新疆敏麻蜥3個地理種群趾長及趾長比的兩性異形

鳥鵬穎， 時磊(新疆農(nóng)業(yè)大學生命科學學院，烏魯木齊830052)

兩性異形(sexual dimorphism，SD)是指動物兩性間在體型大小、形態(tài)、色型、生活習性和行為等方面產(chǎn)生差異的現(xiàn)象(Darwin，1871)，大致分為廣義的兩性異形和狹義的兩性異形。廣義兩性異形指兩性個體之間的形態(tài)大小、色型以及行為差異(Fairbairn & Roff，2006；史紅全等，2021)；狹義兩性異形指兩性間體型大小(sexual size dimorphism，SSD)差異(Darwin，1871)。關(guān)于局部特征的兩性異形，性選擇假說預測雄性頭部較大，在性內(nèi)斗爭中可以獲得優(yōu)勢(王欣琪等，2020)；雄性尾基較寬，利于容納半陰莖，而較長尾部有利于提高對雌性求偶的成功率(梁濤等，2015)；較長的前、后肢有利于提高運動及獲取資源的能力(萬麗霞等，2018)。繁殖力選擇假說則預測雌性有較大的腋跨距(梁濤等，2018)，可以增大繁殖輸出(姚沖學等，2019)。而關(guān)于趾長兩性異形的研究不多(Woodhead.，2018)，此外，鑒于趾長的發(fā)育與類固醇激素有關(guān)，不同個體生理機能會影響激素的調(diào)節(jié)從而間接影響趾的生長，因此，趾長的兩性異形不僅在同屬的不同物種或近緣種中不穩(wěn)定，且在同一物種中，趾長的兩性異形模式可能在前肢和后肢的趾中獨立進化(Lofeu.，2020)。

趾長比是動物趾長度的比值，第2趾長和第4趾長的比值(2D∶4D)最常使用(Breedlove，2010；席煥久等，2012)，具有較明顯的性別、種群以及地理差異。在發(fā)育過程中，趾長比會受雌激素或雄激素信號的平衡控制，且胚胎期的性激素水平間的比率可能會導致個體形態(tài)、行為特征以及性別之間的差異(Zheng & Cohn，2011)。因此，趾長比被認為是行為和適合度相關(guān)的指標(Voracek & Loibl，2009)。在蜥蜴中，2D∶4D 的兩性異形因物種而異(Gomes & Kohlsdorf，2011；Direnzo & Stynoski，2012)。與雌性蜥蜴相比，雄性后肢的 2D∶4D 較大(Direnzo & Stynoski，2012)，如達爾馬提亞壁蜥2D∶4D 的兩性異形差異最大，2D∶3D 居中，3D∶4D 最小，且雄性比雌性表現(xiàn)出更大的 2D∶4D 值(Van Damme.，2015)。而在兩棲動物中，雄性后肢的 2D∶4D 顯著大于雌性(Chang.，2006)，與在哺乳動物中發(fā)現(xiàn)的模式一致(McIntyre.，2009)。此外，有關(guān)不同地理種群趾長及趾長比的研究不多，Kaczmarski等(2021)的研究表明3個地區(qū)大蟾蜍的趾長比之間沒有顯著差異。

敏麻蜥隸屬蜥蜴科Lacertidae麻蜥屬，分布廣泛，目前全世界可分為6個亞種(Sczcerbak，1971)，我國新疆有2個亞種，指名亞種分布在伊犁谷地，東方亞種分布在準噶爾盆地(趙爾宓等，1999)。Poyarkov 等(2014)依據(jù)分子生物學認為東方亞種是指名亞種的同物異名；龔雄等(2018)基于線粒體細胞色素基因構(gòu)建系統(tǒng)發(fā)育樹，認為伊犁河谷的敏麻蜥可能為一個獨立的亞種。目前研究涉及敏麻蜥的運動表現(xiàn)(Bergmann.，2017)、繁殖生物學(梁濤等，2018)和兩性異形(梁濤，時磊，2018)等，但對其趾長及趾長比的兩性異形及其地理變異尚無研究報道。

本文對分布在新疆3個地理種群的敏麻蜥趾長及趾長比的兩性異形進行研究，擬解決以下問題：敏麻蜥的哪些趾長、趾長比存在兩性異形？3個地理種群的敏麻蜥趾長比是否存在顯著差異？3個地理種群的敏麻蜥趾長比存在何種關(guān)系？

1 材料與方法

1.1 形態(tài)數(shù)據(jù)

