東北農牧交錯帶嚙齒動物群落結構組成及影響因素初探

甘偉冬，吳涌珍，俞皓淳，魏萬紅，殷寶法

（揚州大學生物科學與技術學院，揚州，225009）

中國北方農牧交錯帶是農田生態系統與草原生態系統的過渡地帶，也是阻止草地退化、土地荒漠化的重要生態屏障［1］。嚙齒動物（Rodentia）是農牧交錯帶主要的脊椎動物類群，具有繁殖力強、適應性強和分布范圍廣的特點，同時對環境變化敏感，群落結構和種群動態的變化可直接反映生態環境的狀況［2］。嚙齒動物是食肉動物重要的食物來源，在維持本地區生態系統功能和生態平衡方面發揮關鍵作用，許多嚙齒動物危害農作物、破壞草場，對農牧業發展和生態環境保護不利；有些嚙齒動物，如達烏爾黃鼠（Spermophilus dauricus）、長爪沙鼠（Meriones unguiculatus）和黑線姬鼠（Apodemus agrarius）是鼠疫桿菌（Yersinia pestis）、Hantaan virus（HTNV）等多種病原微生物的宿主和傳播者，嚴重威脅當地人民群眾的身體健康［3］。目前，科研人員對一些嚙齒動物的繁殖、行為和種群數量動態等特征進行了大量研究，大大推進了我國嚙齒動物的危害防治工作［4］，然而，有關系統調查該區域嚙齒動物群落結構的研究工作卻進行的較少。

農牧交錯帶是典型的生態環境脆弱區之一，隨著全球氣候變化和人類活動的加劇，草地退化、環境污染等嚴重影響當地的生態系統穩定［5］。近年來，人類農牧業生產活動造成的土壤污染對當地生態安全造成的沖擊，引起了民眾的廣泛關注，其中農藥的不合理或過量使用導致重金屬污染物累積是當地土壤的重要污染源［6］。土壤環境中的重金屬污染物可通過皮膚接觸、灰塵吸入以及攝入等途徑，使其在生物體內富集，不但對生物的健康和生存造成危害［7］，而且會對物種多樣性產生負面效應［8-10］。

嚙齒動物被認為是環境變化的重要指示生物之一［11］，許多研究表明，棲息環境內的海拔、降水、溫度、食物資源、植被類型、人為干擾及環境污染等因素都會影響嚙齒動物的生存和繁殖活動，改變種群數量動態及種間關系，導致群落多樣性發生顯著的改變［12-14］。因此，開展農牧交錯帶不同生境類型中嚙齒動物的種類和數量調查，確定其群落結構特征及影響因子，不但可以揭示農牧交錯帶嚙齒動物多樣性對人類活動和全球氣候變化的響應特征，而且還有利于促進農牧業可持續發展、保障生態安全和衛生防疫安全?；诖耍狙芯客ㄟ^對東北農牧交錯區嚙齒動物群落開展實地調查，確定不同生境類型中嚙齒動物的種類組成和群落結構的特點，探究嚙齒動物群落結構與不同環境因子之間的關系，為農牧交錯區生態環境的恢復和鼠害的有效防控提供基礎資料和科學依據。

1 研究方法

1.1 調查區域概況

調查區域位于內蒙古自治區（錫林郭勒盟東部和興安盟）、吉林省（白城市西北部）及黑龍江?。ù髴c市南部和哈爾濱市南部）農田生態系統與草原生態系統的過渡區域（44°91'—47°15'N，118°29'—127°18'E）（圖1），屬于溫帶干旱、半干旱大陸性季風氣候，年平均氣溫2～8 ℃，年降水量50～500 mm［15］。

圖1 調查區域位置及調查點的空間分布Fig.1 Location of survey area and spatial distribution of survey points

1.2 調查方法

1.2.1 生境類型劃分

根據2015 年國家農田數據庫劃分農牧交錯區典型區域（包含至少20%的草地與20%的農田）的標準，結合實地調查和2020 年中國土地利用遙感監測數據（www.resdc.cn），將本次調查區域劃分為3種生境類型。

