湖北長湖夏、秋季浮游生物功能群特征及主要影響因子

龔森森 李學梅 吳嘉偉 柴 毅 * 楊德國 譚鳳霞 朱挺兵

(1. 長江大學濕地生態與農業利用教育部工程研究中心, 荊州 434025; 2. 長江大學動物科學學院, 荊州 434025; 3. 中國水產科學研究院長江水產研究所, 農業農村部淡水生物多樣性保護重點實驗室, 武漢 430223)

長湖是湖北省第三大天然淡水湖泊, 也是國家級鲌類種質資源保護區, 其湖區狹長, 多湖灣和湖汊, 是兼具蓄洪、灌溉、養殖和航運等綜合功能的重要水域[1,2]。因夏、秋季江漢平原降雨量充沛,且水溫、光照等條件適宜, 長湖夏、秋季浮游生物種類、密度及生物量通常居全年高位[3—5]。目前對長湖生態系統的研究多集中在魚類、高等水生植物、浮游生物等類群物種組成及水質評價等[4,6,7],對浮游生物的功能類群及其功能多樣性研究尚少。

浮游生物(Plankton)是地球上重要的生命形式之一, 在湖泊生態系統中發揮著重要作用[8]。其中浮游植物(Phytoplankton)作為水生態系統中的生產者, 在水體中擔任固定能量、起始食物鏈的重要角色。浮游植物種類眾多且大多數個體微小, 其群落結構和功能群各項特征等對水域生態系統及其環境變化有較強的指示作用[9]。浮游動物作為水域系統的初級消費者, 通過“上行下效”作用不僅影響著魚、蝦和其他經濟動物的生物資源和結構, 還制約著浮游植物的群落結構, 調控水質。多種浮游動物的分布與氣候有關, 可用作暖流、寒流的指示動物;此外, 還有不少種類可作為水體污染的指示生物,如在富營養化水體中, 劍水蚤(Cyclops)、臂尾輪蟲(Brachionus)等一般作為優勢類群存在[10]。

系統分類法(Systematics)是研究浮游動、植物種群的傳統方法, 2002年Reynolds[11]首次提出了淡水浮游植物功能群(Functional group)的分類方法,引起了生態學者們的廣泛關注, 并被運用到浮游動物的研究中。功能群是指具有相似結構或功能的一類物種的集合。即是將一個生態系統內一些具有相似特征, 或行為上表現出相似特征的物種盡可能地歸類。功能群的引入使學者們從單純的對浮游生物群落特征研究及水質評估等層次上升到研究浮游生物在水體能量流動中的作用[12]。大部分魚類屬春季產卵型, 孵化出的魚苗需要浮游生物作為開口餌料, 此時浮游生物的充足與否、種類組成及水環境健康狀況等可直接影響苗種的生長和成活率, 夏、秋兩季是魚類生長的旺季, 尤其對于對當年幼魚的生長尤其重要。因此, 本研究選取夏、秋兩季的浮游生物作為研究對象, 分析其功能類群特征及其主要影響因子, 綜合評價長湖水域生態系統健康狀況, 以期為長湖水生態系統功能多樣性研究及可持續發展利用奠定基礎。

1 材料與方法

1.1 區域概況及采樣點設置

長湖位于荊州、荊門及潛江三市交界處 , 是長江中游流域典型的富營養化淺水湖泊, 其水域面積為131 km2, 年平均水深約為2.1 m, 其中最深達可6 m[13,14]。如圖 1所示, 長湖自西向東可分為廟湖區、海子湖區、馬洪臺湖區和圓心湖區4個區域。廟湖區被兩條堤壩攔截成靜水區域, 故未在此區域設置采樣點。海子湖區狹長, 分布有多個進出水口,馬洪臺區和圓心湖區均為開闊水域, 其中圓心湖區有較多的湖汊和湖灣。于2017年7月(夏)及10月(秋)分別對長湖進行樣品采集, 共設置10個采樣點(圖 1), 其中海子湖區3個(H1—H3), 馬洪臺區3個(M1—M3), 圓心湖區4個(Y1—Y4)。

