中國野生朱鹮的繁殖現狀和種群數量*

王 超 張亞祖 曾鍵文 高 潔 閆 魯 劉冬平

(1. 陜西漢中朱鹮國家級自然保護區管理局 洋縣 723300； 2. 中國林業科學研究院森林生態環境與保護研究所 國家林業和草原局森林保護學重點實驗室 北京 10091)

朱鹮(Nipponianippon)是國際瀕危鳥類(BirdLife International， 2019)，我國Ⅰ級重點保護動物。歷史上曾廣泛分布于東亞地區，由于獵殺、戰爭、森林砍伐和稻田中農藥化肥的過度使用等原因，朱鹮在20世紀上半葉數量急劇減少，并一度被認為已經野生滅絕(史東仇等， 1991)。1981年5月，中國科研人員在陜西省洋縣八里關鄉金家河和姚家溝發現了全球僅存的7只野生朱鹮(劉蔭增， 1981)，從此開啟了朱鹮拯救與復壯的序幕。在對野生種群進行持續就地保護研究的同時，相繼在北京動物園、陜西省洋縣和周至縣等地開展了朱鹮的人工飼養和繁育，使得其種群數量穩步增長(史東仇等， 2001； 丁長青， 2004)。為了擴大朱鹮的野外分布范圍，自2004年開始相繼在陜西省洋縣、寧陜縣、銅川市和寶雞市以及河南省羅山縣、浙江省德清縣開展了再引入(reintroduction)工作，在上述歷史分布區初步重建了野外種群(劉冬平等， 2007； 陳文貴等， 2013； Yuetal., 2015； 黃治學等， 2016； 王華強， 2016； Liuetal., 2020)。由于朱鹮數量的持續增長和保護形勢的好轉，朱鹮的瀕危等級于2001年由極危下調為瀕危(BirdLife International, 2001)，該物種的保護被贊譽為國際瀕危物種保護的成功典范(Coulter, 2000)。

野生種群是朱鹮保護的核心。在朱鹮保護的早期，野生朱鹮營巢數量較少，通過高強度的繁殖期看護、冬水田恢復和人工投食等手段，有效地確保了朱鹮的繁殖成功率，促進了種群的快速增長(Yuetal., 2006； 劉冬平等， 2014)。這一階段朱鹮的夜宿地較少且十分穩定，通過日常巡護可以準確地掌握其種群的數量和分布狀況(丁長青， 2004)。近十余年來，隨著我國野生朱鹮數量的增長，其分布區已快速擴大到洋縣以外的城固、西鄉、漢臺、南鄭、勉縣等地，通過常規的監測工作已經難以估算出野生朱鹮的數量(王超等， 2014)，為開展有效的保護管理帶來了很大的挑戰。此外，近年來分布區內的經濟快速發展，大型基建項目、生態移民和農民外出務工等對朱鹮的營巢環境和稻田覓食環境造成了一定的影響，部分外圍的覓食地和營巢地也沒有得到有效保護。這些變化對朱鹮繁殖成功率的影響尚不清楚。鑒于此，筆者于2019年3―9月對野生朱鹮的繁殖狀況進行了全面調查，并對集中夜宿地進行了同步計數，以便評估朱鹮種群的現狀以及環境變化影響，為制定適宜的保護管理措施提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 研究區域

調查區域位于陜西漢中朱鹮國家級自然保護區及其周邊地區，主要涉及洋縣、城固、西鄉、漢臺、南鄭、勉縣、留壩等縣區(106.69°―108.02° E，32.92°―33.63° N)(圖1)，涵蓋了野生朱鹮的主要分布區。該區域主要位于秦嶺南坡的中低山區和丘陵平原地帶，海拔400～1 200 m，屬暖溫帶到北亞熱帶的過渡氣候。植被以針葉林、暖溫帶落葉闊葉林、北亞熱帶常綠闊葉林和落葉闊葉混交林為主，為我國南北植被交匯區域，植物種類繁多； 境內分布著豐富的河流、水庫、魚塘和水田，為朱鹮的棲息繁衍提供了良好的環境。