（1）草地：植被主要以多年生草本植物為主，土地利用方式以畜牧為主，區域內草地面積＞40%，農田面積＜20%。

（2）草地—農田交錯區：土地利用方式為耕作和畜牧并重，區域內草地面積＞20%，農田面積＞20%。

（3）農田：植被類型以玉米、水稻和大豆等經濟作物為主，土地利用方式以耕作為主，區域內農田面積＞40%，草地面積＜20%。

1.2.2 樣點設置及嚙齒動物調查

2020 和2021 年的7—8 月，共設置13 個調查點調查區域內3 種不同生境中嚙齒動物的群落結構（圖1）。樣點間距大于50 km，距永久性居民點大于500 m，利用全球定位系統（GPS）記錄海拔及經緯度等樣地信息。采用鋏夜法調查嚙齒動物的種類及數量，鐵板鋏（150 mm×80 mm）以生花生為誘餌，鋏間距5 m，每個調查點設置3條樣線，每條樣線放置100鋏，樣線間距大于50 m。17：00—18：00 布鋏，次日05：00—06：00收鋏，連續布放2 d，每個樣點共置600個鋏夜。統計有效鋏數，對捕獲的個體進行物種鑒定，記錄捕獲地點和日期等信息后放入裝有乙酸乙酯浸濕棉球的塑封袋中密封，置于便攜式車載冰箱中-20 ℃冷凍保存。在實驗室內對捕獲的嚙齒動物稱重、解剖，分離腎臟器官并置于-80 ℃保存備用。

1.2.3 環境因子數據獲取及土壤樣本采集

根據調查點的經緯度在中國氣象數據網（https：//data.cma.cn）獲取每個調查點的年平均氣溫（℃）、年降水量（mm）和歸一化植被指數（normalized difference vegetation index，NDVI），每個調查點的海拔（m）利用GPS 實地獲取，其中年平均氣溫、年降水量和海拔作為氣候因子，NDVI能夠反映植被生長狀態及其覆蓋度，作為植被因子。

利用多點采樣法在每條樣線附近采集表層（0～20 cm）土壤樣本，各個分點取等重量的樣品混勻后用四分法棄取，最后保留至少1 kg土樣，置于聚乙烯封口袋中低溫封存帶回。

1.2.4 土壤及動物組織重金屬含量測定

將采集的土壤樣品分別置于室溫下風干，去除植物根系、石塊等雜質后研磨，過150 μm（100 目）尼龍篩后稱取0.5 g備用。取動物一側腎臟，55 ℃烘干（48 h）至恒重，分別稱重后研磨成粉末備用。采用“硝酸—鹽酸”消化法對土壤和動物腎臟樣品進行消化［16］，采用電感耦合等離子體質譜（ICP-MS）測定土壤及嚙齒動物腎臟中Cd、Cu、Cr和Pb的濃度。

1.2.5 數據處理及統計分析

采用鋏捕率計算嚙齒動物種群相對密度，公式：

采用Shannon-Wiener 多樣性指數、Pielou 均勻度指數、Margalef 豐富度指數和Simpson 優勢度指數來衡量嚙齒動物的群落結構特征。

Shannon-Wiener多樣性指數公式：

Pielou均勻度指數公式：

Margalef豐富度指數公式：

Simpson優勢度指數公式：

式中：S為調查點嚙齒動物物種數；Pi為第i種個體數占群落中總個體數的比例；N為調查點嚙齒動物總捕獲數量。

采用Jaccard 群落相似性系數（q）分析嚙齒動物群落的相似性，公式：

式中：a和b分別為群落A和群落B包含的種類數量；c為群落A 和群落B 共有的種類數量。當0＜q＜0.25時，表示極不相似；當0.25≤q＜0.50 時，表示不相似；當0.50≤q＜0.75時，表示相似；當0.75≤q＜1.00時，表示極相似。

采用內梅羅綜合污染指數（Nemerow pollution index，NPI）［17］評價調查點的綜合污染程度，公式：

式中：P為內梅羅綜合污染指數；Pave為多個元素單項污染指數平均值；Pmax為多個元素單項污染指數最大值；Pi為i元素的污染指數；Ci為i元素的實測量；Si為i元素的背景值［18］。

