細胞膜H+-ATP酶在植物礦質營養中的作用

戴森煥，吳海誠，張茂星，丁 明，朱毅勇，曾后清*

（1 杭州師范大學生命與環境科學學院，浙江杭州 311121；2 佛山科學技術學院，廣東佛山 528225；3 南京農業大學資源與環境科學學院，江蘇南京 210095）

質子泵 (即H+泵)是植物體內一類非常重要的轉運蛋白。質子泵通過消耗腺嘌呤核苷三磷酸 (ATP)或焦磷酸鹽 (pyrophosphate)儲存的能量，使H+逆濃度梯度跨生物膜進行轉運，從而為養分離子、糖、有機酸等物質的跨膜轉運提供質子驅動力和電化學勢。植物中的質子泵一般分為細胞膜 (也叫質膜) H+-ATP 酶 (plasma membrane H+-ATPase, PMA)、囊泡型H+-ATP 酶 (vacuolar H+-ATPase, VHA)和 H+焦磷酸酶(H+-pyrophosphatase, H+-PPase)[1–2]。VHA 是一類多亞基質子泵。植物VHA一般由13個亞基組成，主要定位在液泡膜和分泌途徑的內膜隔間[2–3]。H+-PPase主要定位在液泡，但也有部分定位在高爾基體和細胞膜[1, 4–5]。大多數PMA蛋白定位在細胞膜，但也有少部分定位在液泡膜，比如擬南芥AHA10與矮牽牛PH5等，它們在進化關系上屬于PMA家族的同一個亞組[2, 6–7]。PMA 屬于 P 型 ATP 酶超基因家族中的P3A亞家族。PMA在結構上與其他P型ATP酶，如Ca2+-ATP酶、Cu2+/Zn2+-ATP酶和Na+/K+-ATP酶等類似[8]。P型ATP酶在催化ATP水解過程中形成磷酸化的中間體 (phosphorylated intermediate)，在排出H+后又回復到原先的構象，從而完成一個循環。

與具有多個亞基的VHA不同，PMA由一條多肽鏈構成，大小約為100 kDa。PMA一般含有10個跨膜結構域 (transmembrane domain)，除跨膜結構域之外，其余部分基本上位于細胞質，包括蛋白的氨基端 (N端)和羧基端 (C端)的自抑制結構域[9](圖1)。位于第4和第5個跨膜結構域之間的磷酸化結構域 (phosphorylation domain)主要負責酶的催化水解，而氨基和羧基親水性末端主要發揮酶活性調節的功能[9]。PMA普遍存在于植物和真菌，但不存在于動物[10]。擬南芥AHA1、AHA3是植物中最早被克隆的細胞膜H+-ATP酶基因[11–12]。PMA是一個多基因家族，例如擬南芥、水稻和大豆分別有11、10和24個成員[13]。植物中PMA基因家族一共可以分成10個亞類，其中維管植物的PMA主要分布在5個亞類 (I～V)中[2]。

圖1 PMA蛋白及C端磷酸化位點的結構示意圖Fig.1 Schematic structure of PMA protein and its phosphorylation sites

PMA是植物體內一種極其關鍵的主宰酶，在各種生理活動中都發揮重要的作用[2, 14–15]。PMA在維持細胞膜電位以及細胞質pH的平衡方面具有不可替代的作用。植物細胞中的大多數轉運蛋白都依賴質膜內外H+的電化學梯度，因此各種養分離子和有機酸等物質的跨膜運輸需要PMA提供質子驅動力和細胞膜電位。PMA在調節細胞生長、花粉管伸長、氣孔開度、養分吸收、糖類運輸與裝卸，以及生物與非生物脅迫應答 (如養分脅迫、鹽脅迫、水分脅迫和病原菌侵染)等方面都具有重要的作用[2, 15–17]。著名的“酸生長”理論，就是指生長素通過激發PMA活性，促進H+從細胞質泵出，使質外體酸化引起細胞壁松弛，從而有利于細胞伸長和膨大[18–19]。本文主要綜述了PMA在植物根系生長、有機酸分泌、養分吸收與轉運，以及營養缺乏反應中的生理功能。

