瀕危植物崖柏回歸苗木存活和生長與環境因子的關聯性*

馬凡強 郭泉水 秦愛麗 簡尊吉 黃吉勇 王中兵 楊 泉 張世強

(1.中國林業科學研究院森林生態環境與保護研究所 國家林業和草原局森林生態環境重點實驗室 北京 100091；2.重慶市開州區國有馬云林場 重慶 404500；3.重慶市開州區林業局 重慶雪寶山國家級自然保護區管理局 重慶 404500；4.重慶大巴山國家級自然保護區管理局 重慶 405900)

回歸指在一個物種出現瀕危的現有分布區域或已滅絕的歷史分布區域重新建立該物種種群的活動(IUCN，1998)，作為物種保護和種群恢復的重要策略之一，近年來，在越來越多的珍稀瀕危植物保護實踐中得到應用(周翔等，2011)。目前，全球已回歸301種植物，其中，我國回歸154種，并計劃將10%左右受威脅的植物種回歸到原生境(黃宏文，2018)。理論上，通過回歸完全有可能恢復瀕危植物種群，但實踐中，不同植物的回歸會遇到各種困難。美國、英國、澳大利亞和一些發展中國家開展珍稀瀕危植物回歸已有多年，但成功的甚少(周翔等，2011)，我國大多數瀕危植物的回歸未見后續報道，其主要原因是成功的回歸需開展一系列基礎研究，回歸后還要對回歸種群進行長期監測，并及時解決回歸中出現的問題(IUCN，1998；國家林業局，2016；國家林業和草原局，2020)。當前，國內外對珍稀瀕危植物回歸的研究很少，長期監測研究更是鮮見報道(Godefroidetal.,2011；黃宏文，2018)，回歸研究不足或監測缺失，不僅影響回歸目標實現，而且也難以弄清回歸成敗的原因。

植物回歸初期植株矮小，根系分布淺，對環境變化反應敏感，是回歸成敗的關鍵期(國家林業局，2016)，回歸中的問題大多發生在這一時期。已有研究表明，夜花樹蘭(Epidendrumnocturnum)植株長度若小于7 cm，則不能忍受干燥環境，存活率幾乎為零(Stewart,2008)；報春苣苔(Primulinatabacum)回歸需有伴生苔蘚護理(任海等，2003)；在疏花水柏枝(Myricarialaxiflora)回歸初期，如果汛期不漫灌降溫就會生長不良，在春夏季不適時除草和施肥就會生長受阻(王勇等，2003)。

崖柏(Thujasutchuenensis)屬柏科(Cupressaceae)崖柏屬常綠喬木，為我國特有珍稀瀕危裸子植物和白堊紀孑遺植物(汪松等，2004)、國家一級重點保護野生植物和國家優先搶救的極小種群野生植物。1892年，崖柏在重慶市城口縣石灰巖山區被首次發現，此后“絕跡”了100多年，期間有關崖柏的研究幾近空白；1999年被重新發現后(Xiangetal.,2002)，眾多學者圍繞崖柏的拯救繁育開展了廣泛深入研究(劉建鋒等，2004；王祥福等，2008；金江群等，2013；Liuetal.,2013;朱莉等，2014；郭泉水等，2015；秦愛麗等，2015；馬凡強等，2017；簡尊吉等，2017；Qinetal.,2017;Jinetal.,2018)，并于2016年野外回歸了60萬株。截至2019年，崖柏已回歸4年，但未見對回歸崖柏種群和生境及其相互關系進行系統的調查研究。

本研究采用典型抽樣法，在重慶市開州區和城口縣崖柏回歸區布設樣地，調查回歸崖柏苗木的保存率和生長狀況及其環境條件，通過灰色關聯分析、回歸分析和方差分析等，研究崖柏回歸初期苗木存活和生長與環境因子的關系，揭示影響崖柏回歸初期苗木存活和生長的主要環境因子，以期為回歸崖柏生境管理提供科學依據。

