渤海近海浮游細菌的多樣性及其物質循環功能的研究進展

李曉芳 張勇 陳燕 王秋珍

摘 要：對渤海近海的浮游細菌進行了簡要概括，綜述了渤海近海浮游細菌多樣性和群落結構變化的主要環境驅動因素及其海洋物質循環功能的最新研究進展。

關鍵詞：渤海近海;浮游細菌;多樣性;物質循環;環境因子

渤海屬于我國的內海，是一個半封閉淺水海灣，其海洋環境近年來不斷受到人類生產生活的影響。海洋浮游細菌是海洋生物化學循環過程的重要參與者，對于維持海洋生態系統的穩定性發揮著重要作用，同時海洋環境的變化又會影響海洋浮游細菌的群落結構及其生態功能。

海洋細菌存在自養與異養之分，其中自養細菌能夠進行光合作用，利用太陽能合成有機物，是海洋生態系統的主要生產者。海洋異養細菌是原核微生物的一大類群，不含葉綠素和藻藍素，具有分解并利用有機物質產生能量的生存能力，其數量多、分布廣，在海洋生態系統中占據著舉足輕重的地位[1-2]。渤海水體自凈能力較差，海水富營養化相對嚴重[3]。

1 近海浮游細菌概述

我國已鑒定最多的海洋異養細菌按門類劃分主要分布在變形菌門，這一類群屬于海洋環境中數量最多的類群[4]，其次是擬桿菌門、放線菌門和厚壁菌門[5]。SAR類群最初是在Sargasso海中發現的不可培養的類群，屬于變形菌門。該類群占海洋細菌總數的三分之一，屬于海洋中最豐富的物種，是海洋中最主要的異養細菌[6]。

α-變形菌綱在浮游環境中數量較多，其中玫瑰菌屬在溫和以及極地海洋中可占細菌總類群的35%之多[4]。γ-變形菌門中的SAR86類群也有較高的豐度，尤其是在冬季和秋季，SAR86通常在海洋細菌群落中占主導地位[7]。He等[8]評估了秦皇島沿海地區在自然活動和人類活動不同程度的影響下浮游細菌豐度和多樣性的季節性變化特征，發現浮游細菌豐度在暖季和冷季都有明顯的規律，并以α-變形菌門為主;溫度、溶解氧和葉綠素a對α-變形桿菌和藍藻類群的時空變化具有顯著影響。

根據“海洋微食物環”理論，海洋細菌在海洋生態系統中發揮著巨大的作用[9]。海洋細菌作為微食物環的重要一員，參與海洋物質循環和能量流動過程，其中海洋浮游細菌群落結構中的優勢種群對于維持生態系統結構與功能的穩定不可缺少，它在海洋生態系統中扮演著重要的角色，不單是生產者、消費者，而且還充當了促進物質循環的分解者作用[10]。浮游細菌可以將溶解的有機碳轉化為顆粒有機碳，參與海洋碳循環過程;硝化細菌和反硝化細菌會通過固氮、硝化和反硝化等一系列生物轉化過程，維持氮循環平衡穩定;二甲基巰基丙酸內鹽可被海洋玫瑰桿菌類群細菌分解[11]，在海洋硫循環中發揮重要作用。

2 渤海近海浮游細菌的多樣性和群落組成

渤海是陸岸環抱的半封閉性內海，沿岸多條河流都匯入渤海，并且周圍集中了海洋化工、港口和養殖等多種經濟社會活動，是沿岸人民開發利用海洋資源較為活躍的地區之一[12]。渤海近海表層水浮游細菌的α-多樣性較高，不遵循季節變化規律;浮游細菌群落主要由α-變形菌、γ-變形菌、擬桿菌和藍細菌組成[11，13]。