1 細胞膜H+-ATP酶 (PMA)活性的調控機制

PMA蛋白末端結構域的狀態有兩種情況：一種是自抑制狀態，此時ATP水解與H+轉運之間的聯結相對松散；另一種是激活狀態，此時ATP水解和H+轉運緊密結合[9, 20]。PMA活性的調控主要是通過改變N端和C端的自抑制域的空間結構，從而激活或抑制質子泵活性[9, 21]。這種調控方式主要是通過蛋白磷酸化介導[9, 22–23]。蛋白激酶使PMA磷酸化，而蛋白磷酸酶使PMA去磷酸化，這兩種蛋白酶的聯合作用決定了質子泵的活性狀態[2, 24]。目前已經發現多種蛋白激酶和磷酸酶對PMA進行這種翻譯后的調控，主要作用在C端自抑制結構域的某些氨基酸殘基上[23, 25]。比如，擬南芥 AHA2中Ser-899和 Ser-931的磷酸化會降低質子泵活性，而Thr-881和Thr-947 的磷酸化則會增強質子泵活性[26–29](圖1)。PMA倒數第二個Thr (擬南芥AHA2為Thr-947)的磷酸化可以促進PMA與14-3-3蛋白結合，從而解除質子泵C端的自抑制，進一步激活質子泵活性[30–31]。然而，PMA中有些氨基酸殘基的磷酸化可以激活質子泵活性但并不依賴于14-3-3蛋白，比如煙草PMA2 Thr-889的磷酸化[32]。然而，有些氨基酸殘基的磷酸化反而會阻礙PMA與14-3-3蛋白結合，從而負調控質子泵活性，比如擬南芥AHA2 Ser-931和Thr-924 的磷酸化[26, 33]。PKS5、FERONIA、PSY1R 和TMK1 等蛋白激酶[26–28, 34–35]，以及 PP2C-D 和 ABI1 等磷酸酶[36–38]參與調控了PMA的磷酸化與去磷酸化(圖1)。植物激素 (如生長素和脫落酸等)、真菌毒素、脂質以及環境因子等，可以通過誘導PMA的磷酸化和去磷酸化來調節質子泵的活性[2, 25, 39–40]。

此外，PMA的活性還受到轉錄水平上的調控。比如，有些PMA基因的表達受低pH、鹽、營養缺乏等環境因素的影響[41–44]。有些PMA基因在植物的各個組織中都有表達，例如水稻OSA7在葉片、根系、保衛細胞及葉肉細胞中組成型表達[45]。但有些PMA基因的表達具有組織特異性，比如擬南芥AHA3在維管組織的韌皮部伴胞特異表達[46–47]，水稻OSA9在根系特異表達[45]。在不同組織中特異表達的PMA基因可能具有組織部位特異的功能。然而，目前對PMA家族基因的組織特異表達以及它們對外界環境應答的分子機制還不清楚。

2 PMA在根系生長中的作用

植物根系與養分的吸收密切相關，特別是側根與根毛。激素是根系發育的關鍵調控因子。研究表明，外源茉莉酸甲酯誘導萵苣幼苗根毛的形成與PMA活性增強以及根際酸化有關[48]。一般而言，生長素促進地上部的生長 (如下胚軸伸長)，抑制根系生長。最近的研究表明，生長素通過胞內TIR1/AFB信號途徑引起H+內流而使質外體堿化，從而抑制根系生長；胞外生長素信號通過TMK1引起AHA2蛋白Thr-947的磷酸化修飾，從而激活質子泵活性，這個過程與胞內生長素信號引起的質外體堿化相互拮抗[35](圖2)。此外，PMA還參與調控養分缺乏導致的根系構型的改變。低氮可以誘導擬南芥AHA2基因的表達；在不同氮素水平條件下，aha2敲除突變體的主根和側根的長度均顯著降低[49]。擬南芥AHA2和AHA7主要在根系的表皮細胞中表達，它們可能通過驅動細胞擴張而調節根系生長，但AHA2和AHA7負向調節根毛的伸長[50]。擬南芥AHA2和AHA7在根系均受低磷誘導表達；通過介導H+外流，AHA2調節了主根的生長，而AHA7調節了根毛的生長[51]。

圖2 PMA在根系細胞生長和有機酸分泌中的作用Fig.2 Physiological functions of PMA in root cell growth and organic acid exudation