試驗個體為北疆地區(qū)采集的成體敏麻蜥，共計121號(伊犁地區(qū)：雌18號，雄29號；富蘊縣：雌25號，雄27號；塔城地區(qū)：雌10號，雄12號)，因雌性最小繁殖個體的頭體長為54.54 mm，以懷卵個體的最小頭體長為分界線，>54.54 mm的個體劃定為成體。根據(jù)觸碰并擠壓蜥蜴的尾基處，以有半陰莖來判定雄性個體。用數(shù)顯游標卡尺(±0.01 mm)測量相關(guān)形態(tài)數(shù)據(jù)，包含頭體長(snout-vent length，SVL：吻端至泄殖孔前緣的間距)(趙爾宓等，1999)、右側(cè)前肢各趾長(fore toe length，F(xiàn)TL：趾基部至末端間距)、右側(cè)后肢各趾長(hind toe length，HTL：趾基部至末端間距)(趙曉進等，2015)。

1.2 數(shù)據(jù)處理

數(shù)據(jù)分析前分別用Kolmogorov-Smironov和Levene檢驗分析正態(tài)性及方差同質(zhì)性。用檢驗分析3個地理種群敏麻蜥雌雄個體間的頭體長差異，以頭體長為協(xié)變量進行協(xié)方差分析(ANCOVA)，比較前5趾、后5趾、前肢及后肢的 2D∶3D、2D∶4D、3D∶4D 等的兩性差異。利用一般線性模型方差分析進一步分析各趾長及趾長比與頭體長之間的關(guān)系，檢驗是否有顯著的線性關(guān)系來分析兩性間的異速增長，同樣分析了不同趾長比與性別、3個地理種群以及性別和地理種群之間的交互作用。

兩性異形指數(shù)(sexual dimorphism index，SDI)是反映兩性間差異程度的指標，SDI=(雌性某性狀的均值/雄性某性狀的均值-1)×100%。若雌性均值較大，則該指數(shù)為正值并認為雌性占優(yōu)勢；若雄性均值較大，則該指數(shù)為負值并認為雄性占優(yōu)勢；若SDI值為0，則不存在兩性異形現(xiàn)象。計算各趾長比的SDI絕對值之和可以體現(xiàn)3個地理種群間的兩性異形的差異程度(Lovich & Gibbons，1992)。

2 結(jié)果

2.1 兩性異形

獨立樣本檢驗結(jié)果表明，伊犁地區(qū)敏麻蜥雄性的頭體長(60.31 mm±0.70 mm)顯著大于雌性(57.57 mm±0.53 mm)(=-2.775，<0.05)。以頭體長為協(xié)變量的協(xié)方差分析結(jié)果表明，伊犁地區(qū)敏麻蜥雄性后肢的第2趾顯著大于雌性(<0.05)，其余趾長及趾長比不存在顯著差異(>0.05)(表1)。

富蘊縣敏麻蜥雄性的頭體長(74.90 mm±1.23 mm)大于雌性(72.18 mm±1.15 mm)，但差異不顯著(=-1.605，>0.05)。以頭體長為協(xié)變量的協(xié)方差分析結(jié)果表明，富蘊縣敏麻蜥雄性前、后肢的第2、3、4、5趾顯著大于雌性(<0.05)，但雌性后肢的 2D∶4D 顯著大于雄性(<0.05)，其余趾長及趾長比不存在顯著差異(>0.05)(表2)。

塔城地區(qū)敏麻蜥雄性的頭體長(67.01 mm±2.04 mm)大于雌性(62.71 mm±1.99 mm)，但差異不顯著(=-1.491，>0.05)。以頭體長為協(xié)變量的協(xié)方差分析結(jié)果表明，塔城地區(qū)敏麻蜥雄性前肢的第1、5趾和后肢的第1、2、3、4趾以及后肢的 2D∶3D 均顯著大于雌性(<0.05)，其余趾長及趾長比不存在顯著差異(>0.05)(表3)。

雌雄兩性間的前肢的 2D∶4D 在伊犁地區(qū)、富蘊縣以及塔城地區(qū)的3個地理種群間均不存在顯著差異(>0.05)，而后肢的 2D∶4D 在富蘊縣存在顯著差異，表現(xiàn)為雌性顯著大于雄性(<0.05)，但在伊犁和塔城地區(qū)差異不顯著(>0.05)(圖1)。

圖1 敏麻蜥兩性間在3個地理種群的前后肢2D∶4D差異Fig. 1 Differences in the 2D∶4D between the fore and hind limbs among the three geographical populations of Eremias arguta

*<0.05; 下同

*<0.05; the same below

雌雄兩性間的前肢的 2D∶3D 在伊犁地區(qū)、富蘊縣以及塔城地區(qū)的3個地理種群間都不存在顯著差異(>0.05)，而后肢的 2D∶3D 在塔城地區(qū)存在顯著差異，表現(xiàn)為雄性顯著大于雌性(<0.05)，但在伊犁地區(qū)以及富蘊縣差異不顯著(>0.05)(圖2)。

