竹類植物修復重金屬污染土壤的研究進展

張 穎，趙 欣，張圣虎，漆 丹,3，馬紅璐，張 芹，陸建剛②

(1.南京信息工程大學環境科學與工程學院/ 江蘇省大氣環境監測與污染控制高技術重點實驗室/ 江蘇省大氣環境與裝備技術協同創新中心，江蘇 南京 210044；2.生態環境部南京環境科學研究所，江蘇 南京 210042；3.國家環境保護土壤環境管理與污染控制重點實驗室，江蘇 南京 210042)

隨著我國工農業現代化進程不斷加快，城市生活垃圾和污水排放以及礦山開采等活動使土壤重金屬污染日益嚴重[1]。重金屬進入土壤后，可被蔬菜和作物吸收富集，對人體造成健康風險[2]。2014年《全國土壤污染狀況調查公報》顯示，我國土壤鎘、銅、鉛、鉻和鋅的點位超標率分別為7.0%、2.1%、1.5%、1.1%和0.9%。由于土壤重金屬具有難降解性、隱蔽性、潛伏性和累積性，使其修復治理更加復雜困難。

自CHANEY等[3]提出采用超積累植物修復重金屬污染土壤后，植物修復成為國內外研究熱點。植物修復技術利用植物及其根際圈微生物體系的吸收、揮發、轉化和降解等作用清除環境中的污染物質，是一種綠色、經濟、環保的重金屬污染土壤修復技術[4]。近幾年，竹類植物在修復土壤重金屬污染方面開始受到關注。有研究[5]發現，竹類植物能在礦區重金屬污染土壤中正常生長，可見其對重金屬具有一定耐受性。

我國竹林資源豐富，有50多屬500余種竹子[6]。根據第9次全國森林資源清查結果[7]，我國竹林面積有641.16萬hm2，占總森林面積的2.94%，平均生物量為65.81 t·hm-2。竹類植物根鞭系統發達，吸收表面積大且集中，如毛竹(Phyllostachypubescens)和雷竹(Phyllostachyspraecox)根系的長度和體積均有80%集中在0～40 cm土層中[8]，具備吸收土壤重金屬的良好先天條件。雖然竹類植物并非所有重金屬的超積累植物，但憑借其巨大的生物量，仍可以從土壤中去除大量重金屬，故竹類植物可以作為理想的重金屬污染土壤修復植物。

2000年之后，有學者開始關注毛竹、雷竹等對土壤重金屬的吸收和轉運情況[9-10]，但多關注重金屬對竹材產量和竹筍食用安全的影響。隨著近年來植物修復技術研究的深入和推廣應用，研究重點逐漸轉移到竹類植物對重金屬的耐受和累積能力上，選出能夠用于重金屬污染土壤修復的竹種。

在中國知網和科學文獻數據庫(Web of Science)檢索竹、重金屬和植物修復等關鍵詞，經篩選后，共得到50篇竹類植物用于植物修復及相關修復機制方面研究的文獻。2009—2019年每年均有學者進行相關研究，研究熱度總體呈上升趨勢，且國內研究熱度(30篇)高于國外(20篇)。國內學者的研究共涉及竹種20類，其中毛竹作為我國種植最廣、竹林面積最大的竹種，研究關注度(27篇)最高，開展研究較多的還有菲白竹(Sasafortunei，6篇)和雷竹(5篇)等。總體而言，竹類植物修復重金屬污染土壤方面的研究仍處于起步階段，研究尚不夠深入。

1 竹類植物對土壤中重金屬的響應

1.1 重金屬對竹類植物生長的影響

植物受到重金屬脅迫時，其呼吸作用不僅要為正常生命活動供能，還要為適應重金屬脅迫提供額外的能量。此時植物由正常代謝轉變為防御狀態下的代謝，正常生長受到抑制[11]。

