閩三角紅樹林底棲軟體動物共存格局及機制

陳國貴 王文卿 谷 宣 洪 偉 趙開遠 辛文鎮 林宇楓 王 瑁

(廈門大學環境與生態學院，廈門大學濱海濕地生態系統教育部重點實驗室，福建 廈門 361102）

物種共存格局和機制是濱海濕地群落生態學研究的重點內容之一，基于生態位理論的環境過濾和物種相互作用及基于中性理論的生態漂變可能是濱海濕地群落構建的重要調控機制(Hubbell, 2001; 儲誠進等, 2017; 牛克昌等, 2009; 周淑榮等, 2006)。目前，很多研究已證明這些機制在群落構建中共同發揮作用，在不同的群落類型和時空尺度下，其各自發揮的作用可能有所差異(Gravel et al, 2006)。但這些機制在濱海濕地群落中的作用不甚明朗(Chen et al, 2020a; 2020b)。

軟體動物群落生物多樣性及維持機制的研究對紅樹林生態系統功能的維持具有重要意義。在過去幾十年，我國紅樹林底棲軟體動物群落多樣性主要整合在大型底棲動物的框架下進行單一尺度研究，通常只考慮環境過濾過程的影響。學者們已經對海南、廣西、廣東、香港、澳門、福建和浙江等地紅樹林濕地的大型底棲動物群落進行了研究(蔡立哲等, 2012; 唐以杰等, 2015; 吳瑞, 2016)。結果表明，中國紅樹林濕地底棲軟體動物的種類有347種(吳瑞, 2016)，環境過濾(如：鹽度等)是影響紅樹林濕地大型底棲動物群落多樣性最主要的因素之一(吳瑞, 2016)。然而，這種大型底棲動物框架下的研究會導致軟體動物群落多樣性被低估，且只考慮環境過程會導致片面甚至錯誤的管理政策。目前，已有研究將軟體動物從大型底棲動物的框架下剝離進行單獨研究，并且決定性過程和隨機過程也開始被應用于紅樹林軟體動物群落的研究。研究表明，中國紅樹林軟體動物共有529種(劉毅等, 2008)，環境過濾和擴散限制均對中國紅樹林軟體動物群落產生影響(Chen et al, 2020a; 2020b)，但決定性過程和隨機過程對紅樹林軟體動物的相對重要性還知之甚少。

本研究以紅樹林底棲軟體動物為研究對象，分析群落的α多樣性、β多樣性指標，用基于蒙特卡洛的零模型分析軟體動物的物種共存格局，并使用網絡分析模擬了軟體動物的共存網絡，最后利用另一種零模型量化了決定性過程和隨機過程在紅樹林底棲軟體動物群落中的相對重要性。

1 材料與方法

1.1 采樣點和采樣方法

2017年12月—2018年1月及2018年6—10月，在福建漳江口國家級紅樹林保護區和九龍江口省級紅樹林自然保護區分別設置6條斷面，在泉州灣河口濕地省級自然保護區設置5條斷面，共17條斷面(圖1)。每條斷面設置高潮帶、低潮帶和中潮帶3個采樣點，每個采樣點采集3～4個底泥樣品，樣方規格為25 cm×25 cm，深度為30 cm。泥樣用0.5 mm篩網淘洗。挑選出軟體動物樣本固定在5%福爾馬林溶液中，帶回實驗室分類鑒定。所收集的軟體動物樣品按照《海洋調查規范第6部分：海洋生物調查》(GB/T 12763.6-2007)進行處理。

圖1 福建漳江口、九龍江口和泉州灣紅樹林底棲軟體動物采樣點分布圖Fig.1 Sampling sites of mangrove benthic mollusks in Zhangjiang estuary, Jiulongjiang estuary and Quanzhou bay, Fujian province

1.2 數據分析

(1)多樣性格局分析。采用R軟件v4.0.2版本“Biodiversity”包計算軟體動物群落的α多樣性指標和β多樣性指標(Core, 2018)。使用非度量多維標度(Non-metric multidimensional Scaling，NmDS)分析群落的空間分布。使用PRImER 7.0進行ANOSIm分析，比較不同地點間軟體動物的Bray-Curtis不相似性。

