構。Saini等綜合了前人的研究成果發現，玉米受到熱脅迫時，ABA作為廣泛的細胞間信號，通過細胞表面的G蛋白連接受體，激活磷脂酰肌醇磷酸激酶(PIPK)、磷脂酶D(PLD)和磷脂酶C(PLC)等靶酶，參與感知脅迫引起的膜變化，并觸發脂質信號分子磷脂酰肌醇-4，5-二磷酸(PIP2)和三磷酸肌醇(IP3)。通過第二信使Ca2+通道進一步傳遞與放大，啟動Ca2+內向流入細胞質，進而激活鈣依賴蛋白激酶(CDPKs)和鈣調素3(CaM3)。這些激活的傳感蛋白開啟多種絲裂原激活蛋白激酶(MAPKs)、單磷酸腺苷(AMP)激活蛋白激酶(AMPKs)和鈣調素結合蛋白激酶(CBKs)通路，最后觸發熱休克反應(HSR)相關的基因表達[46]。

除了HSR響應機制外，玉米內質網(ER)中的未折疊蛋白反應(UPR)也參與響應熱脅迫[47]。ER熱傳感器包括堿性亮氨酸拉鏈(bZIP)和RNA剪接因子。熱脅迫發生時，bZIP28可以通過與BiP靶蛋白啟動子特異性結合并增加其表達，以增強內質網腔中的蛋白質折疊來減輕熱脅迫損傷[48]。同時，肌醇需求酶(IRE1，玉米內質網上典型的RNA剪接因子)通過與未折疊蛋白的相互作用而被激活，然后識別并剪接bZIP60，之后剪接產物進入細胞核觸發UPR基因的表達以減輕玉米植株的熱脅迫程度[47]。

4.2 玉米對熱脅迫信號的響應

熱休克因子(HSFs)和熱休克蛋白(HSPs)是植物熱應激耐受性的主要參與者[49]。HSFs作為熱激信號通路的末端成分，在接受熱激信號后可以直接調控下游熱應激反應基因的表達，而HSPs是受HSFs調控的最重要的表達蛋白，在玉米熱脅迫反應中起著重要的作用[50]。Anckar等的研究結果表明，HSFs是玉米作物中高度保守的HSR中樞調節因子，它可以結合熱休克元件(HSE)，并誘導熱響應基因的表達[51]。玉米中的熱脅迫主要調節因子A1類熱休克因子(HSFA1)位于細胞質中。在常溫條件下，HSFA1通過與HSP70和HSP90的相互作用處于被抑制狀態[52]。在熱脅迫下，HSFA1被激活，與另一種在高溫下快速積累并作為共激活劑的B1類熱休克因子(HSFB1)共同誘導熱響應基因的表達，進一步激活不同的HSF[53]。在最新發布的玉米基因組中，通過HMM和Blastp搜索共發現58種ZmHsf蛋白。大部分ZmHsf位于細胞核，ZmHsf23、ZmHsf10和ZmHsf11則分別位于細胞質、葉綠體和內質網中[54]。

玉米中的HSPs主要定位于線粒體、葉綠體和內質網。Subash等通過研究玉米中HSPs作為分子伴侶的活性、分子量、氨基酸序列同源性和功能，鑒定了5種主要類型：HSP100、HSP90、HSP70、HSP60和小熱休克蛋白(sHSP)[55]。HSPs現在被認為是對抗環境壓力甚至基因變異的強大緩沖劑[58]。已有研究證明，HSP在玉米中的主要功能是限制錯誤折疊和分解聚集物，胞質HSP70較其他HSP類在對抗熱脅迫的反應中起更為重要的作用[57]。像HSP70一樣，sHSPs也通過保護玉米細胞免受熱脅迫的損害而充當分子伴侶，主要負責維持膜的完整性[58]。

5 生產中降低玉米熱害損失的手段

5.1 選用耐性種質資源增強玉米耐脅迫能力

在應對熱脅迫的各種方法中，培育耐熱品種是最經濟和最可持續的方法[59-61]。陳朝輝等的研究結果表明，選用和種植熱脅迫下授粉良好、葉片短厚且直立上沖、光合積累效率高的耐熱品種有助于玉米產量的增加[27]。玉米種質對溫度脅迫的耐受程度存在巨大差異，用抗高溫材料組配雜交種，品種審定過程中對玉米耐熱性能進行評價，基于脅迫條件下篩選出耐熱品種進行區域推廣種植[62]。趙曼絲等的研究結果表明，目前國內公認的大品種如鄭單958、隆平206等，其耐熱性表現突出、結實性較好、經濟效益占優，適宜夏季易出現熱害地區推廣種植[28]。

5.2 優化栽培方式增強玉米耐脅迫能力

在選用推廣良種的同時，還要制定綜合配套的高產栽培制度，以提高玉米抗逆能力，有效防御高溫脅迫的發生，達到高產、穩產的目的。

合理密植，保障個體發育健壯，構建個體和群體的協調關系，可提高夏玉米抵御高溫熱害的能力，減輕熱脅迫危害。一般對于同一個品種來說，適當地降低密度有利于降低田間個體之間對肥水條件的競爭，利于提高植株對高溫熱害的抵抗能力。張新龍的研究結果表明對于半緊湊型的夏玉米品種，適合的播種密度為5.25萬～6.00萬株/hm2；對于緊湊型夏玉米品種，適合控制在6.00萬～6.75萬株/hm2，這樣的密植模式的經濟效益最佳[63]。

同時，合理耕作有助于改善土壤水肥條件，促進夏玉米生長發育。深松能促進夏玉米根系生長，增加根質量和根長，提高夏玉米對水肥的吸收能力，改善玉米的生長狀態，進而提高玉米的耐熱能力。

5.3 外源施用植物生長調節劑增強玉米耐熱能力

外源施用植物生長調節劑，如硫脲、脯氨酸、水楊酸等，可以增強對極端熱害的耐受性[64-65]。當植物在生殖和籽粒灌漿階段遭受熱脅迫時，過氧化氫、抗壞血酸和水楊酸等外源植物生長調節劑通過改善細胞膜的完整性、增強其葉片抗氧化活性、提高葉綠素含量和葉片含水量來改善玉米的形態、籽粒產量和籽粒品質[66]。植物生長調節劑的影響取決于作物種類、品種、施用劑量，甚至取決于施用時間(作物生長階段)。

6 展望

雖然目前對熱脅迫下作物的生理響應及耐熱機制研究取得了較大進展，但作物耐熱分子機制研究以及制定規避高溫風險策略仍有諸多考驗，需要進一步研究。

從玉米優質、高產和可持續發展的方向出發，今后玉米耐熱性研究應著重關注以下幾個方面：(1)玉米起源于熱帶，本身就具有較強的耐熱潛質[67]。育種工作者應加強耐熱性種質資源的篩選，運用現代分子標記輔助育種(MAS)、數量性狀基因座(QTL)和全基因組關聯研究(GWAS)等技術，創新培育優良的耐熱性玉米品種。(2)深入玉米熱害生理生化和遺傳機制的研究，完善玉米耐熱性評價體系及耐熱性基因的發掘與功能研究。(3)加快研發玉米熱害預警系統，建立玉米高溫熱害聯防聯控綜合技術平臺。預警系統應結合當地氣象預警機制對玉米生長期內可能發生熱害的時間及頻次做出預測，農戶根據預測結果應及時調整播種期或采取合理的栽培技術及大田灌溉管理，減輕熱害損傷，提高經濟效益。