圖1 長湖采樣點示意圖Fig. 1 Map of the sampling sites in Changhu Lake

1.2 樣品的采集與處理

將25號浮游生物網在水面之下0.5 m處呈“∞”型拖動采集浮游生物定性樣本, 反復涮洗網具并濃縮到30—50 mL塑料瓶中, 立即加入4%甲醛溶液固定; 用5 L采水器在水下0.5 m及1 m處各采水1次, 混勻后用1 L塑料瓶取1 L水樣并立即加入10—15 mL魯哥試劑固定, 靜置48h濃縮到30 mL后作為浮游植物和原生動物輪蟲的定量樣本; 剩下的水樣用13號浮游生物網過濾并涮洗干凈, 立即用4%甲醛固定,于實驗室靜置48h候后濃縮至30 mL, 得到枝角類和橈足類定量樣本。對濃縮后的浮游生物樣本進行觀察鑒定并計數; 生物量通過查表(《水生生物學》P494—498、P505—506)[15]或采用體積換算法(109μm3≈1 mg)計算獲得。種類鑒定參照《水生生物學(形態和分類)》[16]、《中國淡水輪蟲志》[17]及《淡水微型生物圖譜》[18]等書籍。

1.3 水質理化因子的檢測及分析

現場采用哈希HQ40d水質分析儀測定水溫(WT)、 pH、溶解氧(DO)和電導率(Conductivity,δ)等參數, 采用黑白盤測定透明度(SD), 哈希2100Q便攜式濁度儀測定固體懸浮物(TSS), SM-5測深儀測定水深(Depth)。

現場取水樣 (用采水器取0.5 m及1 m處湖水混合)1 L于采樣瓶中并做好標記, 運回實驗室后立即進行其他理化因子分析: 化學需氧量(COD)、總氮(TN)、總磷(TP)、磷酸鹽(PO43--P)、硝態氮(NO3--N)、氨氮(NH3-N)和亞硝態氮(NO2--N)分別通過重鉻酸鹽反應法、硫酸鹽氧化法、消解-抗壞血酸法、磷鉬蘭比色法、鎘反應法、水楊酸法和重氮化法在哈希多參數水質分析儀DR2900(美國)完成;另外取500 mL水樣通過玻纖膜(0.45 μm孔徑)抽濾后, 采用丙酮萃取, 在分光光度計中測量相應波長的光密度, 從而計算葉綠素a(Chl.a)含量。

1.4 浮游生物功能群劃分

參考Reynolds等[11]及Padisák等[19]提出的浮游植物功能群劃分方法, 根據浮游植物敏感性和耐受性將長湖浮游植物劃分為B、D、J、L0、MP、P和TC等25個常見的功能類群; 參考安睿等[21]已報道的浮游動物功能群劃分方法, 根據浮游動物形體大小及攝食特性等特征, 將長湖浮游動物劃分為PF、RF、RC和SCF等8個功能群。

由于浮游生物功能群分類較多, 部分功能群體只有一種浮游生物, 且只在某個季節的某個樣點出現, 密度也較低, 不足以代表整體功能群的特征, 也不便于統計分析, 因此參考浮游生物優勢種的篩選方式[20], 計算出夏、秋季的浮游生物優勢功能群代替整體進行研究分析。將相對密度(某功能類群密度占浮游植物或浮游動物總密度的百分比)記作P,第i類功能群在各站位出現的頻率記作fi, 則浮游生物功能群的優勢度Y表示為:

將優勢度Y＞0.5%的功能群定義為優勢功能群, 將Y＞10%的功能群定義為絕對優勢功能群。

1.5 數據分析

參考《數量生態學—R語言的應用》[22], 運用R_V3.5.3軟件的Rstudio窗口進行排序及分析——兩季節浮游植物優勢功能群密度及浮游動物優勢功能群生物量與環境因子數據經lg(X+1)轉換后, 先做去趨勢對應分析(DCA), 根據各軸距再進行冗余分析(RDA)或典型相關分析(CCA), 確定其相關性。Pearson相關性分析則通過IMB SPSS Statistics 19進行分析。

