臥龍國家級自然保護區羚牛同域分布地棲動物群落內種間關聯度

楊 虎 李 君 姜 楠 施小剛 王鵬彥* 李兆元*

(1.西南林業大學地理與生態旅游學院，昆明，650224；2.四川臥龍國家級自然保護區管理局，阿壩，623006)

在現代保護生物學中，保護的終極目的是讓物種生活于健康的群落中[5-6]。群落是指種間生態學關系(如：競爭、捕食、寄生、共生、擬態)聯系起來的物種形成的網絡狀結構，包括有形的物種和無形的種間關系[7]。任何生態關系都要通過不同物種的種群在相同地理空間中出現得以實現。因此，研究種間空間網絡關系，是理解群落結構的關鍵[8-10]。物種空間關聯性反映的不是種間具體的生態學關系，而是一般生態學關系，關系強弱通過關聯系數來反映。種間關聯性通常表現為正關聯、負關聯以及無關聯(即：種間相互獨立，一種出現不影響其他物種的空間分布)[11-13]。種間的空間網絡由具有顯著正關聯的物種組成。

現有關于群落生態學的研究大多集中在植物生態學文獻中，例如在川西亞高山森林、長白山楊樺次生林以及荒漠等地區都有研究[14-16]，對動物的研究較少，僅見昆蟲[17]、魚類[18]、嚙齒動物等[8]。所有這些報道僅限于進行種對關聯性研究，沒有進行物種網絡構建。在種對研究中發現，人類干擾降低物種間的空間關聯性。例如：在受到人類嚴重干擾的溫州灣，大多數魚類種對聯結不顯著或聯結程度較弱[19]。這表明，在人類干擾導致物種滅絕之前，首先因為動物活動規律被打破以及種群密度下降，種間的生態學關系被打斷。一旦大多數種間生態學關系被打斷，群落就會崩潰，物種在自然環境中的生存與演化將無法持續，最終走向滅絕。

關于羚牛的生態學研究，曾治高等[3]于2003年對羚牛的生態生物學研究做過綜述，主要涉及到地理分布、種群數量、棲息地、季節性遷移活動、集群行為、家域、日活動規律、采食習性、繁殖和防御行為。此外，還有關于其系統發育、運動模式以及尸體被利用情況等的研究[4，20-21]。作為大型植食性有蹄類，羚牛在群落的物質循環和能量流動中起到重要作用，它與群落中其他成員的生態關系會決定群落的變化趨勢。為此，本研究嘗試通過空間分析方法構建羚牛與同域地棲動物間的空間關聯網絡，并在此基礎上探討羚牛在群落中扮演的角色及其受到的影響。

1 研究區域概況

羚牛主要分布在中國，還見于緬甸、印度和不丹。羚牛四川亞種主要分布于四川臥龍國家級自然保護區，分布范圍和種群數量較大。因此，臥龍是開展羚牛研究的理想區域[22]。

臥龍保護區位于四川省阿壩藏族羌族自治州汶川縣西部(30°45′—31°25′N，102°52′—103°24′E)，總面積2 000 km2。這里是四川盆地與青藏高原的過渡地帶，地貌以高山深谷為主；最高海拔6 250 m，最低1 150 m。保護區內有皮條河、正河、西河和中河及其兩側發育的各級支流，形成樹枝狀水系，河谷呈“V”形狀，落差大。保護區擁有典型的亞熱帶內陸山地氣候，年均氣溫(8.5±0.5)℃，最高平均氣溫17℃，最低平均氣溫-1.7℃，年降水量(890±100)mm。保護區內擁有羚牛、大熊貓(Ailuropodamelanoleuca)、雪豹(Pantherauncia)等重要的保護動物[23]。

2 研究方法

采用紅外相機技術采集物種空間分布數據，以物種作為地理空間要素，通過統計學方法計算要素間的關聯性。以關聯性為基礎，構建種間空間關聯網絡。基于此網絡，探討羚牛可持續生存的群落環境。