1.2 繁殖調查

朱鹮喜好在高大喬木上營巢。在繁殖期(3—6月)，通過以下3種方法確定朱鹮的巢址： 1)朱鹮對巢址的忠實度較高，有沿用舊巢的習性(史東仇等， 2001)。因此，對往年的舊巢進行調查核實，確認是否被朱鹮重新利用； 2)對主要的繁殖地進行巡查，可以遠距離觀察到朱鹮在巢址周邊的繞飛行為，或者聽到朱鹮交尾時發出的高亢鳴聲(史東仇等， 1989； 2001)，從而確定潛在的營巢位置； 3)陜西漢中朱鹮國家級自然保護區在各朱鹮分布地設置了信息員，通過他們的反饋以及走訪當地社區等方式補充收集營巢信息。

一旦發現朱鹮巢址，由保護區巡護員對繁殖活動開展定期觀察； 對于偏遠的巢區，則就近雇用當地信息員開展監測活動。觀察地點通常選擇巢址周邊的山坡高地，以便確認巢中卵和雛鳥的狀況和數量。對每個巢址記錄以下信息： 經緯度、海拔、營巢樹種、是否新巢、雛鳥出飛的時間和數量。

1.3 夜宿地同步調查

在非繁殖期，朱鹮集群在林木上夜宿。夜宿調查選擇在9月開展，這一時期的朱鹮集群較大，夜宿相對集中和穩定(丁長青， 2004)。野外調查參考王超等(2014)的方法，分為摸底調查和同步調查。摸底調查主要是為了掌握朱鹮夜宿地的分布狀況和朱鹮夜宿的穩定性。由于朱鹮有沿用固定夜宿地的習性，在摸底調查中主要是對以往的夜宿地進行核實，確定是否仍然有朱鹮夜宿。其次，通過朱鹮分布區的信息員調查反饋當地的夜宿信息。此外， 2014—2018年每年對10～30只野生個體進行了衛星跟蹤，也提供了一些新的夜宿地信息。

通過摸底調查核實掌握野生朱鹮夜宿地的位置和數量后，將調查人員進行分組以開展同步調查。每個調查小組由1～2人組成，在17:00時之前到達夜宿地點，此時朱鹮通常尚未從覓食地返回。調查人員選擇附近視野開闊的制高點進行觀察，首先核實、統計夜宿地已經停棲的個體數量，而后觀察記錄每個朱鹮群體返回夜宿地的時間和數量，直至(19:10時)該夜宿地不再有朱鹮返回后結束調查。為減少誤差，于2019年9月23—24日對所有夜宿地連續開展2次同步調查，將2次同步調查的最大匯總數量作為野生朱鹮的種群估計數量。

朱鹮幼鳥和成鳥在秋季的外觀存在顯著差別： 幼鳥體羽污灰色而非成鳥的白色，翅下也沒有成鳥特有的橙紅色； 幼鳥面部裸露皮膚呈黃色而非紅色(史東仇等， 2001)。根據上述特征，在光線條件允許的情況下，觀察統計當年出生的幼鳥的數量。

1.4 數據分析

如果1個繁殖對完成營巢并表現出臥巢產卵行為，即統計為1個巢。如果一個巢有至少1只雛鳥出飛，則定義為成功巢，否則為失敗巢。筆者計算以下繁殖指標： 1)營巢成功率(nesting success)，即成功巢的數量占總營巢數量的百分比； 2)繁殖生產力(breeding productivity)，即每巢出飛的幼鳥數量。

使用ArcView GIS 3.3(Environmental Systems Research, Redlands, California)將所有巢址生成點圖層，使用動物運動模塊(animal movement extension)中的核密度法(Kernel)計算巢的95%分布區和50%分布區，分別定義為巢區和核心巢區。巢區去除核心巢區之外的部分稱為常規巢區，常規巢區之外的則稱為外圍巢區。分別統計核心巢區、常規巢區和外圍巢區中的營巢數量、營巢密度、營巢海拔、營巢成功率和繁殖生產力。

在SPSS 22.0中使用列聯表分析(crosstabs)比較不同巢區和不同營巢樹種之間營巢成功率的差異； 在方差齊性檢驗的基礎上，使用單因素方差分析(ANOVA)比較不同巢區營巢海拔和繁殖生產力的差異，以及不同營巢樹種之間的繁殖生產力差異。

2 結果與分析

2.1 繁殖特征

2019年共記錄到朱鹮巢址449個，絕大部分分布在陜西省漢中市洋縣(66.8%)和城固縣(29.0%)，少量分布在西鄉縣、勉縣、漢臺區、南鄭縣和留壩縣(圖1)。核心巢區的面積244.1 km2，在洋縣和城固縣各有一塊，前者主要包括洋州、戚氏、謝村、龍亭、紙坊等鎮，后者主要包括原公和桔園2鎮。核心巢區的營巢密度為0.73巢·km-2。常規巢區分布在洋縣和城固2縣，面積1 523.7 km2，營巢密度0.16巢·km-2，顯著小于核心巢區的密度。

