四川低山丘陵區香樟和馬尾松凋落葉分解進程中土壤節肢動物多樣性*

劉靜如 曹 藝 李 晗 張 麗 游成銘 徐振鋒 譚 波

(1.四川農業大學生態林業研究所 長江上游林業生態工程四川省重點實驗室 水土保持與荒漠化防治省級重點實驗室長江上游森林資源保育與生態安全國家林業和草原局重點實驗室 成都 611130；2.彭州市規劃和自然資源局 成都 611930)

土壤動物是陸地生態系統的重要組成部分，對生態系統功能和穩定性具有重要意義(Yinetal.，2010)，不僅可改變土壤結構、增加土壤養分有效性、影響微生物數量和分布等(武海濤等，2006)，而且大中型土壤動物通過土層活動以及對土壤的取食還能起到疏松土壤、增加土壤孔隙度、混合不同土層土壤的作用(Korobushkinetal.，2019)。研究發現，環境條件對土壤動物的類群數量、分布和營養結構等特性會產生顯著影響，針葉林土壤有機質含量較闊葉林和混交林低，土壤偏酸性且孔隙度較小，其土壤動物分布類群和數量遠不及其他林型(郭劍芬等，2006)。同時，土壤動物分布呈現明顯的季節和年間動態(張洪芝等，2011)，在不同氣候帶和微環境，土壤動物還表現出相應的物候分布特性，如彈尾目(Collembola)在冬季其他土壤動物休眠期大量分布在雪被層進行捕食(Haoetal.，2020)。

凋落物是土壤營養供給的主要來源，其分解速率主要受氣候、凋落物性質、微生物和土壤動物影響，其中氣候是最基本的影響因素(Huangetal.，2020)；但在同一區系內，土壤動物對凋落物分解速率的貢獻不容小覷，其通過對凋落物的破碎作用增加微生物可附著表面積，且糞便養分含量豐富、易分解，可降低C/N，從而進一步加速分解(曾鋒等，2010)。不同類型凋落物的初始基質質量差異明顯，如針葉表面一般為厚革質，具有較厚蠟質層，角質層發達，含有較多木質素、纖維素和單寧等物質，會影響土壤動物的粉碎作用以及土壤動物在凋落物中的定著和繁殖，最終影響土壤動物群落結構及其多樣性(袁志忠等，2013)。不同生活習性和功能的土壤動物類群在凋落物分解進程中變化特征各異，各功能類群的土壤動物組成受凋落物各分解階段的物質組成影響(Swartetal.，2020)。

四川低山丘陵區是我國亞熱帶森林重要分布區，原生植被為亞熱帶常綠闊葉林，但由于頻繁人類干擾原生植被受到嚴重破壞，正在被大面積人工林和次生林逐漸取代(王文君等，2013)。林分結構變化會影響凋落物歸還的數量和質量，土壤動物群落結構和多樣性也可能隨之改變，進而影響凋落物分解速率以及森林生態系統養分循環。凋落物類型對土壤動物類群和群落組成的影響在大量研究中均有證實，但大多為短期研究結果，且主要集中于探討不同林齡、林型、林窗及各生長期的差異等方面(王文君等，2013；李艷紅等，2013；李勛等，2017)。凋落物分解時間較長，短期研究結果具有一定局限性。鑒于此，本研究以四川低山丘陵區闊葉樹種香樟(Cinnamomumcamphora)和針葉樹種馬尾松(Pinusmassoniana)凋落葉為研究對象，開展為期4年的凋落葉分解試驗，研究不同類型凋落葉分解進程中土壤節肢動物群落結構及其動態變化，以期為深入認識森林土壤動物與凋落物分解的相互作用和聯系提供參考。