1.1.1重金屬對竹類植物光合作用的影響

重金屬脅迫條件下，重金屬對竹類植物葉綠體結構的破壞會直接導致其光合作用效率降低，嚴重時會造成植物死亡。王佳穎[12]通過水培試驗發現，在Pb脅迫條件下雷竹出現葉綠體變形扭曲、膜消失或部分斷裂等現象，光合產物產生和電子傳導能力也受到不同程度抑制。重金屬對葉綠素合成也有明顯抑制作用。CHEN等[13]研究毛竹對Cu的耐性機制發現，當Cu含量超過100 mg·kg-1時，毛竹葉綠素合成被明顯抑制，其中葉綠素b受到的影響明顯高于葉綠素a。此外，雷竹、金鑲玉竹(Phyllostachysaureosulcata)和長葉苦竹(Pleioblastuschinof.hisauchii)體內凈光合速率、氣孔導度和電子傳導能力隨著重金屬含量增加而降低，光合作用受到明顯抑制[14]；而髯毛箬竹(IndocalamusbarbatusMcClure)這些指標隨Cr含量增加先上升后下降，即Cr脅迫對髯毛箬竹光合作用的影響呈“低促高抑”[15]。除使葉綠體受到明顯損害外，高含量重金屬脅迫還導致毛竹細胞出現內質網消失、細胞核和核仁縮小、類囊體膜消失等細胞組織異常[16-17]。

1.1.2重金屬對竹類植物生長發育的影響

重金屬脅迫對竹類植物生長發育的影響也呈“低促高抑”。土壤重金屬含量過高時，竹類植物會呈明顯傷害癥狀，如葉片發黃、枝葉稀少、生物量驟減和退筍[18]，且隨著含量增大，受傷害程度不斷加深。在低含量土壤重金屬條件下，毛竹種子發芽勢、發芽率和發芽指數有所上升[19]，但其生長發育水平和抗逆能力卻會下降[20]；隨著重金屬含量升高，重金屬對種子的毒害作用也逐漸加重。廖家蓉等[21]發現，300 mg·kg-1Pb脅迫對地被竹發筍具有促進作用，但Pb含量達到1 500 mg·kg-1時退筍率明顯升高，新竹數明顯減少。此外，竹類植物地上部生物量與體內重金屬含量呈負相關關系。王佳穎[12]通過盆栽實驗發現，Pb含量為600和1 200 mg·kg-1時，雷竹地上部生物量均小于對照組。但在低含量重金屬條件下竹類植物地上部生物量也可能增加，如李娟等[22]發現在100 mg·kg-1Pb脅迫條件下闊葉箬竹(Indocalamuslatifolius)地上部鮮重和株高較對照組均有上升。相同重金屬脅迫條件下，不同竹種對重金屬的響應時間也有所不同。在Pb脅迫條件下，闊葉箬竹出現傷害癥狀比黃條金剛竹(Pleioblastuskongosanensi)和菲白竹遲約15 d[22]。綜上所述，在耐受含量范圍內，重金屬對竹類植物生長的影響較小，甚至對生長有促進作用，竹類植物可以應用于重金屬污染土壤修復。

1.2 竹類植物對重金屬的富集能力

一般情況下，竹類植物對重金屬的富集量隨著土壤重金屬含量增加而增加。生物富集系數(bioconcentration factor，BCF)為某物質在生物體內與在環境中的含量之比，可以用來評價植物對某種重金屬的吸收累積能力。BCF值越大，植物對重金屬的富集能力越強。

部分竹類修復重金屬污染土壤實驗數據見表1[18，22-31]。由表1可知，雖然大多數竹種都未達到超積累植物標準，但部分竹種對某些重金屬有著很好的富集能力，可以作為優勢種類繼續研究。李松等[29]通過盆栽試驗發現，雷竹對Zn的富集能力很好，根部和地上部分BCF值分別為1和0.88；卞方圓[30]的田間試驗結果表明，雷竹對Zn的BCF值比盆栽試驗低，但根和莖BCF值均大于0.7。張志堅等[27]通過對菲白竹的水培試驗發現，菲白竹根部和葉部對Pb的BCF值分別為1.89和2.48，莖和鞭富集能力相對較弱。姜黎[18]的盆栽試驗結果表明，金鑲玉竹和白莢竹(Phyllostachysbissetii)根部對Cu的BCF值均大于1。