2.1 河流入海口

河口區與人們的生產、生活息息相關，極易造成水質污染，如生活污水和工農業廢水的排入易造成水體富營養化，因此河口浮游細菌的豐度容易受到多種因素影響[14]。黃渤海河口處不同季節浮游細菌群落結構的物種組成，受銨鹽和磷酸鹽的濃度影響顯著;夏季優勢物種的類別為放線菌門、變形菌門、擬桿菌門、厚壁菌門及生氧光細菌等[7]。渤海中部靠近黃河口輸出區域的浮游細菌，在門水平上占優勢地位的菌群主要有變形菌門、擬桿菌門、放線菌門、藍細菌門;夏季變形菌的主要類別為γ-變形菌綱和α-變形菌綱，冬季變形菌主要類別為α-變形菌綱、β-變形菌綱和γ-變形菌綱[15]。周霜艷等[16]分析秦皇島新開河河口的細菌多樣性，其優勢類群分屬于α-變形菌綱、β-變形菌綱、γ-變形菌綱、δ-變形菌綱和ε-變形菌綱。

2.2 濱海浴場

隨著旅游業的發展，濱海浴場的水體環境極易受到人類活動的影響。目前，對海水浴場的研究主要集中于海水溫度、鹽度以及氮、磷、重金屬等各類污染物上，而少數針對海水浴場微生物相關的研究主要集中在對糞大腸菌群、大腸桿菌等指示菌數量的研究上[17]。此外，降雨也是影響浴場海水浮游細菌多樣性和豐度的重要因素。降雨對老虎石浴場海水大腸桿菌和沙門氏菌豐度的影響不明顯，但雨后浮游細菌、副溶血弧菌和金黃色葡萄球菌的豐度均有不同程度的升高;東山浴場海水浮游細菌豐度降雨前后均無明顯變化，但雨后大腸桿菌、金黃色葡萄球菌和沙門氏菌的豐度均比降雨時低，而副溶血弧菌豐度雨后有所增加[18]。秦皇島老虎石浴場、東山浴場、南戴河浴場和西浴場四個浴場海水中細菌主要分布在變形菌門、厚壁菌門、擬桿菌門和放線菌門，在門（綱）水平上的細菌結構差異不大[19]。

2.3 近海養殖區

我國作為世界上最大的海水養殖國家，很大一部分產量來自濾食性雙殼貝類，其中雙殼貝類養殖屬于中國渤海的一種重要的養殖方式[20]。2018年秦皇島市昌黎縣新開河口的海灣扇貝養殖區的水質調查顯示養殖區內比養殖區外富營養化情況更為嚴重[21]。He等[22]調查了扇貝養殖對鄰近渤海的新開河口和灤河口浮游細菌多樣性的影響，發現包括副溶血弧菌在內的細菌豐度在不同的河口和繁殖季節具有顯著差異，并受硝酸鹽和營養物比例的影響;其浮游細菌分布主要是變形菌、藍細菌、放線菌和擬桿菌。同樣地，浙江象山港的網箱養殖區與非養殖區細菌群落差異的主要浮游細菌為α-變形菌、γ-變形菌和擬桿菌;該區域的養殖活動可以導致擬桿菌、γ-變形菌和放線菌的群落以及豐度的顯著變化[23]。

3 渤海近海浮游細菌群落變化的主要驅動因素

渤海水體自凈能力較差，沿岸大量生活污水和工業廢水的輸入使得大量的氮營養鹽進入水體，造成水質惡化[24];一些天氣氣候如臺風會導致總氮、總磷和氨氮的含量急劇升高和長期增加[25]。浮游細菌對環境因子的變化響應可以作為環境變化的良好指標。某些營養物質和有毒物質的持續存在和積累，使水體溶氧含量降低以及浮游生物代謝和群落結構的改變[26]，渤海灣近岸較遠岸表現出低溫、高營養鹽的明顯差異[27]。

溶解氧作為一個關鍵的水質指標，在評價水質狀況中扮演著重要的角色。從1975到1999年的25年間，渤海溶解氧含量的變化為夏、秋季低，冬、春季高[28]。并且渤海水體在近幾年都表現出季節性缺氧[29]，溶解氧在近幾年的研究當中總體呈現一個降低的趨勢[30]。

