鉻處理下超富集植物李氏禾根際溶解氧時空分布特征①

賀 瑤，林 華,2，俞 果,2,3*，張學洪,2，丁 娜，Asfandyar Shahab,2，劉 杰,2

鉻處理下超富集植物李氏禾根際溶解氧時空分布特征①

賀 瑤1，林 華1,2，俞 果1,2,3*，張學洪1,2，丁 娜1，Asfandyar Shahab1,2，劉 杰1,2

(1 桂林理工大學廣西環境污染控制理論與技術重點實驗室，桂林 541004；2 桂林理工大學巖溶地區水污染控制與利用安全保障協同創新中心，桂林 541004；3 廣西環境污染控制理論與技術重點實驗室科教結合科技創新基地，桂林 541004)

基于平面光極原位高分辨技術，在3個鉻含量水平(0、50、100 mg/kg)下研究了鉻超富集植物李氏禾根際溶解氧的時空分布特征。結果表明：李氏禾根際土壤中溶解氧濃度較高的熱區集中于根系周圍區域，在根尖位置溶解氧濃度較高；根際溶解氧含量顯著高于非根際土壤，且距離根部越遠溶解氧平均含量越低，其中100 mg/kg鉻處理李氏禾根部中心位置土壤溶解氧濃度為距離中心位置5 mm處的1.45倍；在8 d的拍攝周期中，對照處理根部中心位置溶解氧濃度最高達77.2%，顯著高于50 mg/kg鉻處理的50.2% 和100 mg/kg鉻處理的42.3%。此外，3個鉻含量水平下李氏禾根際溶解氧濃度都呈現先升高后降低的規律，第4天達到最高值。鉻處理下李氏禾根際溶解氧濃度明顯下降，這可能是李氏禾為避免根際富氧環境將Cr(Ⅲ) 氧化為毒性更強Cr(Ⅵ) 的保護性行為。

李氏禾；平面光極；鉻；超富集植物；根系泌氧

植物修復技術(phytoremediation)是一種環境友好、成本低廉的重金屬污染土壤原位修復技術，極具應用潛力[1]。超富集植物(hyperaccumulator)能從土壤中超量吸收重金屬并將其富集在體內，通過收割植物地上部分可起到去除土壤中過量重金屬的目的[2]。李氏禾(Swartz)是我國境內首次發現的鉻超富集植物，其生長迅速、繁殖能力強，對鉻具有很強的富集和耐受能力，并能將高毒性的Cr(Ⅵ)轉化成低毒性的Cr(Ⅲ)積累在植物的莖和葉片中，是鉻污染土壤修復的優質植物材料[3]。近年來，本課題組圍繞李氏禾在植物–微生物聯合修復[4]、超富集植物耐性機制[5]、農藝調控[6-7]等方面開展了一系列研究。為了能更好地將李氏禾應用于生產實踐，還需要對李氏禾生理生化機制進行深入研究。

研究表明，植物根系泌氧能通過改變土壤氧化還原電位、促進根部鐵膜形成等方式調控根際土壤重金屬形態及生物有效性，從而影響植物對重金屬的吸收[8]。此外，根系泌氧能使植物根際土壤形成好氧區、兼性好氧區和厭氧區，這有利于不同功能的微生物在根際發揮作用，從而促進植物對重金屬的富集[9]。然而，李氏禾根系泌氧水平是否與其對土壤鉻的超富集有關尚不清楚。因此，研究重金屬處理下超富集植物根系泌氧的變化規律對闡明超富集機制具有重要意義。

土壤中的根–土界面、土–水界面存在大量的物質交換和能量流動，使土壤性質在微小區域內也存在顯著的差異[10]。使用傳統的非原位取樣方法研究土壤異質性時，通常只能在不同剖面單點取樣，取樣時極易破壞土壤結構，無法獲得物質真實的時空分布特征[11]。原位高分辨技術為揭示植物修復的根際效應和作用機理提供了原位和直觀的表征手段，但其在根際微界面的應用才剛剛起步[12]。平面光極技術(planar optode，PO)是基于熒光淬滅原理開發的新興高分辨成像技術，能原位監測具有高度異質性的根際溶解氧時空變化規律，為研究植物根系泌氧機理提供了新的視角[13-15]。例如，Han等[16]發現苦草()整個根系都在釋放溶解氧，但80% 左右的氧釋放都在主根附近。目前，利用平面光極技術研究重金屬處理下超富集植物根際溶解氧時空變化規律的研究很少，在Web of Science和知網數據庫中以“超富集植物”和“平面光極”作為關鍵詞進行檢索，均未發現相關文獻報道。因此，本研究基于平面光極原位高分辨技術，對0、50、100 mg/kg 3個鉻含量水平下超富集植物李氏禾根際和非根際土中溶解氧進行二維連續實時監測，以為揭示李氏禾鉻超富集機制提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 試驗植物準備