1 研究區概況

研究區位于四川省高縣來復鎮(104°32′—104°34′E，28°34′—28°36′N，海拔412～567 m)，地處長江上游和四川盆地南緣，屬中亞熱帶濕潤季風氣候，年均氣溫18.1 ℃，最高氣溫(7月)36.8 ℃，最低氣溫(1月)7.8 ℃，年均降水量1 021 mm(李勛等，2017)。原生植被現多已墾植為馬尾松人工林，僅存部分鄉土樹種次生林，如香樟等；林下灌木主要有梨葉懸鉤子(Rubuspirifolius)、油樟(Cinnamomumlongepaniculatum)、野梧桐(Mallotusjaponicas)、展毛野牡丹(Melastomanormale)、茶莢蒾(Viburnumsetigerum)等；草本主要有淡竹葉(Lophatherumgracile)、芒草(Miscanthussinensis)、金星蕨(Parathelypterisglanduligera)、芒萁(Dicranopterisdichotoma)等(李勛等，2017)。土壤為發育在砂巖上的山地黃壤，土層厚度40～60 cm，pH 4.3±0.4，總有機碳含量(16.3±1.5)g·kg-1，全氮含量(0.7±0.1)g·kg-1，全磷含量(2.0±0.3)g·kg-1(王文君等，2015)。

2 研究方法

2.1 樣地設置

2010年11月，選擇香樟和馬尾松林各設置1塊面積1 hm2的定位樣地，在樣地內3條水平線上各安裝5個面積約5 m2的凋落葉收集器，之后一年內每月收集2種凋落葉，帶回實驗室自然風干。2011年10月，將風干凋落葉分樹種裝入20 cm×20 cm分解袋中，分解袋上(與大氣接觸面)下(與土壤接觸面)孔徑分別為3 mm和0.04 mm(徐國良等，2005)，每袋樣品質量(10±0.05)g。2011年11月，將凋落葉分解袋對應埋置于樣地內5個5 m×5 m樣方中，共130個(11次采樣× 5樣方× 2樹種 + 20備用)，埋置深度與地表凋落葉層齊平。分解袋埋置完成后，隨即取5袋凋落葉帶回實驗室，測定凋落葉初始質量，各指標結果見表1。埋置分解袋的同時，分別在分解袋和樣地內距離地面1.5 m處放置紐扣式溫度傳感器(DS1923-F5#,Maxim/Dallas semiconductor Inc.,USA)，連續監測凋落葉和大氣溫度(譚波等，2012)。傳感器每小時記錄1次數據，每隔2月下載1次數據。

表1 不同樹種凋落葉初始質量①Tab.1 The initial quality of litters in different tree species

2.2 樣品采集與土壤動物分離

樣品采集日期為2011-12-27、2012-04-27、2012-08-25、2012-12-26、2013-04-24、2013-08-13、2013-12-27、2014-04-27、2014-10-26、2015-04-24和2015-10-26，共11次，與之對應的凋落葉分解時間為35、156、277、398、516、628、746、896、1 079、1 261和1 444天。采樣時，從每個樣方內取出2袋分解袋，裝入透氣的黑布袋中低溫保存，12 h內帶回實驗室。采用Tullgren漏斗(4 mm)分離收集土壤節肢動物，分離周期為48 h。利用體式解剖鏡和生物顯微鏡鏡檢計數并分類，參考《中國土壤動物檢索圖鑒》(尹文英，1998)、《昆蟲分類檢索》(李鴻興等，1987)鑒定到科水平。

2.3 數據統計與分析

類群優勢度通過個體數量占總捕獲量的百分比劃分，個體數量在10.0%以上為優勢類群，1.0%～10.0%為常見類群，小于1.0%為稀有類群(黃旭等，2010)。利用IndVal值計算不同樹種凋落葉的土壤動物指示類群，IndVal值計算通過 R 軟件中“labdsv”程序包的IndVal()函數實現，一般選擇指示值大于0.7的物種作為指示物種(Nakamuraetal.，2007)。不同土壤動物類群體型大小和活動能力相差懸殊，但在土壤生態系統中卻常常占據相同的生態位，故目前無法將所有土壤動物類群的生態習性細化分類。本研究基于各類群的總體特征將土壤動物劃分為不同營養級，即腐食性、植食性、菌食性和捕食性(譚波等，2012；Baietal.，2017)。

采用Shannon-Wiener多樣性指數(H)(Shannonetal.，1949)、Pielou均勻度指數(J)(Pielou，1975)、Simpson優勢度指數(C)(Simpson，1949)、Margalef豐富度指數(D)(馬克平，1994;馬克平等，1994)計算殘留凋落葉中土壤節肢動物群落多樣性隨凋落葉分解進程的變化特征，各指數計算公式如下：

(1)

J=H/lnS；

(2)

C=∑(ni/N)2；

(3)

D=(S-1)/lnN。

(4)