1 研究區概況

崖柏回歸區位于重慶雪寶山國家級自然保護區和大巴山國家級自然保護區及其周邊。其中，雪寶山國家級自然保護區地處開州區境內(108°33′—108°53′E，31°31′—31°42′N)，海拔460～2 626 m，屬亞熱帶季風氣候向暖溫帶季風氣候過渡類型，年均氣溫6.0～10.0 ℃，年均降水量1 500 mm 以上(孫凡等，2006)；大巴山國家級自然保護區地處城口縣境內(108°27′—109°16′E，31°37′—32°12′N)，在雪寶山國家級自然保護區北部，海拔754～2 686 m，氣候類型與雪寶山國家級自然保護區相似，年均氣溫13.8 ℃，年均降水量1 261 mm(倪東萍等，2018)。2個保護區的地帶性植被均為含有常綠闊葉層片的落葉闊葉林，土壤類型為山地黃棕壤和山地棕色森林土。野生崖柏分布在海拔700～2 200 m(馬凡強等，2017)，崖柏回歸地海拔598～1 637 m。回歸前期，土地利用類型多數為坡耕地，少數為有林地。回歸崖柏苗木為人工繁育的3年生實生苗，回歸時苗木基徑8～12 mm，苗高35～45 cm。開州區和城口縣分別回歸50萬和10萬株，面積分別為253和47 hm2。

2 研究方法

2.1 樣地設置與地形、植被、回歸崖柏生長狀況調查

采用典型抽樣法，在崖柏回歸區內布設142塊20 m× 20 m樣地(開州回歸區110塊，城口回歸區32塊)。用GPS測量樣地的經度、緯度、面積、海拔、坡向和坡度；用鋼卷尺和游標卡尺測量回歸崖柏的苗高、地徑和冠幅；通過現地觀察和訪問當地居民了解回歸樣地利用和管理方式；在每塊樣地內均勻布設3個1 m×1 m樣方，調查植被蓋度、植株平均高、優勢植物種及其多度和蓋度。開州和城口回歸區的調查時間分別為2018年10—11月和2019年8—9月。

2.2 土壤調查與理化性質測定

在每塊樣地內均勻布設3個土壤取樣點，首先從每個取樣點0～30 cm土層取土樣1 kg，然后將3個土樣混合，從中取1 kg用于土壤化學性質分析；同時，從每個取樣點土壤表層(0～15 cm)取1環刀土樣，用于土壤物理性質測定。土壤化學性質測定指標包括全氮、全磷、全鉀、有效氮、有效磷、有效鉀和有機質含量和pH值，土壤物理性質測定指標包括密度、非毛管孔隙度、總孔隙度、含水率、最大持水量和毛管持水量和最小持水量。土樣預處理和理化性質分析方法參照LY/T 1215—1999(國家林業局，1999)，測定分析由中國農業科學院衡陽紅壤實驗站完成。

2.3 氣候數據與來源

各回歸樣地氣候數據源于世界氣候數據庫(Hijmansetal.,2005)，空間分辨率為30弧秒(相當于1 km空間分辨率)。選用的氣候指標包括年均氣溫、月均晝夜溫差、最冷月最低氣溫和年均降水量。

2.4 數據處理

運用Excel 2013軟件整理樣地環境資料、苗木保存率和生長指標(表1、2、3)，采用SPSS 19.0軟件進行數據處理和統計分析，將苗木保存率、生長指標和環境因子指標視為灰色系統。參考序列由保存率和生長指標構成，比較序列由環境因子指標構成，參照楊海寬等(2008)、劉思峰等(2014)、Du等(2020)分析方法，計算參考序列和比較序列的灰色關聯度；對崖柏保存率和生長指標與定量的主要環境因子指標進行回歸分析，同時對關聯度排序前7位中定性環境因子指標下的崖柏保存率和生長指標進行方差分析(one-way ANOVA)，并采用Boferroni法進行多重比較。利用Origin 9.1軟件制圖。

表1 崖柏回歸樣地定量的環境因子信息Tab.1 Quantitative environmental factor information of the plots of reintroduced Thuja sutchuenensis