2019年朱鹮平均營巢海拔為534.9±111.5 m。其中，核心巢區、常規巢區和外圍巢區的營巢海拔依次上升，差異十分顯著(F2,446=50.19,P< 0.001)。449個巢址中共有298個巢繁殖成功，營巢成功率為66.4%(表1)。其中，核心巢區、常規巢區和外圍巢區的營巢成功率依次上升且差異極為顯著(χ2=12.09，df=2，P=0.002)。2019年野生朱鹮的繁殖生產力為2.05±0.64(n=298)，其中，外圍巢區顯著高于其他2個巢區(F2,295=3.06,P=0.048)； 不同繁殖生產力的巢所在海拔沒有顯著差異(F3,294=1.326,P=0.266)。

圖1 2019年朱鹮的巢址分布和巢區范圍Fig.1 The nests distribution and breeding range of Crested Ibis in 2019核心巢區的范圍基于巢址的50%核密度分布區，常規巢區的范圍基于95%核密度分布區(去除核心巢區)。Core nesting range was based on 50% Kernel density estimation, and regular nesting range was based on 95% Kernel density estimation (exclude core nesting range).

表1 2019年不同巢區朱鹮的繁殖特征Tab.1 The breeding traits of Crested Ibis in different nesting range in 2019

共統計到營巢樹種19種，其中在松樹(Pinusspp.)[30.2%，包括馬尾松(Pinusmassoniana)和油松(Pinustabulaeformis)]、榆樹(Ulmuspumila)(28.6%)和山楊(Populusdavidiana)(26.6%)上營巢最多(圖2)。值得注意的是，有2巢在輸電鐵塔上繁殖成功。朱鹮在3種主要營巢樹種上的營巢成功率沒有顯著差異(χ2=2.897，df=2，P=0.235)，但在松樹上的繁殖生產力(2.21±0.68，n=97)顯著高于山楊(1.99±0.56，n=74)和榆樹(1.93±0.66，n=83)(F2,251=4.785,P=0.009)。

圖2 2019年朱鹮的營巢樹種及營巢數量Fig.2 The nesting tree species and number of nests of Crested Ibis in 2019

2.2 夜宿地分布及朱鹮的數量

共發現野生朱鹮的夜宿地42個，同步調查共記錄到朱鹮利用的夜宿地38個。夜宿地中，洋縣有28個(73.7%)，城固縣有6個(15.8%)，西鄉縣有2個，漢臺區和南鄭縣各有1個(圖3)。野生朱鹮數量的最大統計值為2 571只，在洋縣和城固縣分布的數量分別占73.0%和23.4%，其余縣區占3.5%。對夜宿朱鹮的數量進行頻數分析表明，集群數量少于20只的夜宿地比例最高(26.3%)。夜宿集群數量的中位值為62只，最大的夜宿集群數量為196只。對其中21個夜宿地的朱鹮進行了性別統計，在總共1 461只個體中記錄到幼鳥170只，種群中當年出生的幼鳥所占的比例為11.6%。

