塞罕壩地區(qū)褐柳鶯巢址選擇及其對(duì)繁殖成功率的影響

汪揮勝，祃來(lái)坤，2，王姣姣，侯建華

（1.河北大學(xué)，保定，071000；2.河北民族師范學(xué)院，承德，067000）

巢址選擇是鳥(niǎo)類棲息地選擇的重要組成部分，是決定鳥(niǎo)類種群生存繁衍的主要因素之一［1］。巢址選擇受到環(huán)境中不同生物和非生物因素的綜合影響，好的巢址能最大限度地提高親鳥(niǎo)適合度和巢存活率［2-4］。目前的研究表明，影響巢址選擇的主要因素包括微生境、氣候因子、食物資源、種內(nèi)種間競(jìng)爭(zhēng)、寄生風(fēng)險(xiǎn)、巢捕食和人為干擾等［5-8］，其中巢捕食可以直接影響卵、雛鳥(niǎo)和成鳥(niǎo)的生存，被認(rèn)為是導(dǎo)致鳥(niǎo)類繁殖失敗的主要原因［9-11］。巢的可見(jiàn)性和巢捕食的風(fēng)險(xiǎn)緊密相關(guān)，因此鳥(niǎo)類多選擇隱蔽的地點(diǎn)筑巢，以實(shí)現(xiàn)較高的繁殖成功率［12-14］。

了解繁殖策略變異的原因和后果是鳥(niǎo)類生活史研究的焦點(diǎn)［15-16］，對(duì)于廣布種來(lái)說(shuō)，繁殖策略存在地理變異已被人們所熟知［17-19］。另外即使較小的緯度差異，森林類型、鳥(niǎo)類的群落和捕食者的物種群落構(gòu)成不同，也會(huì)導(dǎo)致鳥(niǎo)類面臨不同的捕食壓力，最終也會(huì)影響鳥(niǎo)類的繁殖策略［20-23］。

褐柳鶯（Phylloscopus fuscatus）為古北種，在塞罕壩地區(qū)屬于夏候鳥(niǎo)，常棲息于灤河岸邊不同蓋度和高度的灌木叢中，種群密度很大［24］。目前，有關(guān)褐柳鶯繁殖生態(tài)的研究很少，僅有1 篇關(guān)于俄羅斯遠(yuǎn)東地區(qū)褐柳鶯應(yīng)對(duì)花鼠（Tamias sibiricus）捕食的反捕食策略研究，F(xiàn)orstmeier 等［25］研究發(fā)現(xiàn)褐柳鶯面對(duì)不同的捕食風(fēng)險(xiǎn)時(shí)能對(duì)巢址選擇進(jìn)行調(diào)整，表明褐柳鶯巢址選擇行為具有可塑性。為了增加對(duì)低緯度地區(qū)以及不同森林類型中褐柳鶯巢址選擇的了解，進(jìn)一步探討褐柳鶯巢址選擇的可塑性和適應(yīng)性變異，本研究對(duì)河北塞罕壩國(guó)家森林公園中的褐柳鶯巢址選擇及其對(duì)繁殖成功率的影響進(jìn)行研究。

1 研究區(qū)概況

塞罕壩國(guó)家森林公園位于河北省最北端（42°2'—42°36' N，116°51'—117°39' E），海拔1 350～1 650 m，西北面與內(nèi)蒙古接壤，是河北主要的天然次生林和人工林區(qū)，有高原、山區(qū)、森林和草原。植被群系主要包括落葉針葉林、常綠針葉林、針闊混交林、闊葉林、灌叢或灌草叢、草原與草甸等。該地區(qū)屬寒溫帶大陸性季風(fēng)氣候，年平均氣溫-1.4 ℃，每年60 d 無(wú)霜，有雪可達(dá)7 個(gè)月［26］。研究區(qū)人工林地主要由針葉林和苗圃地組成，其中針葉林疏密均勻，郁閉度大，林下灌木層和草本層植物稀少；苗圃地疏密不均，郁閉度大，主要由云杉（Picea asperata）和樟子松（Pinus sylvestrisvar.mongolica）幼苗組成，苗高0.5～3.0 m，二者呈鑲嵌分布，形成具有郁閉度差異的生境。天然植被主要為北沙柳（Salix psammophila），高3～4 m，下端樹(shù)葉較少，植被間距大。