從廣西桂林市雁山區的農田附近采集未受重金屬污染的李氏禾，用自來水反復沖洗后，選擇生長狀況較好且大小一致的植物樣本在塑料圓桶中預培養7 d，圓桶直徑為15 cm，桶中加入1/2濃度的Hoagland營養液，每個桶中裝20株左右。控制溫室中的生長環境，保持14 h光照(光照強度為250 μmol/(m2·s)，晝夜溫度為25℃/18℃，相對濕度為70% ～ 75%，每3 d更換1次營養液。

1.2 供試土壤準備

供試土壤采自桂林理工大學雁山校區校園土(0 ～ 20 cm)，自然風干后過2 mm孔徑的網篩，土壤基本理化性質見表1。準備9個長寬高分別為10、8、20 cm的有機玻璃根箱，該根箱有一面可拆卸，可拆卸面和后部分是由14個螺絲連接，且二者之間有一個3 mm寬的硅膠墊，這保證了前板和后板之間的密封性。分別稱取1 kg過篩后的土壤放于每個塑料桶中，加入去離子水使土壤含水量保持在田間持水量的80% 左右。

表1 供試土壤理化性質

1.3 試驗設計

以重鉻酸鉀(K2Cr2O7)溶液的形式向裝有供試土壤的塑料桶中分別加入50 mg/kg和100 mg/kg的鉻，攪拌均勻后裝入對應的根箱，每個處理3個重復。同時以土壤中不添加鉻的根箱作為對照，其他條件與鉻處理相同。將所有根箱放入溫室平衡2周，平衡期間每天給土壤澆去離子水，使土壤含水量保持在田間持水量的80% 左右。土壤平衡后測得鉻處理土壤實際鉻含量平均分別為59.2 mg/kg和113.8 mg/kg。土壤平衡結束后，每個根箱移栽入3株大小一致的李氏禾，種植間距為2 cm。移栽時注意使李氏禾根部盡量靠近可拆卸后板，移栽后將根箱傾斜45°使根部沿著后板生長。

植物移栽后置于溫室培養一周，然后打開根箱可拆卸后板，將4 cm×4 cm的平面光極傳感膜的敏感面朝向根系生長區域貼至可拆卸后板上，貼好傳感膜后將膜與植物根系接觸，同時確保膜與土壤顆粒緊密接觸且無氣泡產生。培養期間在根箱外部貼錫箔紙避光，貼膜位置見圖1。將膜–根系穩定24 h后，架設平面光極實驗裝置，開始用高分辨率數碼相機拍攝根系泌氧熒光圖像，每天16:00進行拍攝，連續拍攝8 d，裝置示意圖見圖2。將根箱放置于攝像頭正前方，曝光時間為3 000 ms，使用可調節波長的氙燈光源采光，光源波長415 nm，同時在相機鏡頭前放置與中心波長相對應的濾光片。拍攝過程中，鏡頭距離平面光極傳感膜30 cm，并且保證每天的觀測距離相同，整個成像過程在暗室中完成。試驗期間每日定時給每個根箱澆入適量去離子水以保證根箱內土壤含水量不變。拍攝完成后收獲李氏禾，測量根長和株高。

圖1 根箱貼膜示意圖

1.4 圖像處理

首先，對平面光極傳感膜進行校準，隨后根據校準值得到O2濃度。O2的校準曲線符合修正的Stern-Volmer方程[17-18]：

式中：為有氧的熒光強度；0為無氧的熒光強度；為熒光不可淬滅的部分；sv為Stern-Volmer方程淬滅常數；[O2] 為O2的濃度；和0分別表示有O2和無O2時不同顏色通道的像素強度比。變量為O2指示劑的紅色通道(Red)和參比點的藍色通道(Blue)的強度比，以此來測量O2分布。同時該值取決于O2敏感指示劑和參比指示劑的特性[19]。