表1 不同竹種對不同重金屬的富集能力

段晨松等[31]對缺苞箭竹(Fargesiadenudate)和拐棍竹(Fargesiarobusta)的野外調查發現，當土壤重金屬含量僅Cd超標條件下，缺苞箭竹地上各部分對Cu的BCF值均大于1，其中葉部對Cu的BCF值達2.16，對Cr的BCF值也接近1；拐棍竹地上部分對Pb和Cr的富集效果較好，莖部BCF值均為0.81，葉部BCF值均大于1，拐棍竹對Cd的BCF值相對于其他竹種也比較高，但缺苞箭竹和拐棍竹在重金屬脅迫下的富集能力還有待進一步研究。

此外，同一竹種對不同重金屬的富集能力也有所差異。如水培試驗中毛竹對Cu和Zn的富集能力明顯優于對Pb和Cd[23-26]；盆栽試驗中雷竹對Zn的BCF值是對Pb的12倍[28-29]；缺苞箭竹對Cu和Cr具有較強的富集潛力，而拐棍竹具有較強的Pb和Cr富集潛力[31]。但已有研究的竹種較少，且多為竹種對單一重金屬的富集能力，鮮有單一竹種對不同重金屬的富集選擇和在復合污染條件下重金屬污染土壤修復效果的研究。

1.3 重金屬在竹類植物體內的分布情況

轉運系數(translocation factor，TF)為植物地上某部位某元素含量與地下部分某元素含量之比，可用來評價植物將重金屬從地下部分運輸和富集到地上其他部分的能力。TF值越大，表明植物將重金屬轉運、富集至地上部分的能力越強。

竹類植物生長形態多種多樣，不同類型竹種，在修復重金屬污染土壤時的理想轉運系數也不同。就毛竹而言，其地上部分生物量可占全竹90%以上[32]，且竹鞭能在地下遠距離蔓延生長[33]，成林后難以整株去除，去除重金屬主要依靠對地上部進行多次收割。因此，毛竹地上部重金屬含量直接影響土壤重金屬修復效率。毛竹各部位對各重金屬的BCF值較低，但TF值均較高，在重金屬污染土壤修復應用中具有較大潛力(表1)。

就菲白竹而言，其地下生物量可占全竹的50%[34]，且其多成叢生長，成熟后易于整株去除。因此，雖然菲白竹各部位TF值較低，但因其地下部分BCF值較高，植株總去除量可能較高。張志堅等[27]通過水培試驗發現，菲白竹對Pb具有很強的富集潛力，根部BCF值較高，且葉部TF值達1.31；而李娟等[22]通過對菲白竹的盆栽試驗發現，菲白竹地上部分對Pb的BCF值僅為0.03，未研究地下部分對Pb的吸附情況。

竹類植物對土壤重金屬的遷移總量隨著重金屬含量增加而上升。由表1可知，重金屬大部分累積在竹類根部，向地上部遷移較少，各部位TF值多小于1，而BCF值由大到小為根>莖>葉。竹子各部位對Pb的吸收則與環境中重金屬含量有關，當重金屬含量較高時，各部位BCF值由大到小為根>莖>葉，而含量較低時葉對Pb的吸收能力高于莖。缺苞箭竹和拐棍竹[31]各部位BCF值排序與其他竹類不同，竹葉對重金屬的富集能力最強，其次為莖，因此其地上部分有更好的重金屬去除能力。此外，有研究[35]發現同一棵竹子不同生長高度的竹葉重金屬含量也不同，呈現從底部到頂部逐漸降低的趨勢，這對食品和藥品中竹葉原材料的選擇有一定指導意義。