式中：S為土壤動物群落類群數；Pi=ni/N，ni為每個類群個體數，N為總個體數。

應用獨立樣本t-檢驗(student’s independent-samplet-test)分析同一采樣時期2種凋落葉中土壤節肢動物個體密度、類群數量和多樣性指數的差異。運用重復測量方差分析(repeated measures ANOVA)檢驗凋落葉樹種、采樣時間及其交互作用對土壤節肢動物群落特征的影響。相關分析由IBM SPSS22.0(IBM SPSS Statistics,Chicago,IL,USA)完成。采用Cluster聚類和非度量多維尺度(non-metric multidimensional scale,NMDS)對比2種凋落葉中土壤節肢動物群落結構，檢驗分析由R軟件(version 3.5.2)完成。

3 結果與分析

3.1 凋落葉濕度和溫度動態

凋落葉分解進程中的濕度和溫度動態見圖1。凋落葉埋置初始濕度為10.85%～12.91%，之后迅速增加，樹種間差異顯著。在分解的前2年，香樟凋落葉濕度顯著大于馬尾松凋落葉，后2年僅在春季才顯著大于馬尾松凋落葉。馬尾松凋落葉濕度表現出明顯的季節和年間動態，每年4月最低，冬季最高；相比而言，香樟凋落葉濕度沒有明顯季節變化，更多受降水量影響，且分解后2年的濕度較前2年偏低。

圖1 凋落葉分解過程中的濕度和溫度動態 (平均值±標準誤，n=5)Fig.1 Dynamics of humidity and temperature during litter decomposition (mean± SE,n=5)*:P<0.05,**:P<0.01.

3.2 土壤節肢動物群落結構

在整個分解期間，2種凋落葉中共捕獲土壤節肢動物4 648只、隸屬7綱17目58科，其中香樟凋落葉中2 523只、馬尾松凋落葉中2 125只。香樟凋落葉中以彈尾目的等節跳科(Isotomidae)和棘跳科(Onychiuriclae)以及蜱螨目(Acarina)的麗甲螨科(Liacaridae)和懶甲螨科(Nothridae)為優勢類群。馬尾松凋落葉中多為常見類群，其余為稀有類群。2種凋落葉分解進程中彈尾目和蜱螨目動態變化過程基本一致(圖2)，總體呈下降趨勢，馬尾松凋落葉中2類群個體密度在分解中期明顯上升，分解時間及其與不同樹種的交互作用均顯著影響彈尾目和蜱螨目個體密度，但不同樹種僅對彈尾目具有顯著影響(P<0.05)，蜱螨目整體差異不顯著(P=0.660)。彈尾目和蜱螨目共有的常見類群有球角跳科(Hypogastruridae)、圓跳科(Sminthuridae)、土革螨科(Ologamasidae)、綏螨科(Sejidae)、赤螨科(Erythraeidae)、若甲螨科(Oribatulidae)、三甲螨科(Oribotritiidae)等14科，稀有類群有長腳跳科(Entomobryidae)、洛甲螨科(Lohmanniidae)、珠甲螨科(Damaeidae)、球體蛛科(Theridiosomatidae)、長奇盲蛛科(Phalangiidae)、葉甲科(Chrysomelidae)等15科，稀有類群中小斑科(Milnesiidae)、狼蛛科(Lycosidae)、草蛛科(Agelenidae)、毛蚊科(Bibionidae)、切葉蟻亞科(Myrmicinae)只出現在香樟凋落葉中，而爪跳科(Paronellidae)、幺蚰科(Scutigerellidae)、蟻甲科(Pselaphidae)、土蝽科(Cydnidae)僅在馬尾松凋落葉中被捕獲(附表1、2)。

附表1 香樟凋落葉中土壤節肢動物組成及動態變化①Schedule 1 Compositions and dynamics of soil arthropods in C. camphora litter

續附表1 Continued

附表2 馬尾松凋落葉中土壤節肢動物組成及動態變化Schedule 2 Compositions and dynamics of soil arthropods in P. massoniana litter

續附表2 Continued

圖2 香樟和馬尾松凋落葉分解進程中彈尾目和蜱螨目的動態變化(平均值±標準誤，n=5)Fig.2 Dynamics of Collembola and Acarina during C. camphora and P. massoniana litter decomposition(mean± SE,n=5) *:P<0.05,**:P<0.01.