表1 伊犁地區(qū)成體敏麻蜥趾長及趾長比的描述統(tǒng)計Table 1 Descriptive statistics of the digit length and digit ratios of adult Eremias arguta in Yili Basin

表2 富蘊縣成體敏麻蜥趾長及趾長比的描述統(tǒng)計Table 2 Descriptive statistics of the digit length and digit ratios of adult Eremias arguta in Fuyun County

表3 塔城地區(qū)成體敏麻蜥趾長及趾長比的描述統(tǒng)計Table 3 Descriptive statistics of the digit length and digit ratios of adult Eremias arguta in Tacheng Region

圖2 敏麻蜥兩性間在3個地理種群的前后肢2D∶3D差異Fig. 2 Differences in the 2D∶3D between the fore and hind limbs among the three geographical populations of Eremias arguta

2.2 異速增長

伊犁地區(qū)敏麻蜥兩性間前肢的第1、2趾和前肢的 2D∶4D、2D∶3D 存在異速增長(<0.05)(圖3：A，B，圖4)，其余趾長及趾長比不存在顯著的異速增長(>0.05)。富蘊縣敏麻蜥兩性間的各趾長及趾長比均不存在顯著的異速增長(>0.05)。塔城地區(qū)敏麻蜥兩性間的各趾長及趾長比除前肢的第1趾存在異速增長(<0.05)(圖3：C)外，其余均不存在顯著的異速增長(>0.05)。

2.3 性別和不同地理種群對趾長比影響的交互作用

交互作用分析結(jié)果顯示，地理種群對前肢的 2D∶3D 和 3D∶4D 存在著顯著的影響(<0.05)，而性別和地理種群交互作用對于 2D∶4D 和 2D∶3D 存在顯著影響(<0.05)(表4)。

表4 趾長比、性別以及3個地理種群的交互作用Table 4 The interaction of digit ratios, sex and three geographical populations

圖3 敏麻蜥兩性間在伊犁地區(qū)(A、B)和塔城地區(qū)(C)地理種群趾長異速增長Fig. 3 The digit length allometric growth between the two sexes of Eremias arguta in Yili (A, B) and Tacheng Region (C)

2.4 SDI

趾長SDI的結(jié)果顯示，除了富蘊縣的前肢的第1趾(SDI<0.001)在兩性間的差異不顯著外，其余3個地理種群的趾長指標均顯示負值(圖5)。3個地理種群的趾長SDI絕對值之和的結(jié)果表明，塔城地區(qū)兩性異形程度最大(178%)，富蘊縣的居中(109%)，伊犁地區(qū)的最低(66%)。

圖4 敏麻蜥兩性間在伊犁地區(qū)趾長比異速增長Fig. 4 The ratio of digit length allometric growth between the two sexes of Eremias arguta in Yili Basin

圖5 敏麻蜥3個地理種群趾長的兩性異形指數(shù)Fig. 5 Sexual dimorphism index (SDI) of digit length in three geographical populations of Eremias arguta

伊犁地區(qū)雌雄個體間前肢的 3D∶4D (SDI=0.001 3%)為正值，其余均為負值，表明除了前肢的 3D∶4D 之外，伊犁地區(qū)雄性的趾長比均大于雌性。富蘊縣個體的所有趾長比均為正值，表明雌性的趾長比大于雄性。塔城地區(qū)個體的趾長比均為負值，表明雄性的趾長比大于雌性(表5)。3個地理種群的趾長比SDI絕對值之和的結(jié)果表明，塔城地區(qū)雌性間兩性異形程度最大(29.66%)，富蘊縣的居中(15.97%)，伊犁地區(qū)的最低(13.04%)。

3 討論

3.1 趾長的兩性異形

兩性異形的研究主要關(guān)注體型大小(Manicom.，2014)和局部形態(tài)、色型(Bruinjé.，2019)。趾長可能會受到激素、附肢等相關(guān)因素的影響。有研究表明，激素對于蜥蜴不同性別的前肢趾長、后肢趾長和趾長比的影響有所不同(Direnzo & Stynoski，2012)，可能是因為前肢趾長和后肢趾長所經(jīng)歷的激素環(huán)境以及激素受體的密度不同而發(fā)育程序不統(tǒng)一，可能是源于異時性(Bininda-Emonds.，2007)，而蜥蜴的前、后肢長可能與趾長長度呈正相關(guān)。類固醇激素水平的變化在某種程度上與成年蜥蜴行為及其特定形態(tài)的差異性有密切的聯(lián)系(Tobler.，2011)。在動物中，雌激素被認為能夠促進第2趾的生長，雄激素會促進第4趾的生長。性選擇預測雄性頻繁的運動需求驅(qū)使它們進化出更長的附肢，引起雌雄兩性在運動表現(xiàn)或行為上的差異(Iraeta.，2011)。第3趾主要用于推動蜥蜴向前移動；而第4趾主要用作支撐以及獲得更快移動速度(Tulli.，2011)，后肢長和趾長在很大程度上影響了最大沖刺速度，擁有較長后肢的蜥蜴更具優(yōu)勢(王莉等，2020)。