采用R v4.1.2軟件中psych包的cor函數檢驗土壤重金屬含量與嚙齒動物腎臟重金屬含量的Spearman 相關性；采用冗余分析（redundancy analysis，RDA）分析海拔、年平均氣溫、年降水量、植被指數和土壤綜合污染指數與嚙齒動物鋏捕率、物種多樣性的關系。解釋變量為各調查點中環境因子的均值，進行log轉換；響應變量為各調查點中嚙齒動物的種群密度，進行Hellinger 轉換。對響應變量做去趨勢對應分析（DCA），如果第1 排序軸長度小于3.0，進行RDA 分析，大于3.0，則進行CCA 分析。使用R 軟件中car 包的VIF函數進行檢驗，基于方差膨脹因子（variance inflation factor，VIF）檢驗所有環境變量的共線性問題，排除所有VIF 值大于10 的環境變量。采用R 軟件中vegan 包進行冗余分析處理并利用ggplot2包可視化。

2 結果

2.1 調查區域環境特征及嚙齒動物數量和種類

根據調查點的經緯度和調查時間，在中國氣象數據網獲取3種生境類型的年平均氣溫、年降水量及植被指數（表1），3種生境的土壤都處于輕度污染水平。調查期間在調查區域內共放置7 233個有效鋏，共捕獲嚙齒動物717 只，其中草地生境中鋏捕率最高，其次是農田生境，草地—農田交錯生境最低（表2）。

表1 不同生境類型的環境特征（mean±SE）Tab.1 Environmental characteristics at different habitat types（mean±SE）

表2 不同生境類型中嚙齒動物鋏捕率Tab.2 Capture rates of rodents at different habitat types

捕獲的嚙齒動物分屬于3 科9 屬10 種，分別為鼠科（Muridae）的黑線姬鼠、小家鼠（Mus musculus）和褐家鼠（Rattus norvegicus），倉鼠科（Cricetidae）的莫氏田鼠（Alexandromys maximowiczii）、布氏田鼠（Lasiopodomys brandtii）、短尾倉鼠（Allocricetulus eversmanni）、黑線倉鼠（Cricetulus barabensis）、長尾倉鼠（C.longicaudatus）和大倉鼠（Tscherskia triton）及松鼠科（Sciuridae）的達烏爾黃鼠，其中黑線姬鼠為優勢種且廣泛分布于各生境中，黑線倉鼠、莫氏田鼠、大倉鼠和褐家鼠為常見種，小家鼠、布氏田鼠、短尾倉鼠和達烏爾黃鼠為偶見種，長尾倉鼠為稀有種。不同生境中的優勢種存在差異，草地生境中的優勢鼠種為黑線姬鼠和莫氏田鼠，草地—農田交錯生境中的優勢鼠種為黑線倉鼠和黑線姬鼠，農田生境中的優勢鼠種為黑線姬鼠（表3）。

表3 不同生境類型中嚙齒動物群落組成比例及相對豐富度Tab.3 Composition and relative abundance of rodents at different habitat types

2.2 調查區域不同生境中嚙齒動物群落多樣性

調查區域內，草地生境內捕獲的嚙齒動物種類最多，其中群落多樣性指數（H）、均勻性指數（E）和豐富度指數（R）的變化規律相似，由大到小依次為草地生境、草地—農田交錯生境、農田生境；優勢度指數（D）由大到小為農田生境、草地—農田交錯生境、草地生境（表4）。調查區域內3 種生境之間的Jaccard相似系數都為0.50～0.75，嚙齒動物群落相似程度達到相似水平，其中草地—農田交錯生境與農田生境的嚙齒動物群落相似程度最高，草地生境與農田生境的嚙齒動物相似程度最低（表5）。

表4 不同生境類型中嚙齒動物群落多樣性特征Tab.4 Rodents community diversity characteristics at different habitat types

表5 不同生境類型中嚙齒動物群落相似性系數（q）Tab.5 Similarity coefficients of rodent communities at different habitat types