表2 崖柏回歸樣地定性的環境因子信息Tab.2 Qualitative environmental factor information of the plots of reintroduced Thuja sutchuenensis

表3 回歸崖柏苗木保存率和生長指標①Tab.3 Preservation ratio and growth indicators of reintroduced Thuja Sutchuenensis seedlings

3 結果與分析

3.1 回歸崖柏苗木保存率和生長指標與各環境因子指標的灰色關聯分析

開州和城口回歸區崖柏苗木保存率和生長指標與各環境因子指標的灰色關聯分析結果(表4、5)顯示,開州回歸區崖柏苗木保存率和生長指標與各環境因子指標的關聯度為0.62～0.81，城口回歸區為0.58～0.85，表明各環境因子指標對回歸崖柏保苗木存率和生長都有一定影響。

從關聯度排序結果(表4、5)可以看出，位居不同回歸區首位的環境因子指標有所不同：在開州回歸區為回歸地利用和管理方式，在城口回歸區為氣候因子中的最冷月最低氣溫。2個保護區關聯度排序前7位的環境因子指標具有明顯共性：位居2個回歸區前3位的環境因子指標均包括氣候因子中的最冷月最低氣溫和年均氣溫，只是城口回歸區分別排在第1位和第2位，開州回歸區分別排在第2位和第3位；位居第4位的環境因子指標均為地形因子，開州回歸區為坡向，城口回歸區為坡度；位居第5～7位的大多數環境因子指標均為土壤因子，開州回歸區為土壤有效鉀含量、土壤有效氮含量和土壤總孔隙度，城口回歸區為土壤全鉀含量和土壤非毛管孔隙度。但關聯度排序第7位之后的其他環境因子指標在2個保護區的位序對應性較差，共性也不明顯。基于各環境因子指標關聯度排序位置以及是否在2個回歸區具有共征認為，關聯度排序前7位的環境因子指標中，回歸地利用和管理方式是對開州回歸區崖柏苗木保存率和生長影響最大的環境因子指標，在城口回歸區以氣候因子中的最冷月最低氣溫影響最大；其次是氣候因子中的年均氣溫，地形因子中的坡向、坡度以及土壤因子中的主要土壤理化指標；相對而言，關聯度排序第7位之后的環境因子指標影響較小。

3.2 關聯度排序前7位的定量環境因子指標與崖柏苗木保存率和生長指標的回歸分析

開州和城口回歸區關聯度排序前7位(表4、5)的定量環境因子指標與崖柏苗木保存率和生長指標的線性回歸分析結果(表6、7)顯示，回歸擬合方程的決定系數(R2)在開州回歸區最大為0.28，在城口回歸區最大為0.29。決定系數是因變量波動中能用自變量解釋的比例，R2<0.01反映崖柏苗木保存率和生長指標波動能用環境因子解釋的比例極低，決定系數普遍較低說明崖柏苗木保存率和生長受環境因子影響較多且影響較為平均。在開州回歸區(表6)，苗高與最冷月最低氣溫、年均氣溫顯著正相關(P<0.05)；地徑與最冷月最低氣溫、年均氣溫極顯著正相關(P<0.01)；冠幅與土壤有效鉀含量、土壤總孔隙度極顯著正相關(P<0.01)，與土壤有效氮含量顯著正相關(P<0.05),與年均氣溫顯著負相關(P<0.05)；保存率與土壤有效鉀含量極顯著負相關(P<0.01)。在城口回歸區(表7)，苗高與最冷月最低氣溫極顯著正相關(P<0.01)，與月均晝夜溫差顯著正相關(P<0.05)；地徑與最冷月最低氣溫極顯著正相關(P<0.01)；冠幅與最冷月最低氣溫、土壤全鉀含量極顯著正相關(P<0.01)，與年均氣溫顯著正相關(P<0.05)。