(2)物種共存格局分析。用基于蒙特卡洛的零模型模擬分析群落中軟體動物的共存格局(非隨機/隨機)(Gotelli et al, 2002; 高梅香 等, 2014)。采用R軟件v4.0.2版本“EcoSimR”包隨機模擬運行50000次，計算群落的C-score指標(Gotelli et al, 2002)。如果C-score的觀測值比模擬值大，說明群落為非隨機分散結構；如果C-score的觀測值比模擬值小，說明群落為非隨機聚集結構；如果C-score的觀測值等于模擬值，說明群落為隨機結構(Gotelli et al 2002; 高梅香等, 2014)。另外，基于Spearman相關性，使用“igraph”包對軟體動物共存網絡結構進行模塊化分析(Guimerà et al, 2005)。模塊化程度越高，表示群落結構越穩定，抵抗干擾的能力越強。

(3)生態過程分析。基于Bray-Curtis不相似性，采用R軟件v4.0.2版本的“vegan”包模擬另一種零模型計算RC系數(Raup-Crick指數)(Chase et al, 2011)。RC系數表示群落周轉的觀測值偏離零模型的程度，值域為[-1, 1] (Chase et al, 2011; montano-Centellas et al, 2020)。RC＞0，表示物種競爭導致物種分離；RC＜0表示環境過濾導致物種競爭；RC=0，表示物種隨機分布(Chen et al, 2020b)。

2 結果與分析

2.1 軟體動物群落的多樣性

本研究共鑒定出37種底棲軟體動物(表1)，其中，漳江口26種，九龍江口32種，泉州灣29種。九龍江口軟體動物每個樣方的平均個體數、物種數和多樣性指數以及平均密度均比漳江口和泉州灣高；泉州灣的所有指標皆小于其他兩個河口濕地。方差分析結果顯示，每個樣方的軟體動物平均個體數(F=10.1,P＜0.01)、物種數(F=10.97,P＜0.01)和多樣性性指數(F=11.77,P＜0.01)、平均密度(F=10.1,P＜0.01)在3個河口濕地間均存在顯著差異(圖2)。以上結果表明，軟體動物群落的α多樣性具有明顯的空間差異性。

表1 底棲軟體動物名錄Table 1 List of benthic molluscs

3個研究區紅樹林濕地軟體動物群落的平均不相似性非常高，均大于95%(圖3a)。NmDS和ANOSIm分析結果顯示，3個研究區紅樹林濕地軟體動物群落不相似性呈顯著差異(P=0.001)(圖3b)，表明紅樹林軟體動物群落的β多樣性具有明顯的空間差異性。

圖2 各采樣點底棲軟體動物群落大小、密度、物種數和香農-維納多樣性指數Fig.2 The community size, density, number of species and Shannon-Wiener diversity of benthic mollusk at each sampling station

圖3 各采樣點底棲軟體動物β多樣性(a)和群落空間結構的非度量多維標度排序(b)Fig.3 Mean β diversity and non-metric multidimensional scaling analysis for the benthic molluscs community structure

2.2 軟體動物共存格局

3個河口濕地紅樹林底棲軟體動物群落的實測C-score值明顯大于零模型的模擬值，表現為非隨機群落結構(圖4a)。紅樹林底棲軟體動物的共存網絡非常復雜，且可以劃分為3個明顯的模塊，其中，模塊一包含14個物種，模塊二包含16個物種，模塊三包含7個物種(圖4b)。漳江口、九龍江口和泉州灣紅樹林濕地底棲軟體動物的共存格局表現出非隨機性和模塊化。

圖4 基于零模型和網絡分析的底棲軟體動物群落物種共存格局分析Fig.4 Based on null model and network analysis, the co-occurrence pattern of benthic molluscs

2.3 決定性過程和中性過程的相對重要性

3個河口濕地底棲軟體動物群落的平均RC系數值大于零模型模擬值(圖5a)，說明導致群落分異的生態過程(如：物種競爭)整體上起到主導作用。比例分析結果顯示，在采集的351個群落樣方中，90%的群落RC系數大于零模型的模擬值，3%的群落RC系數等于零模型的模擬值，7%的群落RC系數小于零模型的模擬值(圖5b)，表明軟體動物群落均受到決定性過程和隨機過程的影響，其中，諸如物種競爭等導致群落發生分異的生態過程起主導作用，其次是環境過濾等導致群落發生聚集的生態過程，而生態漂變等隨機過程的重要性最低。