3 PMA在有機酸分泌中的作用

植物根系可以釋放有機酸、多肽和酚類等物質以協調植物各種生命活動，包括對養分缺乏和環境脅迫的適應。根系有機酸的分泌由細胞膜上的有機陰離子轉運蛋白 (organic anion transporter)或通道蛋白介導，如轉運蘋果酸的鋁激活蘋果酸轉運蛋白(aluminum-activated malate transporter, ALMT)、轉運檸檬酸的多藥和有毒化合物轉運蛋白 (multidrug and toxic compound extrusion, MATE)[52](圖2)。在酸性土壤中，鋁毒害是影響植物生長的一個主要限制因子[53]。鋁毒能夠影響質膜結構，抑制根系生長，降低養分和水分的吸收，從而抑制植物生長和發育。由于土壤中的磷酸鹽容易被鐵、鋁、鈣等陽離子固定，使得可供植物吸收的有效磷含量通常很低。鋁毒和低磷等環境脅迫均可以誘導植物根系分泌有機酸，如蘋果酸、檸檬酸和草酸等[53–56]。根系分泌的有機酸可以通過螯合根際的鋁離子，形成不溶性化合物，從而有效降低游離態鋁離子的毒害。有機酸分泌還是促進植物獲取磷營養的一種重要策略，因為有機酸可以幫助磷酸鹽從難以利用的磷酸鐵、磷酸鋁以及腐殖質中釋放出來。研究表明，根系檸檬酸的分泌是以陰離子的形式通過MATE從細胞內以H+反向協同的方式跨膜轉運的[57–58]。在鋁脅迫下，大豆根尖檸檬酸的分泌和PMA的激活同步進行，且PMA的活化劑殼梭孢素 (fusicoccin)和抑制劑釩酸鹽(vandate)對鋁誘導的檸檬酸分泌分別具有促進和抑制的效果[59]。蠶豆中鋁誘導檸檬酸的分泌還與PMA的翻譯后修飾及其與14-3-3蛋白的互作有關[60]。低磷誘導植物檸檬酸的分泌也與PMA有關；低磷可顯著誘導白羽扇豆排根PMA的活性和檸檬酸的分泌，且檸檬酸的分泌受到殼梭孢素的誘導，而受到釩酸鹽的抑制[61–63]。因此，鋁毒和缺磷誘導檸檬酸的分泌都需要依賴PMA提供細胞膜電位并維持質膜內外H+的平衡[64–65]。此外，蘋果酸的分泌也可能與PMA介導的H+外排有關，因為在缺磷條件下白羽扇豆排根中蘋果酸的分泌與H+分泌成正相關，且它們均受到殼梭孢素的促進，而受到釩酸鹽的抑制[56]。然而也有研究表明，有機酸的分泌并不依賴PMA。比如，鋁毒誘導番茄分泌草酸不依賴于PMA活性[61, 66]；鋁誘導白羽扇豆檸檬酸的分泌不依賴PMA活性，而與鉀離子外排有關[67]。

4 PMA在氮營養中的作用

氮素 (N)是植物必需的礦質營養元素，也是植物有機體構成最為重要的一種元素。土壤中的氮主要以無機形態的銨態氮 (NH4+)和硝態氮 (NO3–)被植物吸收與利用。NO3–被植物吸收后，需要經過硝酸還原酶 (NR)和亞硝酸還原酶 (NiR)還原為NH4+，然后在根系的質體或莖葉的葉綠體中通過谷氨酰胺合成酶/谷氨酸合成酶 (GS/GOGAT)途徑被同化成氨基酸[68]。一般而言，一個NO3–分子還原成NH4+，需要消耗兩個H+。植物根系通過銨轉運蛋白 (AMT)吸收NH4+，大部分NH4+在根系中很快被同化；一個NH4+同化為氨基酸會產生兩個H+[69]。NRT是一個NO3–/ H+同向轉運蛋白 (symporter)，轉運一個 NO3–同時協同運輸兩個 H+[69–70](圖3)。NO3–的吸收通常導致細胞膜電位的去極化[71–73]。NO3–同化過程對H+的消耗可以部分抵消NO3–吸收時伴隨的H+流入。通常，供應銨營養導致根際酸化，而硝營養導致根際堿化[74–76]。水稻耐低pH與其偏好銨營養有關，且銨營養引起的根際酸化可以顯著提高PMA活性[42]。