表4 開州回歸區崖柏苗木保存率和生長指標與環境因子指標的灰色關聯度及其排序Tab.4 Grey correlation and ranking of environmental factors with the preservation ratio and growth indicators of Thuja sutchuenensis seedlings in reintroduction area of Kaizhou

表5 城口回歸區崖柏苗木保存率和生長指標與環境因子指標的灰色關聯度及其排序Tab.5 Grey correlation and ranking of environmental factors with the preservation ratio and growth indicators of Thuja sutchuenensis seedlings in reintroduction area of Chengkou

表6 開州回歸區崖柏苗木保存率和生長指標與關聯度排序前7位的定量環境因子指標的回歸分析結果①Tab.6 Results of linear regression of preservation ratio and growth indicators of Thuja sutchuenensis seedlings with the main quantitative environmental factors in reintroduction area of Kaizhou

表7 城口回歸區崖柏苗木保存率和生長指標與關聯度排序前7位的定量環境因子指標的回歸分析結果①Tab.7 Results of linear regression of preservation ratio and growth indicators of Thuja sutchuenensis seedlings with the main quantitative environmental factors in reintroduction area of Chengkou

3.3 關聯度排序前7位中定性環境因子指標下崖柏苗木保存率和生長指標的方差分析

2個回歸區關聯度排序前7位的環境因子指標中僅有回歸地利用和管理方式及坡向2個定性指標，且均出現在開州回歸區。圖1、2所示為回歸地不同利用和管理方式及不同坡向崖柏苗木保存率和生長指標的方差分析和差異顯著性檢驗結果。

由圖1可以看出，回歸地不同利用和管理方式下崖柏苗木保護率和苗高差異均不顯著；地徑表現為間作農作物>間作藥材>撂荒>林冠下造林。其中，間作農作物、間作藥材和撂荒地三者間差異不顯著，但三者與林冠下造林差異均顯著(P<0.05)；冠幅表現為間作藥材>間作農作物>林冠下造林>撂荒，其中，間作藥材與間作農作物差異不顯著，但與林冠下造林和撂荒差異顯著(P<0.05)。總體而言，在間作農作物和間作藥材的回歸地上崖柏各項生長指標表現較好。

圖1 回歸地利用和管理方式對崖柏保存率和生長指標的影響Fig.1 Differences in preservation ratio and growth indicators of Thuja sutchuenensis in different type of land use and managementA：撂荒Abandoned agriculture land；B：林冠下造林Understory interplanting；C：間作藥材Intercropping with medicinal materials；D：間作農作物Intercropping with crops.

由圖2可以看出，崖柏苗木保存率表現為半陽坡>陰坡>陽坡>半陰坡。陰坡，陽坡和半陽坡三者間差異不顯著，但半陰坡與陰坡和半陽坡差異顯著(P<0.05)。陰坡苗高高于其他坡向，但不同坡向間差異不顯著；地徑表現為陰坡>半陰坡>陽坡>半陽坡，陰坡、半陰坡和陽坡三者間差異不顯著，但陰坡和半陰坡與半陽坡差異顯著(P<0.05)；冠幅表現為陰坡>半陽坡>陽坡>半陰坡，陰坡與其他坡向差異均顯著(P<0.05)。總體而言，崖柏各項生長指標在陰坡表現較好。

圖2 坡向對回歸崖柏保存率和生長指標的影響Fig.2 Differences in preservation ratio and growth indicators of Thuja sutchuenensis in different slope aspectⅠ：陰坡Shady slope；Ⅱ：半陰坡Semi-shady slope；Ⅲ：半陽坡Semi-sunny slope；Ⅳ：陽坡sunny slope.