2 研究方法

2.1 搜尋巢與監(jiān)測(cè)

2021 年5—8 月，在研究區(qū)內(nèi)通過(guò)跟蹤處于繁殖階段的成鳥(niǎo)和“地毯式”搜索尋找褐柳鶯巢［27］，隨后使用GPS（集思寶R600，中國(guó)）定位。利用微型攝像機(jī)（HiLEME，中國(guó)）和定期人工檢查的方法對(duì)巢監(jiān)測(cè)，直至巢失敗或者雛鳥(niǎo)離巢結(jié)束。褐柳鶯巢為球形且巢口開(kāi)在側(cè)面，將攝像頭固定在距離巢口10～20 cm的樹(shù)枝上，攝像機(jī)設(shè)置為全天錄制模式。整個(gè)繁殖季共找到30 個(gè)褐柳鶯巢，對(duì)13 個(gè)視頻監(jiān)測(cè)，其他巢隔天檢查。記錄每個(gè)巢的命運(yùn)（至少有1 只雛鳥(niǎo)離巢視作繁殖成功，否則，視為繁殖失敗）以及繁殖失敗的原因［28］。

2.2 巢址參數(shù)

測(cè)量巢樹(shù)1 m 半徑范圍的巢址和植被參數(shù)，以及巢樹(shù)5 m 半徑范圍微生境的植被參數(shù)［29］。（1）巢隱蔽度：測(cè)量參考Hoover 等［30］的方法，在1 張10 cm×10 cm 的紙上畫(huà)10 個(gè)相同的柵格，用該紙擋住巢的各個(gè)方向，然后在距巢1 m 處觀察并估測(cè)紙被植被遮擋的比例。（2）植被參數(shù)：即5 m 微生境范圍的植被參數(shù)，以巢為中心，東南西北4 個(gè)方向距巢2.5 m處各取1 個(gè)1 m×1 m 的樣方進(jìn)行測(cè)量，再計(jì)算平均值。（3）植被蓋度：采用目測(cè)法估算，巢距地面高和低于2 m 植被高采用卷尺測(cè)量，高于2 m 的植被用7 m長(zhǎng)的伸縮桿測(cè)量，桿上每隔1 m 用鮮艷的色帶標(biāo)記［31］。（4）距道路和距林緣距離：通過(guò)GPS Toolbox 中的谷歌衛(wèi)星地圖確定。為避免人為誤差，所有的參數(shù)測(cè)量均由同一人完成（表1）。

表1 褐柳鶯巢址參數(shù)Tab.1 Parameters of dusky warbler nest site

2.3 數(shù)據(jù)分析

使用SPSS 26.0對(duì)所有參數(shù)進(jìn)行主成分分析，研究褐柳鶯巢址選擇的主導(dǎo)因素；對(duì)于巢址因素的連續(xù)變量，用Kolmogorov-Smirnov 檢驗(yàn)數(shù)據(jù)的正態(tài)性，符合正態(tài)分布的數(shù)據(jù)采用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)，非正態(tài)分布的數(shù)據(jù)采用非參數(shù)檢驗(yàn)中2 個(gè)獨(dú)立樣本的Mann-WhitneyU檢驗(yàn)，分析繁殖成功巢和被捕食巢的巢址因素的差異，所有數(shù)據(jù)采用mean±SE 表示。P＜0.05差異顯著，P＜0.01差異極顯著。

3 結(jié)果

共記錄30 個(gè)褐柳鶯巢，巢樹(shù)主要為云杉、樟子松，云杉上有18巢，占總數(shù)的60.00%；樟子松11巢，占總數(shù)的36.67%；黃花蒿（Artemisia annua）1 巢，占總數(shù)的3.33%。對(duì)所有巢的15 個(gè)巢址參數(shù)的主成分分析表明：前5 個(gè)主成分的特征值大于1，累計(jì)貢獻(xiàn)率達(dá)到了87.582%，能夠解釋15 個(gè)巢址參數(shù)的全部信息，提取前5個(gè)因子作為主成分（表2）。

表2 褐柳鶯巢址選擇旋轉(zhuǎn)后因子成分矩陣Tab.2 Rotated factor component matrix for dusky warbler nest site selection