2.1 物種空間分布數據采集

用GIS生成覆蓋臥龍國家級自然保護區的1 km×1 km的公里網格圖(圖1)。在低、中、高海拔區域分別隨機抽取1個樣區，共3個樣區，在樣區內隨機選擇20個公里網格，每個網格是一個相機位點，共有60個位點。在奧維互動地圖引導下進入相機位點，每個位點安裝1臺紅外觸發相機(型號：易安衛士L710和獵科Ltl Acorn 6210)。相機安裝過程中，保持位點間距≥300 m，相機固定在距離地面50—80 cm的樹干上或其他固定物上，鏡頭與地面保持平行[24]；同時記錄相機放置日期、經緯度、坡度、坡向、生境類型(常綠闊葉林、落葉闊葉林、針闊混交林、針葉林、灌叢、草甸、流石灘)，以及動物活動痕跡[25]。相機24 h連續工作，拍攝間隔時間5 s，每次連續拍攝3張照片和1段10 s視頻。相機野外工作時間為2017年2月—2018年4月。

原來老周也是一位詩人。我們就這樣熟悉了，周末也常常一同下鄉采風。有一次，我們在鄉下遇到了老馬。老馬炒了幾個菜，在露天的稻床上，我們興奮地喝起酒來。他們談論著稻草，談論著稻草中的詩意。老馬和老周談得十分投機，相見恨晚，竟把我晾在一邊。

2.2 數據處理

根據相機編號，在計算機上建立對應文件夾，將相應相機位點數據導入文件夾中。在每個文件夾中，將照片編號、文件夾編號、文件格式編號、設備編號、布設位點編號、拍攝日期與拍攝時間錄入Microsoft Excel表格。逐一查看拍攝到的照片和視頻，并對物種進行分類鑒定。鑒定過程參照《中國獸類彩色圖譜》[26]、《四川獸類原色圖鑒》[27]、《中國鳥類圖鑒》[28]。由于夜間影像清晰度較低，影像資料可以用于鑒定物種，但難以判斷個體。另外，有些物種為群居動物，其他為獨居動物；獨居動物同一個體在特定時間段里可能在位點附近反復出現，群居動物則是群中不同個體在此出現。因此，有效照片數[29-30]不能作為種群密度數據來進行種間比較。相應地，本研究僅從各位點提取各物種出現與否的信息，屬于分類型(二分型)數據[31]。

2.3 種間關聯度測算

2.3.1 區系整體性及種對關聯性

一個地區的區系整體性反映的是生態系統的完整性，是群落存在的基礎。為此，首先采用方差比率(VR)進行區系整體性分析，計算過程參照Schluter[32]。由于是二分型數據，進一步采用Phi系數(r?)對區系內各物種與其他物種間的種間關聯性進行計算，計算過程參照李兆元等[31]。

2.3.2 地棲動物空間網絡構建

基于種間關聯性計算結果，以羚牛為出發點，選取具有顯著正相關的物種對，通過種間關聯性將各物種(包括羚牛)編織成物種空間關聯網絡。

2.3.3 生態因子相關性

為了探討制約群落分布的生境因子，分析了物種網絡與生態因子的相關關系。由于物種網絡涉及多個物種，生態因子也涉及海拔、地形、地物類型、植被覆蓋度4種因子，屬于2個因子各有多于2種表達形式的情況，因此采用克萊姆系數(C)進行分析。相關計算參照李兆元等[31]。

3 結果與分析

3.1 研究區域地棲動物區系

紅外相機共拍攝到47 592張有效照片和11 033個視頻，從中鑒定出35種地棲野生動物，屬6目15科33屬(表1)。其中，獸類(Mammalia)5目14科24屬26種，鳥類(Aves)1目1科9屬9種。食肉目(Carnivora)物種最多，共6科13種；其次為雞形目(Galliformes)1科9種、偶蹄目4科8種、嚙齒目(Rodentia)2科2種和靈長目(Primates)1科2種，兔形目(Lagomorpha)物種最少，僅1科1種。

表1 臥龍國家級自然保護區地棲野生動物區系構成

方差比率計算結果顯示，35種地棲動物間呈現整體上的極顯著關聯性(VR=3.69，95%置信區間為43.19—79.08，W=221.40)。這表明，研究區域地棲動物區系總體上處于良好狀態，種間生態學關系得到整體上的維護。