2.3 東北農牧交錯帶嚙齒動物群落結構與環境因子的關系

RDA 分析結果顯示第1 排序軸（F=6.978 0，P=0.008）、第2 排序軸（F=3.597 9，P=0.048）和所有排序軸（F=2.665 1，P=0.002）在統計學上均達顯著水平，說明RDA 能夠較好地反映嚙齒動物密度與環境因子的關系。前2 個排序軸累計解釋了79.37%的嚙齒動物群落變化（圖2A）。與第1 排序軸（RDA1）相關性最大的是土壤污染指數（R2=0.182 4），因此RDA1 主要反映了土壤污染的變化，其中黑線倉鼠 與RDA1 呈負相關（R2=0.863 1），黑線姬鼠與RDA1呈正相關（R2=0.868 7），說明土壤污染越高，黑線倉鼠的種群密度越低，而黑線姬鼠的種群密度越高。第2 排序軸（RDA2）主要反映了年平均氣溫（R2=0.797 9）、海拔（R2=0.834 7）、年平均降水（R2=0.522 3）和植被指數（R2=0.326 8）的變化，其中莫氏田鼠與RDA2的相關性最強，呈負相關（R2=0.742 3）。

嚙齒動物群落多樣性特征與環境因子之間的RDA分析結果（圖2B）也顯示第1排序軸（F=14.586 4，P=0.007）和所有排序軸（F=3.568 5，P=0.005）在統計學上均達顯著水平，前2 個排序軸累計解釋了92.98%的嚙齒動物群落多樣性特征的變化。與第1排序軸（RDA1）相關性最大的是海拔（R2=0.312 6）和植被指數（R2=0.183 9），因此RDA1 主要反映了海拔和植被指數的變化，其中優勢度指數與RDA1 呈正相關（R2=0.969 2），豐富度指數與RDA1 呈負相關（R2=0.684 8）。與第2 排序軸（RDA2）相關性最高的是土壤污染指數（R2=0.262 9），另外，均勻性指數與RDA2 呈負相關（R2=0.972 8），物種數與RDA2 呈正相關（R2=0.885 4）。

圖2 嚙齒動物種群密度（A）、群落多樣性特征（B）與環境因子的RDA排序Fig.2 RDA sequencing of rodent population density（A），community diversity characteristics（B），and environmental factors

2.4 嚙齒動物體內重金屬含量與土壤重金屬含量的相關性

Spearman 相關分析結果顯示，黑線倉鼠腎臟器官內的Cu、Cd 和Pb 含量與土壤中的Cu、Cd 和Pb 含量呈現顯著的相關性（圖3），其他鼠類腎臟器官內重金屬富集水平與土壤中重金屬含量無顯著相關性。

圖3 土壤重金屬質量分數與黑線倉鼠腎臟器官內重金屬質量分數的相關性Fig.3 Correlation between heavy metal content in soil and heavy metal content in kidney of Cricetulus barabensis

3 討論

本次調查研究共記錄到10 種嚙齒動物，其中黑線姬鼠的捕獲數量最高，占總數44.35%，廣泛分布于調查的3種生境中。與歷史調查資料相比，草地—農田交錯生境和農田生境嚙齒動物物種組成沒有發生明顯改變，其中達烏爾黃鼠和黑線倉鼠是吉林省白城市及興安盟地區調查點的優勢鼠種，與辛雙全等［19］和李俊孚［20］在該地區的調查結果一致；黑線姬鼠、褐家鼠、小家鼠和達烏爾黃鼠是黑龍江省各調查點的優勢鼠種，與張弘弼［21］和張春年等［22］在該地區的調查結果基本相似。在內蒙古錫林郭勒盟地區的草地生境中調查到的鼠種組成與張福順等［23］和馬久等［24］在該地區的調查記錄不一致，布氏田鼠和黑線倉鼠在張福順等［23］的調查中為優勢鼠種，而在本次調查中為常見種，黑線姬鼠和莫氏田鼠為優勢種，說明該地區嚙齒動物的群落結構發生了明顯的演替。