4 討論

運用灰色關聯分析法，將苗木保存率、生長指標和環境因子指標視為灰色系統，作為整體進行比較，可以避免數據分析時因多因子孤立分散狀態以及量綱不同、數值大小相差太多而難以比較的問題；另外，灰色關聯度分析還具有工作量較少信息量較大的特點。根據關聯度大小表示指標的重要程度，可以找出影響最大的因素，使分析簡單易行(胡園春等，2020)。

溫度是影響生物生理過程或參與新陳代謝的直接因子之一。在最低溫度和最適溫度之間，生物體內的生理生化反應和代謝活動隨溫度升高而增強，生長發育速度加快，低于最低溫度或高于最高溫度，生物則受害甚至死亡(李俊清等，2010)。朱莉等(2013)研究發現，引種栽培到北京的3年生崖柏苗木在冬季數日平均氣溫降至-5.0 ℃、極端最低氣溫達-10.0 ℃時會出現枝葉卷曲或干枯等凍害癥狀，到翌年春天，雖然有些枝條還會萌發，但生長速率明顯下降。簡尊吉等(2017)在重慶雪寶山國家級自然保護區及周邊海拔178、1 360和2 250 m處布設樣地，采用1.5年生崖柏容器苗作為供試材料，經過周年觀測發現，海拔2 250 m處樣地苗木保存率僅36%，且生長衰弱，而海拔178和1 360 m處樣地苗木保存率達90%以上，且長勢良好。本研究顯示(表4、5)，在26個環境因子指標灰色關聯度排序中，氣候因子中的最冷月最低氣溫、年均氣溫均位居2個保護區的第1～3位，回歸分析結果(表6、7)顯示，開州回歸區崖柏苗木苗高、地徑與最冷月最低氣溫和年均氣溫均極顯著(P<0.01)或顯著(P<0.05)正相關，城口回歸區崖柏苗木苗高、地徑和冠幅與最冷月最低氣溫和年均氣溫顯著(P<0.05)或極顯著(P<0.01)正相關，表明崖柏生長與氣溫關系密切，與前人研究崖柏苗木生長與氣溫關系的結論(朱莉等，2013；簡尊吉等，2017)一致。然而，開州回歸區崖柏苗木保存率和冠幅與氣候因子中某些指標的相關性并不顯著，說明開州回歸區崖柏苗木生長還受其他環境因子指標的影響。

地形因子中的坡向可通過改變太陽輻射強度和降雨量再分配形成獨特小氣候，并間接影響土壤含水量(張昌順等，2012；袁鐵象等，2014)。陽坡太陽輻射強烈，照射時間長(McCuneetal.,2002;Heetal.,2017)，氣溫和土溫較高，土壤較干燥，陰坡則相反(劉旻霞，2017)。昝梅等(2013)研究發現，陰坡和半陰坡的植被葉面積指數明顯高于陽坡和半陽坡，主要是因為陰坡和半陰坡植物蒸騰較少，土壤含水率較高，利于喜涼濕性針葉樹生長。本研究表明，回歸崖柏的苗高、地徑和冠幅均以陰坡最大，陰坡苗木保存率略低于半陽坡，但二者差異不顯著(圖2)，這可能與回歸區坡向對小氣候的影響程度以及崖柏喜溫涼濕潤氣候的生態學特性有關。

土壤水、肥、氣、熱四大肥力要素是影響植物生長的關鍵因素(Hancocketal.，2011)。本研究結果顯示(表6，7)，在開州回歸區，冠幅與土壤總孔隙度極顯著(P<0.01)正相關，說明通氣良好的土壤利于崖柏生長，冠幅與土壤有效鉀含量、土壤全鉀含量極顯著(P<0.01)正相關，與土壤有效氮含量顯著(P<0.05)正相關，表明土壤鉀和氮含量增加可顯著促進崖柏生長。這種現象與鉀和氮對植物生長作用的理論(Tsayetal.,2011)相吻合。鉀作為植物體內含量最多的陽離子和主要滲透物質，可調節細胞膨壓和膜電位并激活某些酶活性(Tsayetal.,2011)，還與許多和生物、非生物脅迫耐性相關的生理功能有關(Oosterhuisetal.,2014)，供鉀不足對植物光合作用等生理代謝活動不利，植物生長受到抑制(陳迪文等，2017)。土壤中可利用氮含量是影響植物生長的重要因子之一(LeBaueretal.,2008)，氮和鉀交互作用對植物生長的影響主要取決于氮的形態和濃度(Tsayetal.,2011)。