圖3 2019年朱鹮的夜宿地分布和夜宿群體數量Fig.3 The distribution of nocturnal roosts and the roosting flock size of Crested Ibis in 20191. 城南鎮板橋村Banqiao Village of Chengnan Town; 2. 喬山水庫Qiaoshan Reservoir; 3. 原公鎮東爻村Dongyao Village of Yuangong Town; 4. 原公鎮寶山村Baoshan Village of Yuangong Town; 5. 原公鎮田什字村Tianshizi Village of Yuangong Town; 6. 賈山水庫Jiashan Reservoir; 7. 博望鎮何家橋村Hejiaqiao Village of Bowang Town; 8. 五郎廟鎮曹家溝村Caojiagou Village of Wulangmiao Town; 9. 陽春橋鎮陽光村Yangguang Village of Yangcunqiao Town; 10. 鳳家溝水庫Fengjiagou Reservoir; 11. 范家坪水庫Fanjiaping Reservoir; 12. 石門水庫Shimen Reservoir; 13. 方程水庫Fangcheng Reservoir; 14. 高原壩Gaoyuanba; 15. 堰田溝Yantiangou; 16. 閆溝河水庫Yangouhe Reservoir; 17. 程河水庫Chenghe Reservoir; 18. 金沙湖Jinshahu Lake; 19. 火光Huoguang; 20. 磚廟水庫Zhuanmiao Reservoir; 21. 東灣Dongwan; 22. 溪光林Xiguanglin; 23. 雷草溝南South Leicaogou; 24. 雷草溝北North Leicaogou; 25. 戚氏鎮七眼泉村Qiyanquan Village of Qishi Town; 26. 華陽鎮高峰村Gaofeng Village of Huayang Town; 27. 華陽鎮縣壩村Xianba Village of Huayang Town; 28. 洋州鎮何家村Hejia Village of Yangzhou Town; 29. 洋州鎮李家村Lijia Village of Yangzhou Town; 30. 紙坊鎮清涼村Qingliang Village of Zhifang Town; 31. 劉家溝水庫Liujiagou Reservoir; 32. 孤魂廟Guhunmiao; 33. 五里源Wuliyuan; 34. 上溢水Shangyishui; 35. 董家營鎮莫爺廟村Moyemiao Village of Dongjiaying Town; 36. 槐樹關鎮楊翟村Yangzhai Village of Huaishuguan Town; 37. 槐樹關鎮蔡河村Caihe Village of Huaishuguan Town; 38. 關帝鎮安豐村Anfeng Village of Guandi Town; 39. 黃家營鎮蔡壩村Caiba Village of Huangjiaying Town; 40. 黃家營鎮真符村Zhenfu Village of Huangjiaying Town; 41. 胡家灣水庫Hujiawan Resevior; 42. 都家溝水庫Dujiagou Reservoir.

3 討論

自朱鹮首次在我國陜西省洋縣發現以來，其營巢地逐漸向低海拔遷移。1981―1991年，幾乎所有巢址都分布在秦嶺南坡海拔1 000 m以上的中山地帶。這些地區人為干擾較少，保留著一些高大的喬木，山溝中分布著小面積的水田，庇護著最后的朱鹮種群緩慢繁衍壯大。從1992年開始，隨著居民保護意識的增強以及林木的恢復，朱鹮巢區開始逐步向低山地區的花園鄉(現已并入溢水鎮)擴散，到2000年80%以上的巢址分布在花園鄉海拔600～800 m的地帶，并出現聚集營巢的傾向(劉冬平等， 2003)。其間，1對朱鹮于1996―1997年連續在海拔490 m的草壩營巢，這是朱鹮首次在平原地帶繁殖(劉冬平等， 2006)； 1999年，朱鹮首次在洋縣以外的西鄉縣營巢(丁長青等， 1999)。2003年，朱鹮開始逐漸在洋縣平原地帶營巢，并首次在城固縣繁殖。

低海拔的平原地帶食物資源較為豐富，但人為干擾相對較大，會對朱鹮的繁殖產生一定的影響。以往的研究表明，海拔因素對朱鹮的繁殖成功率沒有顯著影響(Yuetal., 2006)，朱鹮遷移到低海拔繁殖后數量的快速增長主要是因為種群基數變大(Wangetal., 2008)。本研究的結果表明，隨著整體營巢海拔的下降， 2019年的營巢成功率(66.4%)相比2004年之前(85.2%)顯著下降(Yuetal., 2006)； 海拔最低、巢址密度最高的核心巢區的營巢成功率顯著低于常規巢區和外圍巢區，這可能與低海拔地區人為干擾頻繁、巢樹資源相對較差有關。與1981―2004年和2006―2014年的平均繁殖生產力(1.87)(Yuetal., 2006； Liuetal., 2020)相比， 2019年的繁殖生產力(2.05)較高，很可能是因為絕大部分朱鹮已從山區遷移至食物較為豐富的平原地帶營巢。此外，核心巢區的繁殖生產力顯著低于巢址密度較低的外圍巢區，可能意味著核心巢區的繁殖成效已經受到環境容納量的限制。