2 竹類植物修復重金屬污染土壤的機制

目前竹類植物修復重金屬污染土壤的機制研究仍處于探索階段，已有研究發現竹類的修復機制與根系、細胞膜脂質過氧化和抗氧化系統調節、重金屬結合肽的形成以及液泡的區隔化作用等有關，葉綠素、丙二醛(MDA)、SOD、POD和脯氨酸含量可用于判斷重金屬對竹類生長影響和推測竹類對重金屬解毒機制。

2.1 根系作用

植物根系是直接與重金屬污染土壤接觸的部分，毛竹根圍土壤重金屬含量明顯低于非根圍土壤[36]。由于植物根系的分泌作用，植物根際區域pH、氧化還原電位和微生物種群與一般土層土壤有較大差異[36]，對其吸收重金屬也有很大影響。毛竹根系會分泌多種有機酸，可以有效活化難溶態重金屬[37]，使其更易被根系吸收。重金屬被根系吸收后，經木質部運輸到地上各器官中[38]。李松等[29]通過對雷竹的研究發現，當土壤Zn含量由800 μmol·L-1升至1 600 μmol·L-1時，地上部TF值從2.80降低到1.54，Zn從根部到地上部分的轉運過程受到抑制，這可能是雷竹的自身保護機制，將重金屬固定在根部以減輕重金屬對地上部分的毒害作用。

2.2 細胞膜脂質過氧化與抗氧化系統調節

細胞質膜是植物在重金屬脅迫下的第1道保護屏障。正常情況下，植物可以耐受一定含量的重金屬。在重金屬離子刺激下，植物細胞內自由基產生和清除的平衡被打破，導致產生大量活性自由基，出現脂質過氧化現象。MDA作為脂質過氧化產物在細胞內產生，同時植物會生成抗氧化酶(如SOD和POD)來緩解重金屬離子的毒害效應。在低含量重金屬脅迫條件下，竹類植物體內SOD和POD活性隨重金屬含量增加而增加[12]，但過高含量重金屬脅迫反而會降低酶活性，這是由于過量重金屬導致產生的大量活性氧超過了植物修復限度。同時隨著時間增加，MDA含量不斷累積，對細胞質膜造成的傷害逐漸加大。張志堅等[27]研究發現，在不同含量Pb脅迫條件下，菲白竹體內Na+含量均有所提高，K+含量下降，即Na/K平衡被打破是Pb對菲白竹的主要毒害作用之一。

除MDA和抗氧化酶，植物還會分泌滲透調節物質降低重金屬毒性作用，實驗中常用脯氨酸作為測定指標。姜黎[18]研究發現，多種竹類MDA和脯氨酸含量均隨Cu含量增加而升高，說明這些竹類脂質過氧化程度也隨Cu含量增加而增高。

2.3 重金屬結合肽的合成

植物抵抗重金屬脅迫的另一重要途徑是合成重金屬結合肽，如金屬硫蛋白和植物絡合素(PC)。重金屬結合肽可以與進入細胞的重金屬結合，降低細胞內游離態重金屬含量[39]。植物絡合素含量在正常情況下很低，而在重金屬脅迫下其含量會顯著上升，并與重金屬離子結合形成無毒化合物，同時植物絡合素還可以保護細胞體內一些酶的正常活性，減少植物受到的毒害作用[39]。COLLIN等[40]研究結果表明，在高含量Cu脅迫條件下，毛竹體內Cu會以Cu+和Cu2+2種價態存在，其中Cu+與有機或無機硫配體形成絡合物存在于莖和葉中，Cu2+則與氨基和羧基配體結合，這能減少Cu對毛竹的毒害。