2 結果

2.1 理化因子

如表 1所示, 參考GB3838-2002《地面水環境質量標準》[23]可知, 兩次采樣所測TP均嚴重超標,TN含量處于養殖用水及人體非直接接觸用水水平之間(Ⅲ—Ⅳ類水); 全湖夏、秋季水質均呈弱堿性。此外, 長湖夏季到秋季水質理化指標變化較明顯,其中夏季Depth、WT、δ、TP和COD極顯著(P＜0.01)高于秋季, TSS夏季顯著(P＜0.05)高于秋季(表 1)。

表1 長湖夏、秋兩季水質理化因子Tab. 1 Physical and chemical factors of water quality in summer and autumn of Changhu Lake

2.2 浮游生物功能群

功能群劃分經兩次調查長湖共鑒定出浮游植物95種, 隸屬于7門48屬, 其中綠藻門50種, 硅藻門28種, 藍藻門11種, 裸藻門和隱藻門各2種, 金藻門和甲藻門各1種; 共劃分為25個浮游植物功能群, 包括寡營養型功能群2種[A(扎卡四棘藻Attheya zachariasi)和E(錐囊藻Dinobryonsp.)], 中、富營養型功能群15種(B、H1、K、TC等), 及廣營養型功能群8類(D、J、L0、MP等)。浮游植物功能群平均密度為5.12×106ind./L(其中夏季平均為6.48×106ind./L,秋季平均為4.59×106ind./L), 平均生物量為1.663 mg/L(其中夏季平均為2.395 mg/L, 秋季為0.931 mg/L)。

共鑒定出浮游動物59種, 隸屬于3門41屬。其中原生動物13屬18種, 輪蟲14屬25種, 枝角類6屬6種, 橈足類7屬10種。共劃分出8個浮游動物功能群: PF(原生動物濾食者)、RC(輪蟲捕食者)、RF(輪蟲濾食者)、SCF(小型浮游動物濾食者)、MCF(中型浮游動物濾食者)、MCC(中型浮游動物捕食者)、LCF(大型浮游動物濾食者)和LCC(大型浮游動物捕食者)。此外, 秋季未檢測到功能群LCF。浮游動物功能群平均密度為3.76×103ind./L(其中夏季平均為5.95×103ind./L, 秋季平均為1.58×103ind./L), 平均生物量為2.80 mg/L(其中夏季平均為3.97 mg/L, 秋季為1.63 mg/L)。

優勢功能群選取Y＞0.5%的浮游生物功能群為優勢功能群, 由表 2可知, 夏季優勢功能群為B、D、H1、J、L0、MP、P、TC、W1、Y、PF、RF、SCF, 秋季為B、D、J、K、L0、Lr、MP、P、TC、X1、PF、RF、RC、SCF, 其中B、D、J、L0、MP、P、TC、PF、RF及SCF是兩季的共有優勢功能群, 浮游植物功能群代表生境為中度富營養化淺水水體, 浮游動物功能群則主要為中小型濾食性種類組成。L0和TC為兩季共有絕對優勢功能群,其相對平均密度及相對平均生物量分別占39.19%、22.65%和42.03%、10.55%。浮游動物功能群生物量及密度數據差異較大, 從生物量來看, 兩季浮游動物功能群均以RF、SCF、PF及RC為主(＞99.6%),其中功能群RF生物量在夏、秋季分別占總量的63.95%及73.15%, 占絕對優勢; 從浮游動物密度來看, PF及RF是密度主要提供者(＞96.36%)。從浮游生物功能群水平分布來看(圖 2), 各功能群的時空差異較為明顯, 夏季H1站位浮游動功能群密度及生物量均最高, 圓心湖區浮游植物生物量普遍較高(TC為生物量主要提供者); 秋季Y4站位浮游生物密度及生物量均較高, H2及M1站位在夏秋兩季較其他站位均低。優勢功能群從夏季到秋季的演替表現為H1+W1+Y→ K+Lr+X1。

圖2 長湖夏、秋季浮游生物功能群水平分布Fig. 2 Horizontal distribution of plankton function groups in summer and autumn in Changhu Lake