主成分1 的特征值為4.338，貢獻(xiàn)率最高，為23.451%，其中木本植被蓋度、草本植被蓋度載荷絕對(duì)值明顯偏高，體現(xiàn)了巢址區(qū)域和5 m 微生境區(qū)域的植被蓋度，因此將其命名為植被蓋度因子；主成分2 的特征值為3.230，貢獻(xiàn)率為19.886%，累計(jì)貢獻(xiàn)率為43.337%，其中載荷較高的因子是巢樹(shù)郁閉度、巢上方蓋度和巢隱蔽度，三者都反映了巢的隱蔽性，因此命名為巢隱蔽因子；主成分3 的特征值為2.495，貢獻(xiàn)率為16.071%，累計(jì)貢獻(xiàn)率為59.408%，其中距道路距離、距林緣距離都反映了巢受人為干擾的程度，將其命名為干擾因子；主成分4 的特征值為1.730，貢獻(xiàn)率為14.484%，累計(jì)貢獻(xiàn)率為73.892%，其中巢所在植被高度、巢距巢樹(shù)頂端距離載荷明顯高于其他因子，都能反映巢的空間位置，因此命名為巢空間位置因子；主成分5 的特征值為1.344，貢獻(xiàn)率為13.690%，累計(jì)貢獻(xiàn)率為87.582%，其中巢址區(qū)木本植被高度、微生境木本植被高度載荷明顯高于其他因子，二者都體現(xiàn)了木本植物的高度，因此命名為植被高度因子。

在已知命運(yùn)的18個(gè)巢中，產(chǎn)第1枚卵的時(shí)間為5月28 日，最后1 只雛鳥(niǎo)離巢的時(shí)間為8 月12 日。66.67%（12/18）的巢至少有1 只雛鳥(niǎo)孵出，孵化率為70.77%（46/65）。46只雛鳥(niǎo)的離巢率為36.96%（17/46），繁殖成功率為27.78%（5/18）（至少有1 只雛鳥(niǎo)離巢視作繁殖成功）。在13個(gè)失敗巢中，2巢為筑巢期和產(chǎn)卵期不明原因棄巢，1 巢孵化18 d 后失敗，1 巢雛鳥(niǎo)饑餓而死，9 巢被捕食。在被捕食的9 巢中，根據(jù)視頻監(jiān)控及現(xiàn)場(chǎng)痕跡調(diào)查，有6 巢捕食者為赤狐（Vulpes vulpes），1 巢捕食者為牛頭伯勞（Lanius bucephalus），其他巢捕食對(duì)象未被記錄。

繁殖成功巢和被捕食巢在1 m 范圍的巢址區(qū)植被蓋度有顯著差異，其中繁殖成功巢1 m 半徑的巢址區(qū)木本植被蓋度顯著大于被捕食巢（Z=-2.525，P=0.012），而草本植被蓋度顯著小于被捕食失敗巢（t=-2.847，P=0.014）（表3）。

表3 褐柳鶯繁殖成功巢與被捕食巢巢址參數(shù)的差異Tab.3 Differences in nest site parameters between breeding success nests and predated nests of the dusky warbler

4 討論與結(jié)論

本研究所有褐柳鶯的巢均位于人工苗圃地中的針葉林緣生境中，與赤狐的典型覓食地重合，赤狐引起的巢捕食是影響褐柳鶯繁殖成效的主要因素，并且巢址附近的植被蓋度是影響鳥(niǎo)類被捕食的主要因素。

褐柳鶯主要營(yíng)巢于低矮灌叢生境中，也有少量直接營(yíng)巢于灌叢下的地面［25］，本研究中褐柳鶯均營(yíng)巢于人工苗圃的幼苗或地面。事實(shí)上，本研究地區(qū)也分布許多北沙柳組成的天然灌木叢，繁殖期很多雄性褐柳鶯頻繁在其中鳴唱，但系統(tǒng)搜尋后，并未找到褐柳鶯巢或找巢力度不夠。這可能與本地的生境和植被結(jié)構(gòu)有關(guān)，北沙柳構(gòu)成的天然灌木林缺少主干，無(wú)法提供巢的放置點(diǎn)，5月底才開(kāi)始萌芽，下端枝葉稀疏，隱蔽性差；而苗圃地的針葉林幼苗分叉較多，矮小茂密，與灌叢生境相似，可為褐柳鶯筑巢提供更合適的營(yíng)巢地點(diǎn)。據(jù)對(duì)巢址參數(shù)的分析，褐柳鶯的巢址選擇主要受植被蓋度、巢隱蔽度、人為干擾、巢空間位置和植被高度5 個(gè)因子的影響，其中植被蓋度和巢隱蔽因子顯著影響巢周?chē)碾[蔽度，而對(duì)人工苗圃中的針葉林來(lái)說(shuō)，繁殖巢所在的位置與木本的高度決定著繁殖巢的隱蔽度，或許證明了人工苗圃生境獨(dú)特的隱蔽性和安全性是影響本地褐柳鶯巢址選擇的重要因素。