陸地的不斷輸入是導致渤海氮、磷營養鹽持續增加的重要原因。渤海灣西側海域以陸源影響為主，研究的季節內均具有較高DIN和DIN/DIP;東側海域則以海洋影響為主，存在季節性的高DIP、溶解硅酸鹽（DSi）、DSi/DIN和DSi/DIP[31]。1959—2016年間，整個渤海海域表層水體中DIN年均濃度總體呈現增加-降低-增加的“N”型變化趨勢，DIP年均濃度呈增加-降低-增加-降低的“M”型變化趨勢，DSi年均濃度總體呈現降低-快速增加-再降低的趨勢[32]。從20世紀50年代末到2010年代中期，整個渤海海域DIN的濃度增加了約7倍，而DIP和DSi的濃度從20世紀50年代末到20世紀90年代初有所下降，此后又有所上升[33]。中國沿海海水富營養化嚴重，在過去十年中，海水質量惡化的趨勢得到了遏制，但沿海富營養化的狀況沒有得到實質性改善，仍然需要做大量的工作來控制進入沿海水域的營養物總量[34]。

4 近海浮游細菌在海洋物質循環中的功能研究

4.1 碳循環

海洋是地球上最大的有機碳庫，海洋碳循環在調節全球氣候變化中發揮著舉足輕重的作用。雖然海洋對CO2的吸收使空氣中溫室氣體的含量降低，在一定程度上使全球變暖得到了緩和[35];但由于較多的CO2溶解于海洋，造成海洋酸化，對海水化學環境產生顯著影響。

海洋中的碳主要以可溶性的無機碳（DIC）、溶解性有機碳（DOC）和顆粒有機碳（POC）這三種形式存在[36]。海洋環境中大部分的有機碳是DOC，但其中有近95%是惰性溶解有機碳（RDOC），很難被生物降解。微型生物碳泵（MCP）[37]的提出，指出了海洋微型生物是RDOC的主要貢獻者，在海洋碳循環和全球氣候變化研究領域產生了重大影響。海洋浮游細菌可以利用DOC轉化為自身的POC，進入上層營養級，進而完成碳轉換，因此海洋浮游細菌在海洋碳循環中起著不可替代的作用。Zheng等[38]設計了一個60天的實驗培養系統，研究發現異養微生物群落通過參與浮游植物分泌物和細胞碎片的降解產生RDOC。Cai等[39]收集了一個沉積物孔隙水溶解性有機物質（DOM）樣本及其上覆海水，進行生物測定實驗，發現海水微生物群落演替可以驅動沉積物DOC向RDOC轉化。Jiao等[40]通過野外觀察操作和模型計算，發現藍細菌和異養細菌都對深海腐殖質樣熒光溶解有機質（FDOM）的形成有貢獻，生物碳泵是產生巨大海洋RDOC的重要機制，也是維持RDOC庫的主要機制。

4.2 氮循環

氮是構成所有生命體大分子化合物的重要原料，對維持海洋生態系統平衡發揮著重要的作用。無機氮常以NH3、NH+4、NO-3、NO-2、N2O、NO、N2等形式存在，有機氮化合物常以甲胺和氨基酸等形式存在。海洋中氮循環主要過程包括：1）固氮作用，氮分子被固氮原核微生物固定轉化為氨氣;2）硝化作用，氨態氮被硝化細菌氧化成硝酸鹽的過程;3）反硝化作用（也稱脫氮作用），是由反硝化細菌還原硝酸鹽或亞硝酸鹽并釋放N2O、NO或N2[41]。海洋中的硝化細菌和反硝化細菌能夠維持海洋氮循環的平衡。