表2 長湖浮游生物優勢功能群Tab. 2 Dominant functional groups of plankton in Changhu Lake

2.3 相關性分析

理化因子與浮游生物功能群的相關性利用回歸分析篩選出與優勢功能群有相關性的環境因子(SD、pH、WT、DO、TP、PO43--P、TN、NH3-N和NO3--N)作為解釋變量, 以優勢浮游植物功能群密度及優勢浮游動物功能群生物量作為響應變量, 進行排序分析——解釋變量進行ln(X+1)轉化; 響應變量經hellinger轉化后再做DCA分析, 結果顯示Axis lengths最大值(DCA1)為1.119(夏)和0.586(秋), 均小于3.0, 因此選做冗余分析(RDA), 獲得優勢功能群-環境因子相關雙序圖(圖 3)。物種-環境的累計解釋比率均＞70%(表 3), 說明該RDA排序可以較好的反映浮游生物功能群與環境因子的關系[24]。

表3 夏、秋季優勢功能群RDA分析特征值、解釋比率及累積解釋比率Tab. 3 The eigenvalue, interpretation rate and cumulative interpretation rate on summary statistics of RDA

夏季RDA雙序圖顯示, 水溫(WT)與MP、B、D、L0等多數浮游植物功能群具有較強的正相關性, 與W1、Y具有明顯負相關性; 總氮(TN)、總磷(TP)、正磷酸鹽(PO43--P)、溶解氧(DO)、pH等環境因子與RC、RF、PF等浮游動物具有較強正相關性, 與SCF則明顯負相關。秋季的RDA雙序圖顯示,氨氮(NH3-N)、硝酸鹽氮(NO3--N)、總氮(TN)、正磷酸鹽(PO43--P)是功能群B、D、J、L0、Lr、Tc、X1的主要影響因子, 也是功能群K、RC、PF的主要限制因子 ; 總磷(TP)、pH及溶解氧(DO)對功能群MP、RF、SCF的影響較大。

浮游生物功能類群間的相關性將浮游植物優勢功能群及全部浮游動物功能群進行Pearson相關性分析。結果表明, 夏季功能群B與D、J、Y、PF、RF, 功能群D與J、L0、W1、Y、RF, 功能群 J與Y、SCF及功能群L0與W1等顯著相關(P＜0.01), 功能群PF與RF、LCC和MCC呈顯著相關性(P＜0.01), 功能群MCF與LCF具有一定的相關性(P＜0.05; 表 4); 秋季的主要相關性變化為浮游植物優勢功能群K與B、D、L0、Lr顯著相關(P＜0.01), Tc與B、D、L0及Lr顯著相關(P＜0.01),同時也與PF具有相關性(P＜0.05; 表 4)。

3 討論

3.1 浮游生物功能群特征

研究浮游生物功能群的時空變化特征是監測水域環境變化的重要手段之一[25]。從時間上看, 長湖夏季到秋季浮游生物功能群總數雖未發生變化,但存在功能群A、LCF向E和K的演替, 且秋季平均密度和生物量顯著低于夏季(P＜0.01)。功能群A為寡營養型功能群, 在富營養化水體中不常見,LCF為大型浮游動物慮食者, 趨向于有機質豐富的水環境; E檢測到為適應低有機質的水體錐囊藻種屬(Dinobryon), K檢測到為適應低水溫環境的隱球藻種屬(Aphanocapsa)。夏季水溫較高, 且有機質含量豐富, 浮游生物各類功能群體均大量增殖, 功能群A及LCF作為環境敏感類群出現, 但在富營養化的長湖中并不形成優勢類群; 秋季水溫下降, 降雨量減少, 水中有機質含量降低, 更符合功能群E和K生存條件, 但對其他多數浮游生物類群的生長具有一定的限制作用[26], 因而造成物種演替以及浮游生物平均密度和生物量下降。從空間上看, 夏季H1站位浮游動物功能群密度及生物量遠高于其他站位, H1、H3及M2站位浮游植物功能群密度較高;秋季Y4浮游動、植物功能群密度均較高。分析原因主要是H1位點靠近廟湖區及夏家沖河的河口,“引江入漢”將廟湖區隔離成靜水, H1的地理位置處于支流匯入口到攔截壩前的一個回水灣, 營養鹽、有機碎屑等易沉積, 也會造成浮游植物大量繁殖;H3站位靠近關沮口碼頭和村落, 人類活動頻繁, 機船攪動、生活排污等造成水體N、P等營養鹽含量上升, 易導致水體中藻類暴發; 尤其是夏季水溫高,藻類生長速度遠快于其他季節[27]。Y4位點作為四湖總干渠及田關河的入湖口, 也是流域面源污染的入湖口, 因此浮游植物密度也較高。濾食性浮游動物以浮游植物及有機碎屑等作為餌料來源, 二者功能類群的密度及生物量變化趨勢通常也相同。