研究表明，NO3–對玉米根系中PMA活性也具有誘導作用[77]，而PMA的抑制劑可以顯著降低玉米根系對NO3–的吸收[78]。香豆素促進玉米根系對NO3–的高親和性吸收與其促進PMA活性有關[79]。玉米根系PMA家族基因MHA3和MHA4的表達還受到NO3–誘導[80]，且其他植物PMA基因，如葡萄VvHA2和VvHA4也受NO3–誘導[81]。在玉米中，耐低氮品種的MHA1基因的表達顯著高于低氮敏感品種[82]。水稻在缺氮后恢復供應NO3–，也可以顯著誘導OsA2、OsA5、OsA7和OsA8等基因的表達[83]。由此可見，根系對NO3–的吸收與PMA有關。因此，PMA參與調節植物對低氮環境的適應，但其具體機制還不清楚。此外，根系對NH4+的吸收也與PMA有關。研究表明，PMA抑制劑釩酸鹽可消除水稻NH4+吸收所產生的細胞膜電勢的去極化[84]，并顯著抑制NH4+吸收，而PMA激活劑則顯著提高了水稻根系吸收NH4+的速率[85]。敲除OSA1顯著降低水稻根系對NH4+的吸收，而過表達OSA1則顯著提高了H+的外排和NH4+的吸收[85]。通過人工microRNA降低水稻OSA2基因表達后，影響了低硝營養條件下水稻對NO3–的吸收，導致葉片中氮濃度顯著降低，產量也顯著降低[86]。可見，水稻PMA基因同時參與調節NH4+和NO3–的吸收。此外，PMA在氮素的同化過程中也具有重要的調節作用。NH4+的同化過程會產生兩個分子的H+，過量的H+如果不能及時排出將會使細胞質急劇酸化從而引起銨中毒[87]。過表達OSA1基因會顯著提高水稻根系和葉片中谷氨酰胺合成酶基因 (GS1;2和GS2)和谷氨酸合成酶基因 (NADH-GOGAT1、NADHGOGAT2和Fd-GOGAT)的表達[85]，表明過表達OSA1可能增強了GS和GOGAT活性，從而可能促進根系將吸收的NH4+更快速的轉化為氨基酸。NH4+的吸收與同化是兩個緊密相連的過程。PMA能夠將NH4+同化產生的過多的H+排出細胞質，以維持細胞pH的平衡，從而能夠促進GS和GOGAT活性，使NH4+的吸收與同化有效的協同起來。這可能是過表達水稻OSA1能夠顯著提高NH4+的吸收與同化速率，以及氮素利用率的一個主要原因[88]。

土壤中的氨氧化細菌 (ammonia-oxidizing bacteria, AOB)和氨氧化古菌 (ammonia-oxidizing archaea,AOA)等微生物可以將NH4+氧化成NO3–，這個過程被稱為土壤硝化作用 (圖3)。帶負電的NO3–不易被土壤吸附，故容易被淋失，或通過土壤細菌的反硝化作用轉化為氣態的N2或N2O，從而造成氮素損失和環境污染。一些植物的根系可以分泌抑制硝化細菌活性的有機化合物，比如臂形草內酯 (brachialactone)、3- (4-羥苯基)丙酸甲酯、1,9-癸二醇等，這些物質被稱為生物硝化抑制劑 (biological nitrification inhibitors,BNIs)，與植物對低氮環境的適應和氮素利用率緊密相關[89–91]。BNIs有親水性和疏水性兩類。研究表明，銨營養條件促進親水性BNIs的分泌，這個過程與PMA活性有關[44, 89]。釩酸鹽可抑制高粱根系BNIs的分泌，而殼梭孢素可促進BNIs的分泌[92]。臂形草內酯作為一種親水性BNI，其分泌也依賴PMA提供的質子驅動力[93]。總之，親水性BNIs可能通過未知的陰離子通道從細胞質中排出，這個次級轉運過程可能依賴PMA提供的質子驅動力和細胞膜電位。

圖3 PMA與礦質養分的吸收與同化的關系Fig.3 Roles of PMA in the uptake and assimilation of various nutrients

5 PMA在磷營養中的作用

磷 (P)是核酸和磷脂的重要組成部分，在植物生長與代謝過程中具有關鍵的作用。磷酸一氫根 (HPO42–)和磷酸二氫根 (H2PO4–)是可供植物吸收的有效態磷酸鹽。植物根系通過磷酸鹽轉運蛋白 (PHT)從外界吸收磷酸鹽；PHT是H+伴隨的同向協同轉運蛋白，通常轉運一個磷酸根伴隨著2～4個H+的同向運輸[94](圖3)。因此，磷酸鹽的吸收，特別是低磷濃度條件下磷酸鹽的吸收 (通過高親和性轉運蛋白)，需要依賴PMA提供質子驅動力和電化學勢。在低磷條件下，羽扇豆、大豆和水稻等植物根系的PMA活性顯著升高[61]，可促進磷的吸收和有機酸分泌[62–63, 95]。外源添加可調節PMA活性的化合物可以顯著改變磷的吸收[96–97]。水稻銨營養可以通過促進PMA活性，提高根系對磷酸鹽的吸收，使銨營養條件下根系和葉片磷的濃度顯著高于硝營養下[96]。過表達水稻G蛋白γ亞基qPE9-1通過增強PMA活性和根鞘形成提高了水稻根際有效磷的濃度[98]。敲除OsA8的水稻突變體，其地上部磷濃度顯著降低[99]。此外，PMA還通過調節低磷脅迫下根系的生長，參與植物對低磷的響應。比如擬南芥AHA2和AHA7的表達受低磷誘導；AHA2通過介導根系伸長區H+外流調節主根的伸長，而AHA7通過介導根毛區H+外流在根毛的形成中起重要作用[51]。因此，在低磷條件下，植物通過調節PMA活性改變根系構型，提高了磷吸收和有機酸分泌的能力，從而增強植物對低磷脅迫的適應性。