2.4 液泡的區隔化作用

重金屬進入植物細胞后，有主動向液泡中運輸的趨勢；植物將重金屬離子儲存在液泡中，能降低其在細胞原生質體中的含量，從而減輕毒害作用。CHEN等[13]通過觀察毛竹莖部細胞發現，Cu主要積累在液泡中，這與其他植物一致[41]。同時液泡中蛋白質、有機酸和有機堿都可以與重金屬結合，從而降低重金屬毒性。因此液泡被認為是植物儲存重金屬的重要場所。

3 竹類植物修復重金屬污染土壤的強化措施

3.1 間作對竹類植物修復的影響

間作作為農藝管理調控中常用的植物修復措施，可以充分利用空間，提高植物對土壤養分、水、光和氣的利用效率；不同植物根系特性的不同會影響土壤生物和生態功能多樣性[42]，使植物對重金屬的吸收和轉運與單作時不同。卞方圓等[43]發現采用毛竹和伴礦景天間作模式可以明顯提高毛竹對重金屬的修復效率，間作林中毛竹各器官BCF和TF值均大于1，高于毛竹純林。而劉晨等[44]發現毛竹幼苗和伴礦景天間作時2種植物生物量較單獨種植時均有所下降，表明毛竹幼苗不適于與伴礦景天間作種植，2者間的養分競爭比較激烈。間作確實可以提高竹類修復效果，但合適的間作植物、間作時期、間距和土質等條件都需要通過進一步研究確定，以達到更好的修復效果。

3.2 添加劑對竹類植物修復的影響

螯合劑或有機酸可與土壤中一些重金屬發生配位反應，活化土壤重金屬，促進植物對重金屬的吸收[45]。ZHANG等[46]通過添加EDTA和檸檬酸促進毛竹對重金屬離子的吸收，結果表明不同含量EDTA和檸檬酸都會降低毛竹生物量，添加EDTA對毛竹吸收重金屬的促進作用更強。當施用10 mmol·L-1EDTA時，毛竹地上部分Pb累積量為對照的2.1倍。這與葉朝軍等[47]的研究結果基本一致。有機酸對毛竹吸收重金屬的促進作用不明顯的原因可能是有機酸分解影響了土壤理化性質，進而抑制毛竹對重金屬的吸收。

3.3 地表覆蓋對竹類植物修復的影響

冬季竹林進行地表覆蓋對土壤重金屬有富集作用，可以明顯增加土壤有效態重金屬含量，覆蓋區土壤Pb、Cr和Zn有機態含量分別為不覆蓋區的1.59、1.30和1.26倍[48]。此外，覆蓋措施能有效増加土壤養分含量，提高林地生產力[49]，間接提高植物對重金屬的提取量。

4 竹類植物用于修復重金屬污染土壤的優勢

4.1 竹類植物在生長特性上的優勢

竹類植物繁殖能力很強，主要以無性繁殖為主。對于叢生竹，芽由竹稈基部生出，繼而生長為新竹[50]；對于散生竹，竹鞭能生芽、生根，發育成新竹和竹鞭，竹、鞭和筍連成一體，可以不斷繁衍成林[5]；混生竹的生長兼具叢生竹和散生竹特性。因此，竹類植物在種植后往往會成倍增長，如定植4 a后，金鑲玉竹成竹倍數可達21.88倍[51]。此外竹類植物生長能力也很強，竹稈、枝和鞭上有許多節，每個節間都有居間分生組織，在生長時多個居間分生組織能同時進行細胞分裂和生長[50]。竹類植物這些營養繁殖方式可以保證其高生物量產出。與超累積植物相比，竹類植物在生物量上有絕對優勢，這在一定程度上彌補了竹類植物重金屬富集能力的不足(表2[30,52-54])。

與超積累植物相比，竹類植物環境適應性也更強。生長條件是限制超積累植物應用的因素之一，如蜈蚣草(Pterisvittata)要求年均溫、1月均溫和7月均溫分別不低于10、0和20 ℃，無霜期和年降水量分別不低于200 d和500 mm[55]，這導致其在我國的土壤修復應用主要集中在南方。而竹類植物種類眾多，生長范圍廣，對環境適應能力強，可以針對不同氣候、土壤條件培養不同竹類植物進行污染土壤修復。