分析發現，2種凋落葉中共有3種土壤節肢動物分布存在顯著差異，根據其指示值大小，2種可作為指示物種(表2)，其中原鋏叭科(Projapygidae)(IndVal =0.703 3，P=0.003)是香樟凋落葉的指示物種，葉甲科(Chrysomelidae)(IndVal =0.719 5，P=0.032)是馬尾松凋落葉的指示物種。

表2 香樟和馬尾松凋落葉分解進程中群落指示值分析Tab.2 IndVal analysis during C. camphora and P. massoniana litter decomposition

由圖3可知，香樟和馬尾松凋落葉分解進程中土壤節肢動物的個體密度和類群數量變化趨勢大致相同，前期(第1、2年)波動較大，后期(第3、4年)開始勻速下降，均在分解的156天最低。馬尾松凋落葉中土壤節肢動物的個體密度在分解前期的398天最高，香樟凋落葉中土壤節肢動物的個體密度在分解中后期的746天最高。土壤節肢動物類群數量均表現為分解后期較前期高，且在746天達到最大，分解第2年2種凋落葉的變化差異顯著。分解時間及其與不同樹種間的交互作用均顯著影響土壤節肢動物個體密度和類群數量，而不同樹種僅對個體密度具有顯著影響(P<0.05)，類群數量除個別時期(主要集中在第2年)外整體差異不顯著(P=0.158)。

圖3 香樟和馬尾松凋落葉分解進程中土壤節肢動物的個體密度和類群數量動態(平均值±標準誤，n=5)Fig.3 Dynamics of individual density and group number of soil arthropods during C. camphora and P. massoniana litter decomposition(mean± SE,n=5)*:P <0.05,**:P <0.01.

3.3 土壤節肢動物功能類群

土壤節肢動物功能類群占比隨香樟和馬尾松凋落葉分解進程出現較大波動，且2種凋落葉間差異明顯(圖4)。整個分解期間，腐食性土壤節肢動物占比最低，其次是植食性土壤節肢動物。捕食性土壤節肢動物在馬尾松凋落葉中占比較香樟凋落葉中高，但整體均呈下降趨勢，其最大值對香樟凋落葉而言出現在分解的156天，對馬尾松凋落葉而言則出現在分解的628天。分解516天時，菌食性土壤節肢動物類群占比在香樟凋落葉中最高，但在馬尾松凋落葉中最低。2種凋落葉中植食性土壤節肢動物占比在第2年(398～746天)差異最明顯，其中628天對香樟凋落葉而言為分解期的最大值，對馬尾松凋落葉而言為最小值。

圖4 香樟和馬尾松凋落葉分解進程中土壤節肢動物功能類群(植食性、菌食性、腐食性和捕食性)占比動態(平均值±標準誤，n=5)Fig.4 Dynamics of functional groups of soil arthropods (phytophagy,fungivore,saprophagous and predatory) during C. camphora and P. massoniana litter decomposition(mean± SE,n=5)

3.4 土壤節肢動物多樣性

由圖5可知，2種凋落葉分解進程中土壤節肢動物多樣性總體呈現出相似變化均勻度指數與豐富度指數差異顯著(P<0.05)，均勻度指數波動最為平緩。多數時期，馬尾松凋落葉中土壤節肢動物優勢度指數大于香樟凋落葉，分解第2年指數值最高，多樣性指數與豐富度指數分解前期隨季節變動，分解后期均呈緩慢下降趨勢，且多數時期香樟大于馬尾松。同時，除均勻度指數外，樹種和分解時間的交互作用對土壤節肢動物各多樣性指標影響顯著。非度量多維尺度(NMDS)分析顯示，2種凋落葉中土壤節肢動物群落組成相似性較高；聚類分析表明，2種凋落葉中土壤節肢動物群落相似性隨凋落葉分解進程不斷降低(圖6)。

圖5 香樟和馬尾松凋落葉分解進程中土壤節肢動物多樣性指數動態(平均值±標準誤，n=5)Fig.5 Dynamics of diversity index of soil arthropods during C. camphora and P. massoniana litter decomposition (mean±SE,n=5)*:P <0.05,**:P<0.01.