大多數陸生植物可以與叢枝菌根真菌 (arbuscular mycorrhizal fungi, AMF)形成共生，AMF 幫助植物獲取養分，植物為AMF提供碳水化合物。低磷環境會促進植物與AMF形成互利共生，以獲取更多的磷[100]。植物中一些PMA基因受到叢枝菌根真菌共生的誘導，比如水稻OSA8/OsHA1、苜蓿MtHA1、番茄SlHA8等。這些PMA蛋白為與AMF交界的植物根系細胞膜提供膜電位和運輸磷、氮等養分需要的質子驅動力，從而在根系吸收AMF提供的養分方面發揮著重要作用；敲除這些PMA基因則影響叢枝菌根的生長，也減弱了植物通過與AMF共生獲取營養的能力，而過表達這些PMA基因促進了AMF在植物根系的定植，也增強了植物對氮、磷的獲取[101–103]。

6 PMA在鉀營養中的作用

鉀 (K)是植物體內含量僅次于氮的必需礦質營養元素，具有維持酶的活性、調節滲透勢等重要功能。PMA是細胞膜電位建成的主要因素，而K+的跨膜運輸對細胞膜電位具有很強的依賴。很多年前就有研究表明，K+的吸收與H+外排緊密聯系[104]。后來的研究表明，K+的吸收通過K+/H+逆向轉運蛋白運輸并受到膜內外H+濃度梯度的驅動[105]。植物體內KUP/HAK/KT家族的K+轉運蛋白通過以H+協同運輸的方式吸收或轉運K+[106](圖3)。在氣孔保衛細胞中，PMA通過調節K+運輸在氣孔運動方面發揮了重要作用。當PMA被激活后，通過外排H+導致細胞膜超極化，進而激活鉀離子通道KAT，從而引起K+內流，保衛細胞吸水膨脹后導致氣孔打開[107]。反之，當PMA活性受到抑制，導致細胞膜去極化，從而激活K+外流通道蛋白GORK，使氣孔關閉[108]。在鹽脅迫條件下，植物可以通過激發PMA活性進而促進K+吸收或抑制K+外排，從而增強植物體內的鉀含量以應對鹽脅迫[109–110]。此外，外源化合物，比如縮節胺 (mepiquat chloride，赤霉素生物合成抑制劑)，可以增強PMA活性從而提高棉花根系對K+的吸收[111]。

PMA還參與調節植物對低鉀脅迫的響應。當外界K+缺乏時，植物可能通過促進PMA活性，增強H+外排和質外體酸化[104]，從而為K+的吸收提供更高的膜電位和質子驅動力[112]。有研究表明，K+可以與PMA蛋白的細胞質磷酸化結構域中包含Asp-617的位點結合，通過使ATP水解和H+外排解耦聯從而負向調節跨膜電化學勢[113]。在低K+條件下，外界NH4+可以通過促進PMA的活性，增加H+的外排，從而提高K+的吸收[114]。然而，PMA與KUP/HAK/KT和HKT等低K+誘導的K+轉運蛋白之間的具體聯系的分子機制還不清楚。最近的一項研究表明，過表達OsHAK5增加了水稻根系PMA的活性，并影響了生長素的運輸[115]。此外，在某些條件下，K+還可能激活PMA的活性。比如，在高NH4+條件下，提高營養液中K+的濃度可以通過促進PMA的活性從而抑制水稻根系對NH4+的吸收并減輕NH4+毒害[116–117]。可見，K+與PMA之間具有復雜的相互調控的關系。