表2 竹類和超積累植物在1 a田間試驗中修復情況比較

4.2 竹類植物在修復成本上的優勢

我國竹類植物種植歷史悠久，具有較好的竹培育技術基礎，竹類日常培育工作簡單，培育的人工成本較低。與之相比，培育超積累植物不僅需要大量前期工作對其進行馴化，繁殖培育比較復雜，人工成本也相應較高。

由表3[30，52，56-58]可知，楊肖娥等[57]和卞方圓[30]研究中土壤Zn含量分別為3 858和3 608 mg·kg-1，種植毛竹4 a和東南景天(Sedumalfredii)1 a后Zn去除量均約為35 kg，故以這2組數據作比較。按卞方圓[30]和朱凰榕等[52]的種植方式計算，粗略比較毛竹和東南景天對Zn污染土壤修復成本。當Zn含量約為3 500 mg·kg-1的土壤去除約35 kg Zn時，采用毛竹的修復成本僅為東南景天的12.5%。與超積累植物相比，竹類植物在修復成本上具有非常明顯的優勢。

表3 毛竹與東南景天的修復成本比較

4.3 竹類植物在修復效益上的優勢

竹類植物在修復后仍具有一定經濟價值。以毛竹為例，竹材按0.71元·kg-1[57]計算，莖生物量產出按4.17 t·hm-2·a-1[30]計算，則每年每公頃毛竹可以獲得2 960.7元收益。除竹材外，竹筍也是竹類植物主要經濟產物，但目前竹筍對重金屬吸收累積的研究較少，無法確定其食用安全性。已有研究[59]發現，筍中重金屬含量與土壤重金屬含量無明顯相關關系(R2≤0.182 6)，重金屬脅迫條件下生長的竹筍能否安全食用需進一步研究確定。

我國竹文化歷史悠久，竹子作為一種觀賞植物常被應用于建筑和園藝中。近年來竹工藝品市場越來越好，大量竹產品被投入到旅游業和裝飾業中。同時考慮到竹類景觀綠化功能，對于一些靠近城市中心的污染場地，可以優先考慮采用竹類植物進行修復。同時，為了健康安全，竹類植物用于重金屬污染土壤修復時，應選擇培育以材用竹或景觀竹為主的竹類。

除直接經濟效益外，竹類植物具有很好的固碳能力。毛竹林年固碳量可達9.43 t·hm-2，相當于每年固定CO234.57 t·hm-2[60]，這對緩解溫室效應有積極影響。

5 總結與展望

綜上所述，竹類植物能在較高含量重金屬脅迫條件下生長，對土壤重金屬有一定去除能力，且因其生物量較高，竹類植物在修復重金屬污染土壤方面具有應用潛力。與超積累植物相比，竹類植物在經濟方面具有極大優勢，不僅投入成本低，同時收獲的竹材或作為景觀還能獲得收益。目前對于竹類修復重金屬污染土壤的研究尚處于起步階段，仍存在許多不足。(1)研究面較窄，研究竹種以毛竹為主，涉及的重金屬也大多為Cu、Zn和Pb，試驗方法多為水培和盆栽試驗，原位田間修復試驗較少。(2)在重金屬脅迫條件下，竹類植物忍耐范圍、轉運機制和解毒機制仍不明確，相關研究深度不夠。今后應加強以下3個方面研究。(1)繼續探索不同竹類植物對重金屬的富集能力，針對更多種重金屬尋找相應優勢竹種。(2)研究優勢竹種對重金屬的解毒機制和轉運機制。(3)尋找提高竹類植物對重金屬污染土壤修復效率的管理措施，如調整種植間距、收獲頻次和不同竹種或植物間作。