圖2 平面光極試驗裝置示意圖

在本試驗中，O2傳感膜是通過兩點法進行校準，控制校準時環境溫度與試驗環境溫度相同。在準備好的石英比色皿內壁貼上O2傳感膜，將準備的飽和無水亞硫酸鈉溶液和氧飽和水分別裝入比色皿中，利用平面光極設備依次采集圖像，再利用軟件進行圖像分析，飽和無水亞硫酸鈉組為0% O2，氧飽和水組為100% O2，測量值為標定時的百分數(%)。處理后的圖像中的顏色分布表示了根際O2的分布情況，其中不同的顏色代表了不同O2濃度。

利用MATLAB(R2019a)軟件提取彩色圖像中的數據，將圖片先轉換為16位灰度圖片，校正相機噪聲并減去背景值后再將灰度圖像轉換為彩色網狀圖片，并根據標準系列的熒光圖像繪制溶解氧(0% 和100%)平面分布等值線圖。數據采用Origin 2019和Excel 2010軟件分析，用軟件SPSS 24.0中的最小顯著差法(LSD)進行處理間顯著性分析。

2 結果分析

2.1 李氏禾的生長狀態

拍攝結束時，李氏禾的根長和株高如表2所示。結果表明，與對照處理相比，50和100 mg/kg鉻處理都顯著提高了李氏禾的根長和株高(<0.05)，其中100 mg/kg鉻處理李氏禾的根長和株高分別達到了14.57 cm和28.54 cm，是對照處理的1.64倍和1.31倍。

表2 不同鉻處理下李氏禾的根長和株高

注：同列不同小寫字母表示處理間差異顯著(<0.05)。

2.2 李氏禾根際溶解氧時空變化情況

總體上看，溶解氧的空間分布具有顯著的異質性。50和100 mg/kg鉻處理條件下李氏禾根際土壤中溶解氧濃度較高的熱區都集中于根系周圍區域，根系的非根尖區域溶解氧濃度很低，而在根尖位置溶解氧濃度較高，實驗周期內3個處理根際溶解氧濃度都在10% ～ 80%(圖3)。通過李氏禾的根系泌氧作用，其根際附近形成了高O2濃度的熱點區域，并且隨著根系的進一步生長，溶解氧從根尖部位釋放到缺氧的土壤中，使得熱點區域面積增大。結果表明，根際溶解氧濃度顯著高于非根際土壤，且距離根部越遠，溶解氧平均濃度越低，部分遠離根系的土壤處于缺氧狀態。對照、50及100 mg/kg鉻處理李氏禾根部中心位置溶解氧濃度為距離根5 mm處溶解氧濃度的1.28倍 ～ 1.41倍、1.16倍 ～ 1.32倍、1.29倍 ～ 1.45倍。以對照為例，第4天李氏禾根部中心位置溶解氧濃度(77.2%)是距離根5 mm處溶解氧濃度(54.8%)的1.41倍(圖4)。

在8 d的拍攝周期中，各處理李氏禾根際溶解氧濃度均呈現先增加后降低的趨勢。以對照為例，第2天李氏禾根部中心位置溶解氧濃度為50.2%，第4天增加到77.2%，第8天下降到39.1%(圖4)。由此可推測，在觀測初期，李氏禾根系長出的新根釋放大量溶解氧，隨著這些根的生長速度下降，溶解氧濃度也隨之下降。與對照相比，50和100 mg/kg鉻處理對李氏禾植物葉片以及根系生長情況具有明顯的促進作用，而對根際溶解氧釋放具有顯著的抑制作用。實驗周期內50和100 mg/kg鉻處理根際溶解氧濃度都明顯低于對照。以第4天植株根部中心位置溶解氧濃度為例，對照為77.2%，顯著高于50 mg/kg 鉻處理的50.2% 和100 mg/kg 鉻處理的42.3%(圖4A ～ 4C)。此外，第6天和第8天100 mg/kg 鉻處理李氏禾根系溶解氧濃度較50 mg/kg鉻處理高，且存在一定的熱點區域，說明高濃度鉻處理下，李氏禾根系需要更長的時間作出應激反應。