國內外大量研究表明，生態交錯區的動物、植物種類都顯著地高于相鄰生態區，表現出交錯區的“邊緣效應”［25］。然而，并不是所有的生態交錯區的生物多樣性一定高，交錯帶物種多樣性還受到海拔、降水、溫度、地形、地貌、坡度、坡向及人為干擾等綜合因素的影響［26-27］。海拔往往影響當地的降水和溫度，降水影響華北地區嚙齒動物種群數量的變化［12］。溫度可以影響嚙齒動物的食物、個體生理及繁殖等方面，進而改變其種群數量和地理分布［13］。夏季草本植物作為植食性哺乳動物的主要食物來源，植物的覆蓋度和豐富度對嚙齒動物的物種組成和群落結構影響較大［28］。不同植被類型為嚙齒動物提供了不同的食物來源和隱蔽條件，導致環境的異質性，從而影響嚙齒動物的物種分布［14］。本次調查結果顯示，嚙齒動物群落優勢度指數和豐富度指數都明顯受到海拔和植被指數的影響，與上述研究成果一致。

東北農牧交錯帶位于半干旱區向半濕潤區的過渡地帶，易受土地利用變化的影響。農業生產把異質的自然景觀變成大范圍同質的人為景觀，改變了物種的生存環境和種間關系，造成生物多樣性的快速喪失［29］。本次調查中，嚙齒動物的群落多樣性指數、均勻性指數和豐富度指數在農田生境中最低，其次為草地—農田交錯生境，最高的為草地生境。并且草地—農田交錯生境與農田生境的嚙齒動物群落相似系數最高，達到相似水平，而草地生境與農田生境的嚙齒動物群落相似系數最低。這些結果都說明農業生產方式降低了當地嚙齒動物的物種多樣性。

農業生產需要施用大量農藥和肥料，會對當地的土壤造成污染，其中重金屬是一類危害很大的土壤污染物，它所產生的污染過程具有隱蔽性、不可逆性和長期性等特點［30］，會對當地的動物生理活動產生危害，進而影響其生存和繁殖［31］。有研究表明，重金屬污染會增加花背蟾蜍（Bufo raddei）的繁殖投入，降低生存能力［32］；還會引起樹麻雀（Passer montanus）［33］和墨西哥棘小囊鼠（Liomys irroratus）［34］DNA損傷水平增高，顯著降低種群的遺傳多樣性。由于物種生活習性的差異，不同物種對土壤重金屬污染的耐受性可能存在差異［35］，這會造成對重金屬污染更敏感的物種相應減少，改變物種的種間關系，進而影響當地的物種多樣性［8-10］。有關無尾目（Anuran）［8］、雀形目（Passerine）［9］和小型哺乳動物［10］群落結構的研究結果也證實了重金屬污染與物種豐富度和群落多樣性存在顯著的負相關。本研究中，黑線倉鼠腎臟器官內重金屬富集水平與環境中重金屬濃度呈顯著的正相關，而其他鼠類體內重金屬富集水平與土壤中重金屬含量無顯著相關性。冗余分析的結果也顯示，土壤污染程度與黑線倉鼠的鋏捕率負相關，與黑線姬鼠的鋏捕率正相關（圖2A），與當地嚙齒動物的均勻度指數正相關，與嚙齒動物的物種數負相關（圖2B）。這些結果表明在調查區域，土壤重金屬污染嚴重危害黑線倉鼠的健康，對其種群生存造成不利影響，降低與其他嚙齒動物的種間競爭能力，造成優勢種（如黑線姬鼠）的種群數量進一步增加和物種多樣性降低，這也可能是草地—農田交錯生境中嚙齒動物多樣性低于草地生境的原因之一。

農牧交錯區是我國重要的農牧業發展基地，也是我國風沙源地、許多傳染病的疫源地，黑線姬鼠是流行性出血熱疾病的病原微生物的宿主，嚴重威脅當地人民群眾的身體健康，一直以來被認為是典型的農田害鼠，而在本次調查的草地生境中成為優勢種，說明其分布區發生了明顯的擴大，因此應該對黑線姬鼠分布區的移動機制及其產生的生態效應進行系統的研究，提高本地區生物災害的預警和防控能力。