對(duì)俄羅斯遠(yuǎn)東地區(qū)褐柳鶯種群的研究發(fā)現(xiàn)，花鼠是影響其繁殖成效的重要因素，褐柳鶯能夠評(píng)估繁殖區(qū)花鼠的捕食風(fēng)險(xiǎn)，并根據(jù)風(fēng)險(xiǎn)高度調(diào)整巢址選擇的策略［25，32］。依本研究，花鼠主要活動(dòng)于成年針葉林或灌叢生境中［33］，在苗圃地中未發(fā)現(xiàn)其活動(dòng)痕跡，這可能是幼苗地中缺乏松塔等花鼠的食物；而褐柳鶯選擇在此種生境中筑巢，可能是對(duì)外界環(huán)境捕食風(fēng)險(xiǎn)評(píng)估后的自我調(diào)整策略。

本地區(qū)褐柳鶯繁殖依然遭受50% 的捕食（9/18），捕食者主要為赤狐和牛頭伯勞，與俄羅斯遠(yuǎn)東種群不同，其中赤狐捕食的巢占所有被捕食巢的66.67%。徐興軍等［34］對(duì)齊齊哈爾牧林交錯(cuò)區(qū)的草甸、灌叢、人工疏林和人工密林等不同生境類型的嚙齒類（Rodentia）物種多樣性調(diào)查發(fā)現(xiàn)，在人工疏林，嚙齒動(dòng)物的捕獲率最高，灌叢和草甸較低，人工密林最低。本研究區(qū)植被類型和結(jié)構(gòu)與其相似，因此在研究區(qū)人工種植的苗圃疏林中可能也擁有較多的嚙齒類動(dòng)物。而食物的豐富度可能是影響赤狐生境選擇的主要因素［35-36］，赤狐的主要食物為嚙齒動(dòng)物、野兔、腐肉、鳥(niǎo)類和水果，小型嚙齒動(dòng)物為其喜好食物［37］，因此，人工種植的苗圃地可能是赤狐覓食的主要場(chǎng)所，擁有較高的活動(dòng)強(qiáng)度。對(duì)繁殖成功巢和被捕食巢的巢址參數(shù)比較結(jié)果表明，1 m半徑范圍巢址區(qū)域的植被蓋度是影響褐柳鶯巢是否被捕食的關(guān)鍵因素，被捕食的巢在1 m 半徑范圍內(nèi)的地面草本覆蓋度較高，擁有較高的隱蔽度，但赤狐的聽(tīng)覺(jué)和嗅覺(jué)非常靈敏，在搜索小型嚙齒動(dòng)物時(shí)，同時(shí)搜索到筑于幼苗下半部的褐柳鶯繁殖巢。此外，赤狐主要在夜間探測(cè)和捕食鳥(niǎo)類巢穴［38-40］，因此，苗圃地中草本形成的地上隱蔽度不能有效降低赤狐的捕食風(fēng)險(xiǎn)；而苗圃中云杉和樟子松幼苗枝葉的硬度較大，較高的木本蓋度可以有效阻擋捕食者的接近，從而提高繁殖成功的概率。這也可能是褐柳鶯選擇在人工苗圃生境中營(yíng)巢的重要因素，但仍需要通過(guò)不同生境的捕食實(shí)驗(yàn)進(jìn)一步驗(yàn)證。

綜上，本研究提供了中國(guó)塞罕壩地區(qū)褐柳鶯的巢址選擇數(shù)據(jù)，擴(kuò)充了褐柳鶯在人工林中繁殖的相關(guān)資料。本地區(qū)褐柳鶯偏愛(ài)筑巢于植被蓋度高，隱蔽性好，遠(yuǎn)離人為干擾的苗圃地植被中下部；而巢址較高的木本植被蓋度增強(qiáng)了捕食者接近的難度，降低了被捕食的風(fēng)險(xiǎn)。