3 討論

根際是土壤中受植物根系活動影響最為強烈的微域環境，是植物–微生物–土壤相互作用的主要界面[20]。研究表明，植物根系泌氧能通過改變氧化還原電位、調控根際微生物活動等方式改變根際重金屬形態和生物有效性，從而影響植物對重金屬的吸收[21]。本研究利用平面光極技術提供了鉻處理下超富集植物李氏禾根際溶解氧的時空變化情況，為揭示植物修復的根際效應和作用機理提供了科學依據，對豐富植物修復基礎理論有著重要的科學意義。

(圖中D2、D4、D6、D8分別表示觀測時間第2、4、6、8天；不同顏色代表了土壤中不同溶解氧濃度，其中0%為飽和無水亞硫酸鈉溶液，100%為氧飽和水；下同)

(圖中黑色虛線為所分析的根位置)

本研究中，3個鉻含量下李氏禾根系都在被觀測的開始幾天快速生長并釋放大量的溶解氧、而后幾天根際溶解氧含量迅速下降(圖3)，這說明植物在修復前期需要在根際形成富氧環境，從而氧化土壤中的一些還原性離子(Fe2+、Mn2+)形成根表鐵錳氧化物膜，改變重金屬形態及其生物有效性[22]。李氏禾根系泌氧的熱區主要集中在新根的根尖位置，而許多植物都被證明在主根和側根的根尖位置釋放氧氣，從而保證植物根系快速生長過程中的有氧呼吸，這種規律已經在菹草()、水稻、大米草()等植物根際被發現和報道[23-25]。同時，這也證明植物的根系趨向于朝著有氧的位置生長。Li等[26]發現，蘆葦()根際溶解氧的微區分布與根系的生長過程及形態密切相關，氧氣釋放點從整個主根轉移到主根根尖，然后又轉移到新生的側根，并且根系發育初期的溶解氧釋放量明顯比發育后期多。這說明在觀測的后幾天李氏禾根際溶解氧的降低可能是因為根系生長速度降低。根系泌氧也被認為是很多大型水生植物的主動防御行為，通過根尖的生長向缺氧的沉積物中釋放氧氣，對一些污染物進行氧化[27]。此外，根系泌氧也為植物根際需氧微生物提供了良好的生存環境，而這些微生物的代謝活動與污染物的去除有著密切的關系[28]。本課題組前期研究表明，李氏禾對鉻的吸收和富集與根際高豐度的蠟狀芽孢桿菌()密切相關，而蠟狀芽孢桿菌是一種好氧微生物，根系泌氧行為可能與蠟狀芽孢桿菌在根際微生物群落中的活動有密切關系[29]。

植物的不同生長階段、不同根組織結構以及根際土壤環境的差異都能影響植物根系泌氧的強度[30]。本研究中，隨著土壤中鉻含量的增加，李氏禾的根際溶解氧濃度顯著下降(圖4)。研究表明，根際較高的溶解氧水平會將土壤中Cr(Ⅲ)氧化為毒性更強的Cr(Ⅵ)[31-32]，而土壤修復過程中低氧環境有利于植物根際將Cr(Ⅵ) 還原為Cr(Ⅲ)，從而降低土壤毒性[33]。Chen等[34]發現，李氏禾受到Cr(Ⅵ) 處理后植物組織體內主要以Cr(Ⅲ)存在，并且這種還原作用主要與鐵的氧化還原和有機酸的絡合有關。本課題組前期研究表明，李氏禾主要直接吸附Cr(Ⅲ)和少量Cr(Ⅵ)[35]。因此，本研究推測，鉻處理下李氏禾根際溶解氧濃度的降低可能是為了減少土壤中的Cr(Ⅵ) 含量。本研究發現，一定含量的鉻處理能促進李氏禾的生長發育(表2)，這與之前研究的結果相同[36]。Tian等[37]發現，較好的植株生長發育及通氣組織等根系內部形態參數會促進根系向沉積物釋放氧氣，本研究結果與之相反，本研究中鉻處理的根際溶解氧濃度明顯低于對照。Cheng等[38]研究表明，重金屬會通過降低根系孔隙度和增加根系外皮層木質化程度抑制植物根系泌氧。這說明鉻處理可能改變了李氏禾根系特征從而抑制了根系泌氧。此外，研究表明，李氏禾修復鉻污染土壤的過程中根際微生物群落多樣性會降低，同時會產生一些耐鉻微生物將部分土壤中的Cr(Ⅵ) 還原為Cr(Ⅲ)，這些微生物的代謝活動也可能消耗了部分溶解氧[29, 39]，在植物修復鉻污染土壤過程中大部分耐鉻微生物成為優勢物種后數量和活性會增加[40]，因此，可能是修復過程中需氧微生物耗氧量增加導致根際溶解氧濃度下降。目前關于重金屬處理對植物根系泌氧的影響機制尚不明確，需要開展更深入的研究加以闡明。