目前對趾長的兩性異形研究不多，有學者報道僅在蜥蜴最長趾有兩性異形的趨勢(Woodhead.，2018)，也有學者認為熱帶地區(qū)蜥蜴趾長的兩性異形可能是獨立進化的，并且在不同的趾中分別進化，甚至在同一物種中，趾長的兩性異形模式可能在不同趾中獨立進化(Lofeu.，2020)。本研究結(jié)果表明，敏麻蜥不同地理種群的不同趾長表現(xiàn)出一定的兩性異形現(xiàn)象，但沒有穩(wěn)定或統(tǒng)一的模式，可能是獨立進化的。

3.2 趾長比的兩性異形

趾長比研究最初主要關(guān)注 2D∶4D(Voracek & Loibl，2009)，還包括一些兩棲動物、爬行動物、鳥類或哺乳動物的研究中的其他指標，如 2D∶3D(Leoni.，2008；Woodhead.，2018)、2D∶5D(Leoni.，2008)、3D∶4D(Tobler.，2011)，或同時對上述3個比率( Ruuskanen.，2011；Balogová.，2015；Van Damme.，2015；Kazimirski.，2020)進行研究報道。一般來說，在大多數(shù)哺乳動物(Leoni.，2005；McIntyre.，2009)以及有尾兩棲動物(Kaczmarski.，2015)中，雌性的 2D∶4D 比雄性大。而無尾兩棲動物、爬行動物和鳥類大多具有相反的特征(Chang，2008；Leoni.，2008；Van Damme.，2015)。

在蜥蜴中觀察到的 2D∶4D 模式無兩性差異(Lombardo & Thorpe，2008)，到僅在個別肢體中有兩性差異(Chang.，2006)，而在中前肢和后肢均有兩性差異(Van Damme.，2015)。敏麻蜥富蘊種群的后肢 2D∶4D 存在顯著兩性異形，且雌性顯著大于雄性，與爬行動物中報道的一般模式不同，而與哺乳動物的模式類似，其余2個種群的 2D∶4D 沒有顯著的兩性差異。Gomes和Kohlsdorf(2011)通過研究25種鬣蜥，并在使用微生境和系統(tǒng)發(fā)育背景下進行分析，結(jié)果發(fā)現(xiàn)樹棲物種的趾長比(2D∶4D)更多表現(xiàn)出兩性差異。

表5 3個地理種群趾長比的兩性異形指數(shù)Table 5 The sexual dimorphism index (SDI) of digit ratios in three geographical populations

蜥蜴 2D∶3D 在不同物種之間的兩性差異是高度可變的。在成年sp.上，2D∶3D 僅在右后肢中存在顯著的兩性異形，且雄性更大(Woodhead.，2018)，僅在左后肢發(fā)現(xiàn)有兩性異形(Van Damme.，2015)。在中，雄性左側(cè)的 2D∶3D 大于雌性，而雄性的 2D∶3D 小于雌性(Rubolini.，2006)。敏麻蜥塔城種群的后肢 2D∶3D 存在顯著的兩性差異，且雄性顯著大于雌性，與在蜥蜴中已報道的模式類似。敏麻蜥其余2個種群前肢及后肢的 2D∶3D 均沒有顯著的兩性差異。

趾長比SDI的絕對值之和可以反映雌雄間的差異程度，塔城地區(qū)的差異程度最大，富蘊縣的差異程度居中，而伊犁地區(qū)的差異程度最小，富蘊縣與伊犁地區(qū)數(shù)值較為接近。鑒于3個地區(qū)敏麻蜥生境的植被類型有很大差異(Liang.，2018)，以及“形態(tài)-表現(xiàn)-適合度”的范式(Tan.，2020)，上述差異可能與微生境利用及運動表現(xiàn)有關(guān)，需要進一步研究確定。

4 結(jié)論

敏麻蜥的趾長及趾長比可能受到早期激素、前后肢長的影響。敏麻蜥3個地理種群的趾長及趾長比的兩性異形沒有統(tǒng)一的模式，可能是獨立進化的。伊犁地區(qū)后肢的趾長存在兩性差異，富蘊縣和塔城地區(qū)前肢和后肢的趾長均存在兩性差異，且富蘊縣和塔城地區(qū)的后肢趾長比存在兩性差異，上述結(jié)果可能與種內(nèi)變異有關(guān)。