圖5 基于零模型的底棲軟體動物群落潛在生態過程分析Fig.5 The potential ecological processes of benthic molluscs community based on null model

3 討論

決定性過程和隨機過程在紅樹林軟體動物群落物種共存中的作用分析，是揭示紅樹林軟體動物群落物種共存和生物多樣性維持機制的重要基礎(Chen et al, 2020a; 周淑榮等, 2006)。研究表明，中國紅樹林軟體動物群落的生物地理格局(1700 km空間尺度)同時受到決定性過程和隨機過程的影響(Chen et al, 2020a)。零模型分析表明，所有樣方群落的RC系數分布范圍為-1～1，說明決定性過程和隨機過程對紅樹林底棲軟體動物群落物種共存具有重要調控作用。

在以往的大部分研究中，只關注環境過濾這一決定性過程對紅樹林軟體動物群落或者底棲動物群落的影響。賴廷和等(2019)發現鹽度和底質類型等環境因子主導防城河口大型底棲動物群落結構；紀劍鋒等(2015)發現植被類型和水質污染主要影響泉州灣底棲生物群落結構；吳辰等(2013)和卓異等(2014)研究結果表明泥溫、鹽度、有機碳含量、總碳含量和植被類型主要影響漳江口底棲軟體動物的群落結構；吳瑞(2016)綜述分析后發現環境因子對紅樹林底棲群落的影響較大，主要包括溫度、海水鹽度、pH值、底質、潮位和棲息地紅樹林植被類型。本研究通過零模型分析也發現環境過濾對紅樹林底棲軟體動物群落的調控作用。因此，環境過濾對紅樹林軟體動物群落結構的調控作用已經很明確，但環境過濾只能解釋7%的底棲軟體動物群落結構變異(圖5b)。目前，國內很少有研究關注物種相互作用以及隨機過程對紅樹林軟體動物群落和底棲動物群落結構的影響(Chen et al, 2020b)。

本研究在170 km的空間尺度內，物種競爭對紅樹林底棲軟體動物群落的潛在影響較大，對群落的解釋率達90%。湛江特呈島紅樹林軟體動物的研究發現，軟體動物群落確實受競爭性相互作用的調控，在環境變化巨大的情況下競爭強度會增強(Chen et al, 2020b)。值得注意的是，湛江特呈島的空間尺度比本研究的空間尺度要小，且物種相互作用的研究一般聚焦在局域小空間尺度上，因此，這樣對比會存在尺度效應的問題(Caruso et al, 2012)。根據集合群落理論，大空間尺度內的物種通過擴散而發生相互作用如競爭等，進而對群落構建產生重要作用(Leibold et al, 2004)。目前，國內有關集合群落的研究已經在魚類、土壤動物以及底棲藻類取得進展(查木哈等, 2015; 郭雨溪等, 2018; 周天舒等, 2017)。在高度連通的潮間帶，軟體動物在海流和潮汐的作用下具有很強的擴散能力，能夠有效地突破物理屏障限制，由此軟體動物可以在河口間進行擴散、定殖進而產生物種競爭(Cowen et al, 2009; D’Aloia et al, 2015)。因此，本研究強調生物競爭是紅樹林軟體動物群落主要的調控因子。

本研究還發現隨機過程(如：生態漂變)對底棲軟體動物群落的解釋率為3%，說明軟體動物的隨機出生、死亡、遷入和遷出等引發的生態漂變對其群落結構也產生一定的影響。隨機過程對群落的解釋率(3%)低于決定性過程的解釋率(97%)，這是因為隨機過程隨著研究空間尺度的增加而逐漸減少，即隨機過程主要主導局域小空間尺度的群落結構，而大空間尺度和生物地理尺度的群落結構則主要受到決定性過程的影響(Caruso et al, 2012)。目前，國內對隨機過程在紅樹林底棲群落中的研究還比較有限，需要從不同時空尺度、生物類群等進行更廣泛的研究。

致謝：感謝張雅棉博士后在數據處理和手稿撰寫提供的幫助。