赤潮是由于海水富營養化、氮含量超標引起的，水體富營養化能夠引發一些浮游生物過度繁殖[42]。氨氧化古菌（AOA）作為海洋中氨氧化作用的主導微生物，在海洋氮循環過程中發揮重要作用，古菌在水域環境中廣泛分布，尤其是在真光層以下的深層海水中數量更為豐富[43]。在黃河入?？谔帲珹OA為優勢氨氧化類群，其豐度在水體中高于氨氧化細菌（AOB）;研究人員通過微宇宙實驗證實了此處水體樣品中的反硝化速率隨著硝酸鹽濃度的增加而升高，而厭氧氨氧化及硝酸鹽異化還原成銨速率則隨著硝酸鹽濃度的增加呈現降低趨勢[44]。我國近海環境的相關研究數據并不多見，對我國海域相關生態模型的建立及對生態系統服務功能的預測有一定的制約。因此，我國微生物氮循環研究的進一步發展， 對海洋生態系統評價、海岸帶環境保護、生態災難預警與對策等社會需求的滿足具有重要意義[45]。

4.3 硫循環

硫在自然界中是一種常見的非金屬元素，單質為黃色粉末，但硫元素通常以硫化物和硫酸鹽的形式存在，硫化物存在形式很多，例如SO2、FeS2等，硫酸鹽包括二甲基巰基丙酸內鹽（DMSP）和二甲基硫（DMS）。硫在海洋氧化還原過程中可以為微生物的生命活動提供能量，也是組成酶和氨基酸的必需原料。

海洋中的硫循環主要包括硫化物的氧化和硫酸鹽的還原兩個過程，海洋細菌在其中起著非常重要的作用[46]。DMSP主要由藻類和單細胞浮游植物產生，在海洋中幾乎無處不在;DMS是DMSP的代謝產物，主要由海洋細菌裂解產生[47]，大氣中DMS的氧化產物能改變雨水的天然酸性，對全球氣候變化也有影響。在海水環境中，DMSP的裂解主要有三種途徑：去甲基作用、裂解酶作用和氧化作用。α-變形桿菌是承擔DMSP去甲基化代謝的主要類群，參與環境DMSP循環，其中SAR11和玫瑰桿菌是DMSP降解的關鍵菌[6，48]。

氮磷營養鹽影響DMSP合成與降解細菌的功能。氮限制能夠促進細菌DMSP合成基因的表達，從而通過增加DMSP的合成以應對氮營養條件不足的生存環境，進而提高DMSP脫甲基化的比例，為細菌提供更多能量;而在硝酸鹽和磷酸鹽充足情況下，細菌相對減少DMSP的合成且更傾向于裂解DMSP產生DMS來降低硫同化的比例，所以海水富營養化影響細菌合成與降解DMSP的過程[49]。此外，DMSP通過改變細菌群感效應和化學趨向性對藻-菌關系產生一定的影響[50]。盡管海洋DMSP合成細菌在驅動全球硫循環方面發揮著重要的作用，然而目前已知的海洋硫循環功能菌群并不多，并且各種環境因素對其群落結構的具體影響機制尚有待深入探究。

5 總結與展望

浮游細菌在海洋生態系統中廣泛分布，在海洋物質循環中發揮著不可替代的作用。近年來研究人員對海洋浮游細菌的研究更加深入，特別是在近海海域，針對其群落結構和生態功能的研究日益增多。本文對渤海近海浮游細菌的研究進展進行了簡要概述，總結了浮游細菌在海洋物質循環中扮演的重要角色，預計未來對于海洋浮游細菌生態功能的研究將會更加深入。

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（收稿日期：2021-03-19）

基金項目：河北省自然科學基金（D2019204215），河北農業大學人才引進科研專項（YJ201834），自然資源部北海局海洋科技項目（202014）資助。

作者簡介：李曉芳（1997-），女，碩士生，研究方向：海洋漁業環境。E-mail：422735108@qq.com。

通信作者：王秋珍（1990-），女，博士，研究方向：海洋微生物多樣性。E-mail：qqzz1990@163.com。