優勢功能群的變化特征能夠很大程度上反映水環境中浮游生物的整體變化規律。本研究中浮游生物功能群L0、TC、PF及RF在夏、秋兩季均占絕對優勢(優勢度Y＞10%), 說明其為長湖最有代表性的浮游生物功能類群。分析其在長湖的物種組成及生境特征, L0以等片藻屬(Diatoma)和平裂藻屬(Merismopedia)為代表種, 屬于廣營養型種屬, 是長湖常見的藍藻及硅藻種類; TC檢測到的均為膠鞘藻(席藻)屬(Phormidium), 該藻屬是能夠引起水華的藍藻之一, 此類群成為優勢功能類群表明長湖富營養化比較嚴重; 功能群PF(原生動物慮食者)個體微小, 繁殖快, 常在小塊有利環境環境中集群生長, 如本研究中顯示PF于夏季在H1站位大量聚集, 且主要種屬為纖毛蟲 (Ciliophorasp.; 49.22%)和俠盜蟲(Strobilidiumsp.; 33.59%)等有機質豐富的淡水中常見種[15], 表明H1站位有機質較豐富, 與上述時空分布特征結論相一致。功能群RF(輪蟲濾食者)生物量及密度均較高, 且生物量占比最高(89.32%), 檢測到的種屬較多, 主要包括廣布多肢輪蟲(Polyarthra vulgaris; 39.57%), 暗小異尾輪蟲(Trichocerca pusilla; 32.93%)及 螺形龜甲輪蟲(Keratella cochlearis;10.65%), 均為廣營養型輪蟲, 且在營養鹽及有機質豐富的水體中較易形成優勢, 大部分為仔魚的良好開口餌類。已有研究報道魚類攝食壓力大的水體浮游動物生物量以小型的輪蟲和小型枝角類為主,魚類攝食壓力小的水體以大型的枝角類和橈足類為主[28,29], 表明長湖夏季和秋季魚類的攝食壓力較大, 浮游動物功能群以小型的浮游動物功能類群(PF和RF)為主。此次劃分的長湖夏、秋季浮游植物功能群與祁梅等[30]報道的長湖2015年浮游植物功能群相比, 功能群總數僅減少1個, 浮游植物優勢功能群由16個減少為10個, 可能是種屬差異性及采樣點變動導致部分類群出現變化及優勢種篩選指標變動等因素導致; 但主要優勢類群除Tc外都包含在其中(B、D、J、L0和MP), 表明長湖從2015到2017的浮游植物功能類群保持在相對穩定狀態。