7 PMA在鐵營養中的作用

鐵 (Fe)是植物體內必需的微量元素之一，常作為功能蛋白的輔助因子參與細胞的各種活動。雖然土壤鐵含量較高，但大部分是無法被植物直接吸收利用的氧化鐵或氫氧化鐵，缺鐵是影響植物生長與發育的一個主要的土壤養分限制因子，特別是在堿性或石灰性土壤。土壤中鐵的有效性與土壤pH高度相關，隨著土壤pH 的降低鐵的有效性顯著增強[118]。植物鐵吸收機制可以分成兩種，即雙子葉和非禾本科單子葉植物所共有的以高價鐵還原和二價鐵吸收為特征的機理? (strategy I) (圖3)，以及禾本科植物特有的通過分泌高價鐵載體來提升根際鐵有效性的機理Ⅱ[76, 119]。機理I植物在缺鐵條件下可以誘導PMA活性，通過分泌H+酸化根際而增加鐵的有效性；但目前尚未在機理Ⅱ植物中發現缺鐵誘導H+分泌的現象，說明基于H+分泌的根際鐵活化機制是機理I植物所特有的[120]。研究表明，PMA參與調控植物對鐵的活化與吸收。在缺鐵條件下，擬南芥AHA2、AHA3、AHA4和AHA7受誘導表達，AHA蛋白量顯著升高，其中AHA2在缺鐵引起的根際酸化中起主導作用[41]。過量表達蘋果bHLH轉錄因子MdbHLH104顯著提高缺鐵條件下蘋果幼苗中PMA的活性和鐵的濃度；MdbHLH104可以正向調控PMA編碼基因MdAHA8的表達，從而通過促進H+分泌來提高根際鐵的有效性和對缺鐵的耐受性[121]。MdbHLH104介導的PMA對缺鐵的反應還受到類泛素化修飾 (small ubiquitin-like modifier, SUMO) E3 連接酶的正向調節；MdSIZ1可以抑制MdbHLH104蛋白的泛素化降解，從而提高PMA的活性[122]。

8 結論和展望

PMA通過維持細胞膜電位和細胞pH的平衡，在植物根系生長，以及土壤氮、磷、鉀、鐵等養分的活化與吸收中發揮重要的生理功能。鑒于PMA在植物營養中的重要功能，通過生物技術手段改造作物PMA基因的表達以提高作物對養分獲取的能力和對營養逆境的抗性，是提高農業資源的有效利用以及保護生態環境的一種有效策略。然而，我們對PMA在植物營養中的作用和分子調控機制的認識還非常有限。目前，仍有很多問題尚待回答，比如，PMA基因如何受缺磷、缺鐵等營養信號誘導，調控PMA基因表達的轉錄因子有哪些，它們和養分信號是如何關聯的，PMA是否以及如何在翻譯后水平上受到營養信號的調控。此外，PMA在其他營養元素的吸收與利用中是否發揮作用還不明確。比如，硫、硅等養分的吸收或轉運也需要H+的協同作用，但PMA在這些營養元素的吸收與轉運中是否發揮作用仍不清楚。

在農業生產中，作物往往面臨土壤中的多種養分逆境，比如同時出現缺氮和缺磷、缺磷和缺鉀、缺磷和鋁毒等問題。通過遺傳途徑改良作物PMA基因，促進作物對多種養分的獲取、吸收和轉運，是增強作物抵抗多重營養逆境的一種有效策略。通過根系特異表達的強啟動子或營養脅迫誘導型啟動子驅動特定的PMA基因，或通過CRISPR/Cas9系統對特定PMA基因的啟動子進行編輯[123–124]，是提高作物在營養逆境下PMA活性，增強作物養分吸收與利用效率的有效辦法。改變PMA上游的調控因子，如轉錄因子、蛋白激酶、蛋白磷酸酶等基因的表達量，也可以調節植物PMA的活性。此外，對PMA蛋白的某些氨基酸位點 (含磷酸化位點)進行突變，也可以改變PMA活性。值得注意的是，PMA是一種具有多重生理功能的消耗ATP的酶，其活性如果過高可能會導致植物出現能量消耗過大、生長受到抑制、離子毒害、氣孔無法正常關閉等負面效應[125]。由于植物所需的碳水化合物來源于光合作用，因此植物養分吸收和碳同化之間具有相互協同的關系。最近的一項研究表明，過表達水稻OSA1可以促進水稻光合作用，同時提高氮、磷、鉀等養分的吸收，達到既增加產量又減少肥料使用的效果[85]。如何通過調節PMA活性，將碳同化和營養元素的吸收與同化高效的協同起來，既提高植物生長又提高養分利用效率是一個值得深入研究的問題。