4 結論

本研究基于平面光極原位高分辨技術，研究了不同含量水平鉻處理下超富集植物李氏禾根際溶解氧的時空變化規律。結果表明，土壤中一定含量的鉻能促進李氏禾的生長發育；李氏禾根際土壤中溶解氧濃度較高的熱區集中于根系周圍區域，在根尖位置溶解氧濃度較高，根際溶解氧含量顯著高于非根際土壤，且距離根部越遠，溶解氧平均含量越低；隨著時間的推移，李氏禾根際溶解氧濃度呈現先升高后降低的趨勢，這可能是李氏禾生長發育過程中的生理反應。鉻處理下李氏禾根際溶解氧濃度明顯更低，這可能是李氏禾為避免根際富氧環境將Cr(Ⅲ)氧化為毒性更強Cr(Ⅵ)的保護性行為。

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Spatio-temporal Characteristics of O2in Rhizosphere of HyperaccumulatorSwartz Under Chromium Stress

HE Yao1, LIN Hua1,2, YU Guo1,2,3*, ZHANG Xuehong1,2, DING Na1, ASFANDYAR Shahab1,2, LIU Jie1,2

(1 Guangxi Key Laboratory of Environmental Pollution Control Theory and Technology, Guilin University of Technology, Guilin 541004, China; 2 Collaborative Innovation Center for Water Pollution Control and Water Safety Guarantee in Karst Area, Guilin University of Technology, Guilin 541004, China; 3 Guangxi Key Laboratory of Environmental Pollution Control Theory and Technology for Science and Education Combined with Science and Technology Innovation Base, Guilin University of Technology, Guilin 541004, China)

The spatio-temporal characteristics of O2in the rhizosphere of Cr hyperaccumulatorSwartz were studied using pot experiments with soils spiked with different levels (0, 50, and 100 mg/kg) of Cr. The results show the hot spots of O2are along entire root of, which are relatively higher at the root tips. O2concentration in the rhizosphere is significantly higher than that in the bulk soil. For example, O2concentration at the center of the root is 1.45 times higher than that 5 mm away from the root center. Besides, radial oxygen loss(ROL) becomes weaker when the distance from the root center becomes farther. During the experimental period of 8 days, O2concentration at the root center ofin the control group is 77.2%, which is significantly higher than that of 50 mg/kg Cr treatment group (50.2%) and 100 mg/kg Cr treatment group (42.3%). ROL is increased first and then decreased in all the 3 groups, which reaches the highest on the fourth day. ROL is significantly inhibited by the addition of Cr into the soil, which might be the protective behavior ofto avoid the oxidation of Cr(Ⅲ) into more toxic Cr(Ⅵ).

Swartz; Planar optode; Chromium; Hyperaccumulator; Radial oxygen loss

X53

A

10.13758/j.cnki.tr.2022.05.020

賀瑤, 林華, 俞果, 等. 鉻處理下超富集植物李氏禾根際溶解氧時空分布特征. 土壤, 2022, 54(5): 1024–1031.

國家自然科學基金項目(52070051，51868010，41867022)、廣西科技計劃項目(2021GXNSFBA220055，2020GXNSFAA297256，桂科AD19110156)和桂林市科技計劃項目(20190219-3)資助。

(yuguo@glut.edu.cn)

賀瑤(1997—)，女，江西吉安人，碩士研究生，主要從事重金屬污染土壤植物修復研究。E-mail: 2544017337@qq.com