3.2 浮游生物功能群主要影響因子

環境因子浮游生物功能群在不同水體具有不同的特征, 其變化規律是眾多環境因子在時間和空間上相互影響的結果[31]。本研究RDA分析顯示, 夏季TP、TN、DO、pH、PO43--P及SD對多數浮游生物功能群的有明顯相關性, 秋季TN、NO3--N、pH、DO和WT對部分功能群的影響較大(圖 3)。眾多研究表明, 水體中N、P作為浮游生物合成蛋白質、核酸及脂類等物質的關鍵元素, 是影響浮游動、植物群落特征的主要環境因子[3,32—35]。pH通過影響浮游生物細胞膜電荷變化而影響其對營養物質的吸收, 從而對其群落結構產生影響[13],Hussherr等[36]研究表明, pH降低對浮游植物具有抑制性。DO表示水體中分子態氧的含量, 圖 3顯示其主要與B、D、MP、RC及RF呈現正相關性, 功能群B、D和MP為小環藻屬(Cyclotellasp.)、菱形藻屬(Nitzschia)、舟形藻屬(Navicula)及針桿藻屬(Synedra)等一些常見硅藻門種類, 此類群作為優勢功能群大量存在時, 葉綠素含量高, 其光合作用產物的DO含量也會隨之升高。功能群PF主要以細菌、藻類和有機質為食, 水體中DO含量的變化一定程度上反映了藻類豐度變化, 藻類的代謝及死亡也會造成細菌及有機質含量的變化; RF以細菌、藻類、有機質和原生動物為食, TN、TP及DO含量正向反饋影響水體中藻類及濾食性浮游動物的類群豐度, 也間接影響大型捕食類浮游動物, 是浮游生物功能群的主要環境影響因子。

圖3 長湖夏、秋季浮游植、動物功能群與環境因子RDA分析圖Fig. 3 RDA analysis of zooplankton and phytoplankton functional groups and environmental factors in summer and autumn of Changhu Lake

競爭與捕食相同生態位(Ecological niche)上的兩個功能類群, 利用資源的形式相近, 其密度越大競爭也越激烈; 不同生態位上的功能類群則可能存在捕食關系, 捕食者與被捕食者互相影響群落結構變化[37,38], 浮游生物種間競爭及捕食等行為會對其種群變化產生作用力。Pearson相關性分析的結果表明, 小型浮游生物功能群B、D、L0、J、Y、RF、PF及SCF等彼此間多數具有極顯著的相關性(P＜0.01)。一方面, B、D、L0、J、Y等類群均包含硅藻門及藍、綠藻門中營浮游生活的常見種屬, 適應的特征生境大多接近為富營養化的淺水水體, 在同一生態位的不同物種彼此競爭棲息地、食物來源等, 受到魚類及浮游動物的攝食壓力時也是同等的, 可替代的, 往往一種藻類的群落特征變化就牽動著其他類群變化, 互相協同又互相制約,形成明顯競爭關系[39]; 另一方面, PF、RF及SCF為濾食性浮游動物功能群體, 自身形體較小, 小型浮游植物(功能群B、D等)為其主要的食物來源, 雙方構成捕食關系。大中型浮游動物類群LCC和MCC呈顯著相關性(P＜0.01), MCF與LCF具有一定的相關性(P＜0.05)。LCC及MCC以捕食輪蟲、枝角類、雙翅目昆蟲(搖蚊幼蟲)和寡毛類等為生, 不僅存在競爭關系, LCC對MCC還可能存在捕食關系。表 4可以看出, 大型浮游動物功能群與浮游植物群均無顯著相關性, 原因可能有兩種: 第一, 長湖在2017年魚類資源豐富, 大型浮游動物功能類群受到捕食壓力較大, 密度及豐富度被壓縮的很低, 其種群變化主要與魚類資源量相關; 第二, 捕食類大型浮游動物主要捕食小型浮游動物, 與浮游植物無直接捕食關系, 間接影響的作用力較小。

表4 夏、秋季浮游生物功能群間Pearson相關性分析Tab. 4 Pearson correlation analysis among functional groups of plankton in summer and autumn

3.3 長湖水域生態系統的健康狀況評價及可持續發展建議

根據浮游生物功能群群落結構特征(種類組成、生境類型、豐度、生物量)和水質因子綜合評價長湖2017年水域生態系統為富營養化狀態。與2012年、2015年郭坤[13]的評價結果趨于一致, 但根據TN、TP等營養鹽含量降低及物種豐富度的增加等判斷富營養化程度有所下降。2016年長湖已經完成養殖圍網的全面拆除, 本研究結果是2017年的長湖水生態浮游生物群落結構特征狀況, 表明現階段長湖水域生態系統整體健康狀況并未出現根本性轉變, 建議實施有效的人工調控措施恢復沉水植物多樣性、構建生態屏障控制污染物入湖量、開展鰱鳙增殖放流控藻等實現長湖水域生態環境的改善優化，進而助力于長江流域的生態保護和可持續發展。