回歸地利用和管理方式在開州回歸區位居關聯度排序首位(表4)，在城口回歸區則位居關聯度排序第14位(表5)，說明即使同一因子在不同回歸區的影響程度也有所不同。回歸地不同利用和管理方式下崖柏地徑和冠幅差異顯著，以間作農作物的各項生長指標表現較好(圖1)，這與崖柏苗木能夠適應農作物創造的弱光環境有關。劉建鋒等(2011)通過對全光、遮蔭50%和遮蔭25%這3種光環境下的崖柏幼苗光合能力和葉綠素熒光參數的研究發現：遮蔭可導致葉片表觀量子效率和最大凈光合速率增加；隨光強減弱，葉片光化學猝滅系數和電子傳遞速率逐漸降低，但葉片葉綠素含量顯著增加，表明崖柏幼苗對光具有較強的耐受范圍(尤其是低光)。另外，間作農作物可有效解決崖柏回歸地的鋤草和松土問題，對農作物的肥水管理也能促進崖柏生長。林冠下造林對崖柏生長的負面影響主要包括林木與崖柏苗木爭奪水肥以及長期遮蔭不利于光合產物積累2方面。回歸后長期撂荒，會導致雜草叢生，回歸初期崖柏苗木低矮，雨季高草倒伏會像草毯一樣覆蓋崖柏苗木，使其生活在高溫、高濕、長期不透光的惡劣環境中，另外高大草本旺盛生長對崖柏苗木枝葉生長也起到限制作用，這可能是開州回歸區崖柏苗木保存率和冠幅與年均氣溫未呈正相關的原因之一。

自然環境因子(如氣候、地形、土壤理化性質等)對回歸初期崖柏苗木保存率和生長的影響很難人為調控，但對分布在海拔高、氣溫較低地段的崖柏增施鉀肥可促使其生長健壯，從而增強對不利環境的抵御能力。回歸地利用和管理方式是可以改變的，及時清除妨礙回歸崖柏苗木存活和生長的雜草灌木或間作低矮農作物，應是開州回歸區確保崖柏健康生存的一項重要舉措。

目前，我國對回歸初期的年限界定還沒有統一標準，參照我國對珍稀瀕危植物回歸后管理期限的要求(國家林業局，2016)，崖柏回歸初期監測應堅持10年左右。本研究區崖柏回歸3～4年(苗齡6～7年)，隨著回歸年限增加，影響其存活和生長的環境因子及其影響程度還會發生變化，有待長期監測。

5 結論

1)崖柏回歸初期，氣候、地形、土壤、生物及回歸地利用和管理方式對崖柏苗木存活和生長均有一定影響，反映出環境因子的綜合作用，但各環境因子指標的影響程度在不同回歸區有所不同，在開州回歸區以回歸地利用和管理方式的影響最大，在城口回歸區以氣候因子中的最冷月最低氣溫影響最大。對整個崖柏回歸區崖柏苗木保存率和生長指標影響較大的是氣候因子中的年均氣溫，地形因子中的坡向、坡度以及土壤因子中的部分土壤理化指標，相對而言，其他環境因子影響較小。

2)開州回歸區崖柏苗木苗高、地徑與最冷月最低氣溫、年均氣溫，冠幅與年均氣溫、土壤有效鉀含量、土壤有效氮含量和土壤總孔隙度以及城口回歸區崖柏苗木苗高、地徑和冠幅與最冷月最低氣溫，冠幅與年均氣溫，苗高與月均晝夜溫差，冠幅與土壤全鉀含量顯著(P<0.05)或極顯著(P<0.01)正相關。陰坡回歸崖柏的地徑和冠幅最大，半陽坡苗木保存率最高，間作農作物的崖柏苗木保存率和苗高最高、地徑最大，栽植在林冠下崖柏苗木地徑最小，間作藥材苗木冠幅最大，撂荒苗木冠幅最小。