3.2 物種空間關聯網絡構建

Phi系數計算結果顯示，35種地棲野生動物中，與羚牛存在顯著正關聯的動物有3種，分別為水鹿(Rusaunicolor，r?=0.31，χ2=4.20，P<0.05)、小熊貓(Ailurusfulgens，r?=0.38，χ2=7.23，P<0.01)和林麝(Moschusberezovskii，r?=0.40，χ2=7.21，P<0.01)。以這3種動物為基礎，進一步計算種間關聯性，得到以下各關聯種組。

(1)水鹿組：含野豬(Susscrofa)與水鹿的關聯系數(r?=0.62，χ2=20.10，P<0.01)、中華鬣羚(Capricornismilneedwardsii，r?=0.33，χ2=5.14，P<0.05)、川金絲猴(Rhinopithecusroxellana，r?=0.46，χ2=10.4，P<0.01)、毛冠鹿(Elaphoduscephalophus，r?=0.54，χ2=15.30，P<0.01)、大熊貓(r?=0.39，χ2=7.42，P<0.01)、小熊貓(r?=0.38，χ2=6.77，P<0.01)、黃喉貂(Martesflavigula，r?=0.42，χ2=8.82，P<0.01)、林麝(r?=0.30，χ2=3.96，P<0.05)、豪豬(Hystrixbrachyura，r?=0.41，χ2=8.10，P<0.01)。

(2)小熊貓組：含水鹿(與小熊貓的關聯系數r?=0.38，χ2=6.77，P<0.01)、野豬(r?=0.32，χ2=4.85，P<0.05)、川金絲猴(r?=0.46，χ2=10.50，P<0.01)、毛冠鹿(r?=0.33，χ2=5.04，P<0.05)、紅腹角雉(Tragopantemminckii，r?=0.31，χ2=4.52，P<0.05)、大熊貓(r?=0.49，χ2=12.30，P<0.01)、黃喉貂(r?=0.59，χ2=18.10，P<0.01)、林麝(r?=0.36，χ2=6.06，P<0.05)。

(3)林麝組：含水鹿(與林麝的關聯系數r?=0.30，χ2=3.96，P<0.05)、野豬(r?=0.33，χ2=5.02，P<0.05)、川金絲猴(r?=0.42，χ2=8.47，P<0.01)、小熊貓(r?=0.36，χ2=6.06，P<0.05)、黃喉貂(r?=0.55，χ2=15.30，P<0.01)。

以上表明，羚牛與3種動物發生直接空間關聯的同時，通過它們與各自種組中的物種發生間接關聯。發生間接關聯的物種有8種，分別為野豬、中華鬣羚、川金絲猴、毛冠鹿、大熊貓、黃喉貂、豪豬、紅腹角雉。進一步以這些物種為基礎計算，直至沒有新種出現為止。最后獲得19個物種與羚牛構成空間關聯網絡(圖2)。網絡中物種數(n=20)占研究區域地棲動物區系物種總數(n=35)的57%，占相同海拔物種總數(n=29)的69%。

圖2顯示，網絡中有食肉目7種：豹貓(Prionailurusbengalensis)、黃喉貂、大熊貓、小熊貓、花面貍(Pagumalarvata)、狼(Canislupus)以及黑熊(Ursusthibetanus)，它們與羚牛均無顯著正相關，表明不是羚牛的捕食天敵。羚牛在網絡中的關聯種對較少，可能表明該物種受到生物環境的制約壓力較低。同樣由于關聯種對較少，與其他物種相比，羚牛對維持該網絡穩定所發揮的作用也可能較小。

3.3 物種空間關聯網絡與生態因子的相關性

克萊姆系數(C)檢驗結果(表2)顯示，上述網絡(圖2)與生境類型具有極顯著相關性：網絡主要分布在落葉闊葉林、針闊混交林、針葉林及灌叢。但是，羚牛分布與坡度、坡位、生境類型、植被覆蓋度未呈現顯著相關性(表3)。由于這些因子隨海拔分布，推測羚牛分布與海拔無關。這個推測得到研究數據支持(表4)。這表明，羚牛分布區受上述生態因子限制小，可以沿著海拔上下移動。

表2 物種空間網絡分布與生態因子相關關系

表3 羚牛與各生態因子相關性卡方吻合度檢驗結果

表4 網絡中物種與海拔的相關關系(χ2-test)