圖6 香樟和馬尾松凋落葉分解進程中土壤節肢動物組成Cluster聚類和非度量多維尺度(NMDS)分析Fig.6 Cluster analysis and non-metric multidimensional scale (NMDS)of soil arthropods composition during C. camphora and P. massoniana litter decomposition

4 討論

研究不同樹種凋落葉分解進程中土壤動物群落結構及其動態變化，對揭示土壤動物與凋落物分解的相互作用和聯系、豐富長期觀測數據具有重要意義(李艷紅等，2013)。在凋落物長期分解進程中，氣候是影響分解速率的基本因素之一，其中水分條件的影響較其他氣候因子(如溫度、光照等)更明顯(Cusacketal.，2009)；同時，不同樹種凋落葉提供的不同食物和生境(Yinetal.，2010)也是主要影響因素。在分解袋微生境中，凋落葉濕度變化影響微生物的定著和繁殖，導致凋落葉可食性變化，最終造成土壤動物個體密度和類群數量的差異(王軍等，2008)。本研究發現，不同樹種凋落葉分解進程中的濕度變化差異顯著，馬尾松凋落葉濕度較香樟凋落葉表現出更有規律性的年份波動，香樟凋落葉濕度分解后期明顯低于前期，與伍倩等(2015)研究結果一致，這是由于不同類型凋落葉的吸水力和持水力隨分解進程發生了改變。何琴飛等(2017)研究表明，針葉凋落葉表面存在難以分解的油脂層，會受到親水層的影響，同時針葉與闊葉的葉片形狀差異也會影響持水能力，故分解初期針葉凋落葉的吸水和持水能力較闊葉弱；由于闊葉凋落葉木質素、纖維素等難分解組分在前期已開始降解，使得后期凋落物的持水和吸水率顯著降低，而針葉凋落葉分解后期易吸水組分才開始緩慢減少，所以針葉凋落物濕度在分解前后期未出現較大波動。

在區域尺度上，凋落物質量是調控凋落物分解的重要因子，凋落物的初始化學組分不僅影響其質量損失率，而且還可以決定養分固定化和礦化率(唐仕姍等，2014)。本研究2種凋落葉中土壤節肢動物數量差異顯著，馬尾松凋落葉中土壤節肢動物數量明顯少于香樟凋落葉，且土壤節肢動物種類分布缺少代表性，不存在優勢類群，而香樟凋落葉中則以彈尾目和蜱螨目為優勢類群。對比發現，2種凋落葉中彈尾目和蜱螨目動態變化過程基本一致，總體呈下降趨勢，馬尾松凋落葉分解中期(277～398天)2類群個體密度出現短暫上升。整個分解期間，不同凋落葉類型和分解時間對土壤節肢動物的個體密度和類群數量影響顯著；分解前期，2種凋落葉中土壤節肢動物的個體密度和類群數量變化趨勢差異明顯；分解398天時，馬尾松凋落葉中土壤節肢動物個體密度和類群數量迅速上升，說明分解初期土壤節肢動物群落可能對針葉凋落葉施加更強烈的作用；分解第2年，香樟凋落葉中土壤節肢動物個體密度和類群數量均呈下降趨勢，而馬尾松凋落葉中恰好相反；但從分解中期的628天開始，2種凋落葉中土壤節肢動物變化趨于一致。研究(郭培培等，2009；劉穎等，2009；趙輝等，2020)表明，馬尾松等針葉樹種葉片表面覆蓋著由角質聚合物和表皮蠟質組成的角質膜和蠟質層，葉片較厚，且接觸面積小，不利于降雨淋溶，分解前期限制了土壤動物的機械破碎作用，影響菌絲微生物附著性，而闊葉樹種凋落葉木質素、纖維素等難分解組分含量相對較低，且葉片比表面積較大，有利于微生物分解。這些凋落物的質量特征導致第1年馬尾松凋落葉分解速率低于香樟凋落葉，但隨著淋溶、風化等作用的不斷累積，土壤節肢動物對凋落葉的粉碎得以改善，加速了馬尾松凋落葉的分解，所以在分解516天后馬尾松凋落葉中土壤節肢動物個體密度和類群數量顯著增加。