由于山區和平原地帶植被的差異，隨著朱鹮巢區進一步向低海拔地區遷移，其營巢樹種也發生了較大變化。首先，營巢樹種進一步泛化，由以往的少數幾個樹種(Yuetal., 2006)增加至近20種。尤其值得注意的是，發現2巢朱鹮在高壓輸電鐵塔上營巢并繁殖成功。已有研究報道過一些瀕危鳥類如東方白鸛(Ciconiaboyciana)、鶚(Pandionhaliaetus)等因缺少營巢樹而選擇在高壓輸電鐵塔上繁殖，有時繁殖成功率有所提高，有時繁殖活動則受到更為嚴重的人為干擾和不良影響(Meyburgetal., 1996； 侯銀續等， 2007)。朱鹮的這種異常繁殖行為是否與當地天然巢樹資源缺乏或人為干擾有關，有待進一步研究。其次，雖然松樹和榆樹仍是最主要的營巢樹種，但山楊取代栓皮櫟成為第三重要的巢樹。本研究結果表明，朱鹮在傳統巢樹——松樹上的繁殖生產力顯著高于平原地帶的代表樹種榆樹和楊樹，這可能與下列因素相關： 1)榆樹和楊樹通常更加靠近居民點和道路，所受人為干擾較多； 2)3種巢樹的樹形不同，在巢的穩固性以及對巢的遮蔭和隱蔽效果上有所差異，從而在抵御天敵干擾和極端天氣的影響方面存在差距，進而導致不同的營巢成功率。今后可針對不同種類和不同特點的巢樹開展相應的保護措施，以便提高繁殖成效。

本次共統計到野生朱鹮2 571只，對比2012年的1 090只(王超等， 2014)，假設種群按指數增長，可計算出年增長率約為13.0%。與2012年相比(王超等， 2014)，洋縣分布的夜宿地和夜宿朱鹮的比例均有一定程度的下降(Δ夜宿地=-6.3%，Δ朱鹮=-23.5%)，顯示出野生朱鹮種群加速向外擴散的趨勢，或洋縣朱鹮種群的增長速度受到環境容納量的制約有所下降。此外，本次統計到的幼鳥的比例為11.6%，顯著低于2012年的19.0%(王超等， 2014)，表明野生朱鹮種群的年齡結構出現了一定程度的變化。但是，根據現有資料還不能確定朱鹮種群的年齡結構類型，也無法準確判斷幼鳥存活率的變化情況。可喜的是，自2000年以來持續對大部分朱鹮幼鳥進行了彩色數字環標記，為“標記-重現”法準確評估上述種群特征奠定了基礎。開展上述研究，進一步掌握野生種群的狀況，對于了解朱鹮分布區的資源狀況，分析今后的種群增長和擴散趨勢，并制定適宜的保護管理措施具有十分重要的意義。

自2007年以來，相繼在陜西省寧陜縣、銅川市和寶雞市以及河南省羅山縣、浙江省德清縣開展了朱鹮的再引入工作，取得了可喜的成效。目前，在上述5個地點均初步建立朱鹮野外種群，并成功進行了繁殖(Yuetal., 2015； 黃治學等， 2016； 王華強， 2016)。截止2019年年底，再引入地點的野外朱鹮數量已達到550余只。通過環志標識發現，洋縣的個別野生朱鹮長距離擴散到寧陜、銅川和寶雞，與再引入種群融合。一方面，這種長距離擴散反映了朱鹮野生種群的快速擴張，種群融合也有利于再引入種群的長遠發展； 另一方面，鑒于朱鹮具有較強的擴散能力，今后在進行再引入地點選擇時，應至少距離現有種群300～500 km以外，以便盡可能提高再引入項目的投入產出比，科學合理地促進野外種群的高效增長。

4 結論

1)朱鹮的巢址主要分布在洋縣和城固兩縣。其中，核心巢區主要分布在低海拔的平原地帶，營巢密度極高。核心巢區的營巢成功率和繁殖生產力均顯著較低，表明其種群增長可能已經受到環境容納量的抑制。

2)隨著朱鹮巢區向低海拔地帶遷移，營巢樹種出現泛化，榆樹和山楊等平原地帶的典型樹種成為主要的營巢樹種，其繁殖生產力顯著低于傳統營巢樹——松樹，這與不同樹種的分布環境以及對巢址的保護和隱蔽效果有關。朱鹮在高壓輸電鐵塔上的異常繁殖行為表明，朱鹮可能面臨著巢樹資源的不足。

3)野生朱鹮數量穩步增長，但由于受到環境容納量的影響，呈現出從洋縣加速向外擴散的趨勢。種群中幼鳥比例減少，年齡結構有所變化。需要進一步評估當地的資源現狀和環境容納量，為棲息地恢復和保護管理提供科學依據。