4 討論

臥龍羚牛所生活的地棲動物空間網絡由羚牛及其他19種地棲動物構成。本研究結果顯示，羚牛僅與林麝、水鹿、小熊貓發生直接正關聯。它們的生境重疊率高，有相似的活動節律，喜晨昏活動，對食物也有共同需求[33-37]。然而，死亡后的尸體為眾多物種提供食物，如被野豬、黑熊、大嘴烏鴉(Corvusmacrorhynchos)等物種所利用[21]。因此，羚牛的存在對于維持網絡中物質流和能量流所起的作用不可低估。

本研究結果表明，地形、生境類型、植被覆蓋度和海拔對羚牛分布沒有限制作用，羚牛分布區可以沿著海拔進行上下遷移。從吳鵬舉等[38]的研究也可以發現，羚牛的生態幅廣，上述生態因子對其限制性小，相比之下，食物起主導作用。從網絡結構來看，作為體形龐大的植食性物種，羚牛種群增長缺乏大型捕食物種的制約。雖然網絡中存在狼和黑熊，但它們與羚牛不存在顯著正關聯，表明它們與羚牛之間可能沒有穩定的捕食關系。其他研究者認為[29，39]，狼在臥龍的相對多度較低，并且選擇在林線上下和更高的高山草甸活動，似乎是海拔分布分離導致狼與羚牛不出現捕食關系。然而，本研究數據表明，狼的分布海拔位于羚牛海拔范圍內，不存在海拔分布分離。從空間關聯原理來看，較低的相對多度應該是導致狼和羚牛間不存在捕食關系的原因。黑熊以植物為主要食物[40]，在很大程度上降低了其捕食性，尤其是對捕食成本大的大型動物的捕食。雪豹在喜馬拉雅山區捕食羚牛[41]，但在臥龍未出現于本研究的物種關聯網絡中，而是出現于4 072—4 430 m(待發表數據)這一更高的海拔段。因此，本網絡缺乏大型植食性物種的制約物種，不太可能代表一個穩定健康的群落，在演化歷史中不可能持續存在。據文獻記載，20世紀20—50年代，臥龍存在華南虎(Pantheratigrisamoyensis)；到80年代，華南虎已經滅絕[42]。這表明，臥龍地區可能一度存在完整健康可持續的群落；在那個群落中，羚牛種群大小可能受到虎的制約。

在結構不完整的群落中，由于失去一些制約因子，物種分布區可能發生變化。吳家炎等[43]報道，羚牛各亞種基本上棲息于亞高山或高山混交林、針葉林及灌叢草甸中。本研究中，羚牛生活的物種網絡存在于落葉闊葉林、針闊混交林、針葉林及灌叢生境中；由于不受生境類型制約，羚牛出現在所有這些植被類型中，表明其分布區已經延展到低海拔落葉闊葉林中。虎屬于低海拔類群。如吳家炎等[43]的描述代表虎存在時期羚牛的海拔分布，則表明：可能由于虎的捕食，羚牛原先分布于較高海拔；在那個海拔范圍中，上部種群被雪豹捕食，下部種群被虎捕食。在虎消失后，由于回避雪豹捕食，羚牛分布區向低海拔移動，從而進入失去生物因素制約的生存狀態。周小平等[22]認為，臥龍保護區近年來羚牛種群數量增長很快。

失去制約因素后，羚牛的種群增長可能對群落造成威脅。已有研究者注意到這個問題[1，22]。在群落內，羚牛種群過快增長可能會壓縮其他物種的生存空間，例如大熊貓。大熊貓與羚牛共同生活于上述網絡中，但明顯存在規避羚牛的傾向[39]。如果羚牛種群無節制增長，可能會威脅到大熊貓的生存。宋延齡[44]提出科學狩獵在保護中的意義。有計劃獵殺在保護蘇格蘭馬鹿(Cervuselaphusscoticus，另一種失去制約的大型有蹄類動物)及其苔原生境的實踐中取得了成功[45]。因此，有必要詳細研究羚牛種群人工干預的可行性。同時，出于群落修復目的，華南虎再引入也是值得深入研究的課題。

致謝：本研究得到臥龍國家級自然保護區管理局劉明沖的大力支持和幫助。臥龍國家級自然保護區的胡強、王茂麟、林紅強參加了野外數據收集。課題組成員周厚熊、吳艷蓉、李謙對本論文提出修改意見。項目執行期間，得到四川省林業和草原局古曉東的大力支持。謹此一并致謝！