各功能類群土壤動物通過選擇性取食凋落物的不同成分基質滿足自身生理代謝需求，不同類型凋落物分解速率與土壤動物定著時間關系密切(徐璇等，2019)。研究(徐璇等，2019；劉瑞龍等，2013)發現，在凋落物整個分解進程中，初期土壤動物功能類群以菌食性為主，中期以植食性和菌食性占據優勢，后期則捕食性和腐食性類群占比有所上升。這在本研究中得到部分驗證，分析其原因是在不同類型凋落葉和氣候環境下，各功能類群占比變化存在差異。從土壤節肢動物功能類群占比來看，菌食性和捕食性數量比例較高，植食性次之，腐食性占比最低(圖4)，可見2種凋落葉中土壤節肢動物各功能類群占比是一個此消彼長的過程。不同土壤動物生活習性和食性選擇存在偏好，這也是導致不同類型凋落物中土壤動物類群豐富度和特有類群差異的主要原因，將深刻影響凋落物質量損失和養分釋放過程(馮瑞芳等，2020)。值得注意的是，香樟凋落葉中植食性土壤節肢動物占比總體大于馬尾松凋落葉，且在分解第2年的516天差異最大，與王文君等(2013)短期研究結果一致。分析其原因是香樟凋落葉表面也覆蓋油脂層，但相較于馬尾松凋落葉，其接觸面積更大，對初期土壤動物的破碎和微生物的附著作用較有利，加之一段時間后淋溶風化等作用發揮優勢，所以植食性類群占比會持續上升，但對于馬尾松，分解初期土壤動物破碎難度較大，淋溶作用等因素在初期較小，所以植食類群占比較小，到分解后期才會有所上升。

凋落物分解進程中，土壤動物群落各多樣性指數的差異和動態變化可以反映其對分解環境和基質質量變化的響應(Jiangetal.，2013)，其中，Shannon-Wiener多樣性指數(H)能夠揭示土壤動物群落對環境變化的響應機制，其數值高低可反映群落組成的復雜程度，而Margalef豐富度指數(D)是表征土壤生境優越與否的參數，2個指標共同指示土壤動物群落結構復雜性及其所處的生境條件狀況(譚波等，2012；Jiangetal.，2013；和潤蓮等，2016)。本研究2種凋落葉中土壤節肢動物多樣性指數和豐富度指數與個體密度和類群數量的變化趨勢基本一致，均在分解后期(746天)開始勻速減少，說明后期土壤節肢動物組成結構復雜程度降低，同時其所處的生境條件變差，這不同于短期研究結果(楊效東，2004)，分解后期，凋落葉的可食用組分明顯減少，土壤節肢動物的破碎作用高峰期結束，導致土壤節肢動物多樣性指數隨分解進程持續下降。Pielou均勻度指數(J)是群落結構穩定性評價指標，其在本研究不同類型凋落葉間差異顯著，說明整個分解期間土壤節肢動物群落結構穩定性隨凋落葉類型不同而存在差異。Simpson優勢度指數(C)是群落內不同類群分布均勻性評價指標，可反映群落類群的集中程度(劉鵬飛等，2020)，其在本研究中不同類型凋落葉間差異不顯著，說明2種凋落葉中土壤節肢動物優勢類群所發揮的生態功能基本一致。本研究還發現，馬尾松凋落葉中土壤節肢動物優勢度指數多數時期大于香樟凋落葉，雖然2種凋落葉中土壤節肢動物優勢度總體上低于其他研究(周泓楊等，2017)，但還是能夠間接表明針葉凋落葉的降解可能更依賴某些特定土壤節肢動物類群，劉瑞龍等(2013)和王小平等(2019)的研究也發現闊葉凋落葉的分解速率雖顯著大于針葉凋落葉，但土壤動物對針葉凋落葉分解的貢獻率更大。

5 結論

四川低山丘陵區香樟和馬尾松凋落葉分解進程中，凋落物類型和分解時間對土壤節肢動物群落結構影響顯著。與香樟(闊葉樹)凋落葉相比，土壤節肢動物對馬尾松(針葉樹)凋落葉分解的貢獻更大，馬尾松凋落葉對土壤節肢動物的特定類群依賴度更高。2種凋落葉中土壤節肢動物群落結構和多樣性在分解中期(第2～3年)差異最明顯，隨著分解進程中凋落物異質性減弱，其組成結構復雜性和差異性明顯降低，這表明，開展凋落物分解進程中土壤動物響應的長期監測與研究是至關重要的。